Myocardial oedema as the sole marker of acute injury in Takotsubo cardiomyopathy: a cardiovascular magnetic resonance (CMR) study

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1 Radiol med (2013) 118: DOI /s CARDIAC RADIOLOGY CARDIORADIOLOGIA Myocardial oedema as the sole marker of acute injury in Takotsubo cardiomyopathy: a cardiovascular magnetic resonance (CMR) study L edema miocardico come marker di danno acuto nella cardiomiopatia di tako-tsubo: valutazione con risonanza magnetica cardiaca Ilaria Iacucci Iacopo Carbone Giuseppe Cannavale Bettina Conti Ilaria Iampieri Riccardo Rosati Gennaro Sardella Andrea Frustaci Francesco Fedele Carlo Catalano Marco Francone Dipartimento di Scienze Radiologiche Oncologiche ed Anatomo-Patologiche, Sapienza, università degli Studi di Roma, V.le Regina Elena 324, Roma, Italy Correspondence to: M. Francone, Tel.: ; Fax: , Received: 2 January 2012 / Accepted: 5 March 2012 Springer-Verlag 2013 Abstract Purpose. The main hallmark of Takotsubo cardiomyopathy (TT-CMP) is transient ischaemia, with completely reversible regional contractile dysfunction, which involves the midapical segments and shows no angiographic signs of coronary artery disease (CAD). The acute and reversible myocardial injury suggests that tissue oedema may be an important marker of disease. Methods and materials. Seventeen patients with a clinical and angiographic diagnosis of TT-CMP underwent cardiovascular magnetic resonance (CMR) imaging in the acute phase and at follow-up after 4 months. A standard acquisition protocol including turbo spin echo (TSE) T2-weighted short-tau inversion recovery (T2 STIR), steady-state free-precession cine (SSFP cine) and lateenhancement (LE) imaging after gadolinium benzyloxypropionic tetraacetic acid (Gd-BOPTA) administration was performed. All images were analysed, and data on oedema and LE were correlated with regional dysfunction and histological findings from endomyocardial biopsy (EMB) where available. Results. In all patients, T2 STIR images showed a diffuse homogeneous hyperintensity that extended to all midapical segments and perfectly matched the area of regional dysfunction, reflecting tissue oedema. In the five patients who underwent EMB, histology confirmed the massive interstitial oedema associated with typical contractionband necrosis. No cases of LE were observed. At followup, complete regression of oedema was observed in all Riassunto Obiettivo. La cardiomiopatia di tako-tsubo (TTCMP) è una sindrome caratterizzata da un ischemia transitoria, con disfunzione contrattile completamente reversibile, che coinvolge i segmenti medio-apicali, con coronarie angiograficamente indenni. Questo studio si propone di valutare, attraverso risonanza magnetica cardiaca (CMR), i segni morfologici di infiammazione in pazienti con TTCMP, correlando i risultati con i dati laboratoristici. Materiali e metodi. Diciassette pazienti con diagnosi clinica e angiografica di TTCMP sono stati sottoposti a CMR in fase acuta e dopo 4 mesi, con protocollo standard comprendente cine steady state free precession (cine- SSFP), T2-short tau inversion recovery (T2-STIR) e late enhancement (LE) imaging. Sono stati quindi valutati sia qualitativamente che quantitativamente l edema e il LE correlando i reperti con la disfunzione contrattile e, ove possibile, con i dati bioptici (EMB). Risultati. In tutti i pazienti, le sequenze T2-STIR hanno evidenziato una diffusa imbibizione edematosa dei segmenti medio-apicali a distribuzione non-coronarica e correlata con la sede della disfunzione contrattile; in 5 pazienti sottoposti a EMB, l istologia ha confermato l edema interstiziale massivo associato al caratteristico quadro di necrosi a bande di contrazione. Non sono stati osservati casi di LE. Al controllo, tutti i pazienti hanno mostrato completa regressione dell edema con significativo recupero funzionale del ventricolo sinistro (frazione di eiezione FE da 48,7 a 59,8%).

2 2 Radiol med (2013) 118: cases, with significant recovery of regional and global left ventricular (LV) function (ejection fraction from 48.7% to 59.8%). Conclusions. Myocardial oedema on CMR is a characteristic feature of acute TT-CMP, which reflects acute inflammation and acute myocardial injury. It could therefore be used as a specific marker of disease severity. Keywords Takotsubo cardiomyopathy Myocardial oedema Magnetic resonance imaging Conclusioni. L edema miocardico valutato con CMR è un aspetto caratteristico della TTCMP, poiché riflette l infiammazione e il danno miocardico acuto: può pertanto considerarsi marker specifico di coinvolgimento patologico. Parole chiave Cardiomiopatia di tako-tsubo Edema miocardico Risonanza magnetica Introduction Takotsubo cardiomyopathy (TT-CMP) is an acute myocardial syndrome characterised by transient ischaemia with reversible contractile dysfunction and predominantly involves the midapical segments of the left ventricle (LV) with compensatory hyperkinesia of the basal segments and characteristic ballooning or octopus trap (takotsubo in Japanese) appearance of the LV (Fig. 1) [1 3]. Clinical, electrocardiographic (ECG) and laboratory findings of the syndrome mimic acute myocardial infarction owing to the presence of acute chest pain with ST segment elevation [ST-segment elevation myocardial infarction (STEMI)] or T-wave inversion and troponin elevation, such that it is distinguished from STEMI only by the absence of coronary disease on selective angiography (Fig. 2). TT-CMP appears to be triggered by neurohormonal factors often resulting from strong emotional stress preceding the acute event and reported by the patient (hence the name of broken heart syndrome ) [4]. The diagnosis is thus based on a combination of coronary angiography (which demonstrates the absence of epicardial coronary lesions and the typical ballooning appearance of the LV on ventriculography, shown in Fig. 2), ECG and laboratory tests, as well as on reversibility of the changes [5, 6]. These diagnostic criteria, however, are inadequate for differentiating acute-phase TT-CMP from other possible diagnoses caused by infarction with normal coronaries, such as acute myocarditis or subendocardial necrosis due to microvascular disease [7, 8]. In this perspective, cardiovascular magnetic resonance (CMR) imaging has an emerging role in diagnosing TT-CMP owing to the possibility of combining functional data and tissue characterisation, thereby allowing detection of possible irreversible tissue injury and interstitial oedema [9 12]. The aim of this study was to evaluate morphological signs of inflammation detected on CMR in patients with suspected TT-CMP by correlating CMR findings with laboratory data and, where available, results of endomyocardial biopsy (EMB). Introduzione La cardiomiopatia di tako-tsubo (TTCMP) è una sindrome miocardica acuta caratterizzata da un evento ischemico transitorio con disfunzione contrattile reversibile che coinvolge prevalentemente i segmenti medi e apicali del ventricolo sinistro con associata ipercinesia compensatoria dei segmenti basali e caratteristica modificazione balloniforme o con morfologia a cestello di polipo (dal giapponese tako-tsubo) del ventricolo sinistro (Fig. 1) [1 3]. La sindrome, dal punto di vista clinico, elettrocardiografico e laboratoristico, mima l infarto miocardico acuto per la presenza di dolore toracico acuto con sovra-slivellamento del tratto ST (STEMI) o inversione dell onda T e movimento troponinico, risultando differenziabile dallo STEMI per la sola assenza di coronaropatia a esame angiografico selettivo (Fig. 2). Dal punto di vista eziopatogenetico, il quadro sembra scatenato da fattori neuro-ormonali spesso scatenati da forti stress psico-emotivi che precedono l episodio acuto e riferiti anamnesticamente dal paziente (da cui il nome anche di broken heart syndrome ) [4]. La diagnosi si basa quindi sulla combinazione di esame coronarografico (che dimostra l assenza di lesioni a carico dei vasi coronarici epicardici e l aspetto tipico del ventricolo sinistro durante ventricolo grafia, come mostrato in Figura 2), clinico-laboratoristico ed elettrocardiografico e sul concetto di reversibilità della alterazioni [5, 6]. Sulla base di tali criteri diagnostici, tuttavia, non è possibile differenziare in fase acuta la sindrome da altre possibili diagnosi differenziali da infarto a coronarie indenne quali la miocardite acuta o la necrosi sub-endocardica da malattia del microcircolo [7, 8]; in tal senso, l esame di risonanza magnetica cardiaca (CMR) trova impiego sempre maggiore nell inquadramento di tale condizione, per la possibilità di combinare i reperti funzionali con la capacità di caratterizzazione tissutale della metodica, che consente di identificare l eventuale presenza di danno tissutale irreversibile e di edema interstiziale [9 12].

3 Radiol med (2013) 118: a b c Fig. 1a-c Steady-state free-precession (SSFP) cine sequences in the end-diastolic (a) and end-systolic (b) phases show the typical reversible contractile dysfunction involving the middle and apical left ventricular segments with compensatory hyperkinesia of the basal segments and the typical ballooning or octopus pot morphology (takotsubo in Japanese) of the left ventricle (c). Fig. 1a-c Sequenze cine SSFP in fase tele diastolica (a) e telesistolica (b) evidenziano la peculiare disfunzione contrattile reversibile che coinvolge i segmenti medi e apicali del ventricolo sinistro con associata ipercinesia compensatoria dei segmenti basali e caratteristica modificazione balloniforme o con morfologia a cestello di polipo (dal giapponese tako-tsubo) del ventricolo sinistro (c). a c b Fig. 2a-c A 55-year-old patient presenting to the emergency department with chest pain, elevated serum troponin and C-reactive protein levels. Ventriculography (a, b) shows hypoakinesia of the middle segments and akinesia of the apical segments and apex, with typical left ventricular ballooning in the end-systolic phase (b, arrowheads). Selective coronary catheterisation performed in the acute phase shows no evidence of coronary involvement (c). Fig. 2a-c Paziente di 55 anni, giunta in PS per dolore toracico, con rialzo dei marker sierici di troponina e CRP. L esame coronarografico, eseguito in urgenza, non evidenzia coinvolgimento patologico dell albero coronarico (c). La ventriculografia (a,b) mostra ipo-acinesia dei segmenti medi e acinesia dei segmenti apicali e dell apice, con tipico aspetto balloniforme del ventricolo sinistro in fase di tele-sistole (b, punte di freccia).

4 4 Radiol med (2013) 118: Table1 Laboratory findings in the study population Tabella 1 Dati laboratoristici della popolazione di studio Pts Tn I [mg/l] Peak CK CRP [mg/l] Tn I [mg/l] Peak CK CRP [mg/l] 1 2, ,1 33 2,3 2 3, ,1 43 0,5 3 1, ,0 57 5,4 4 6, , ,2 5 1, ,0 24 0,7 6 6, ,2 44 0,8 7 5, ,0 87 3,3 8 3, ,0 66 4,1 9 0, ,0 26 6,1 10 7, ,2 55 0,4 11 1, ,0 21 3,2 12 0, ,3 48 0,5 13 4, ,0 61 5,1 14 5, ,1 39 6,5 15 4, ,0 88 6,6 16 5, ,1 74 0,5 17 8, ,1 86 0,9 Materials and methods Study population Between January 2008 and February 2010, 17 women (mean age, 62±9.8 years; range, 54 72) underwent CRM for clinical suspicion of TT-CMP. All patients had chest pain and/or dyspnoea, troponin elevation with ECG ST changes and ballooning of the ventricular apical segment in the absence of epicardial coronary lesions on selective angiography performed at presentation. In addition, a nonspecific elevation of inflammatory markers, especially C-reactive protein (CRP) was detected on admission in all patients.. Laboratory data of the study population are summarised in Table 1. Patient histories in 8/17 (47%) cases revealed the presence of trigger events preceding the acute episode, predominantly consisting of emotional stress of varying nature (recent death or severe illness of a relative, stressful events at work, endoscopic procedures). All patients underwent a CMR study in the acute phase (on average within 2.4 days of admission) and at follow-up 3 4 months after symptom onset; five patients also underwent EMB in the acute phase. MR protocol CMR study was carried out with a new-generation system (Siemens Magnetom Avanto, Erlangen, Germany) operating at 1.5 T with high-performing gradients (rise time, 44 mt/m; slew rate, 600 ms) and using 16-element phasedarray surface coils. In all patients, vector-cardiogram gating (VCG) was applied by placing three electrodes on the chest Scopo del nostro studio è stato di valutare con CMR i segni morfologici di infiammazione in pazienti con sospetta TTCMP, correlando il quadro RM con i dati clinico-laboratoristici e, ove disponibile, con i dati forniti dalla biopsia endomiocardica (EMB). Materiali e metodi Popolazione di studio Nel periodo compreso tra gennaio 2008 e febbraio 2010, 17 pazienti di sesso femminile (età media 62±9,8 anni; range anni), sono state sottoposte a esame di CMR, nel sospetto clinico di TTCMP. In tutte le pazienti era stato infatti riscontrato dolore toracico e/o dispnea, movimento troponinico con modificazioni elettrocardiografiche del tratto ST e aspetto balloniforme dell apice ventricolare in assenza di lesioni coronariche epicardiche all esame angiografico selettivo effettuato all ingresso. In tutti i casi, inoltre, all ammissione era stato riscontrato un movimento aspecifico degli indici di flogosi (in particolare dei valori di proteina C reattiva). I dati laboratoristici della popolazione di studio sono stati riassunti in Tabella 1. Anamnesticamente è stato possibile identificare eventi trigger prima dell episodio acuto in 8/17 pazienti (47%) consistenti prevalentemente in stress emozionali di varia natura (lutto recente o severa malattia di un familiare, eventi stressanti in ambito lavorativo, procedure endoscopiche). Tutte le pazienti sono quindi state sottoposte a esame di CMR in fase acuta (media 2,4 giorni) e nel follow-up 3 4 mesi dall insorgenza della sintomatologia; in 5 pazienti è stata anche effettuata la biopsia endomiocardica (EMB) in fase acuta.

5 Radiol med (2013) 118: Dopo ricostruzione dei dati grezzi, le immagini sono state valutate in consenso da due esperti radiologi cardiovascolari, su una stazione di lavoro dedicata (Leonardo VD10A Siemens Medical Solutions, Forchheim, Germania), utilizzando software dedicato (syngo Argus, Siemens Medical Solutions) che consente di effettuare una valutazione di volumi ventricolari e massa miocardica tracciando i bordi endocardici ed epicardici in modo semiautomatico. Per l analisi delle immagini, il miocardio ventricolare sinistro è stato diviso in 17 segmenti in base alla classificazione AHA [13]. In tutti i pazienti è stata effettuata una valutazione qualitativa e quantitativa. L analisi qualitativa ha inizialmente permesso l identificazione di presenza, sede (segmenti AHA) ed estensione dei fenomeni di edema miocardico (sequenze T2 STIR) e LE (sequenze IR-LE) ove presenti. Successivawall at the level of the second intercostal space along the left lateral sternal line, at the level of the fourth intercostal space along the left lateral sternal line and at the level of the fifth intercostal space along the left hemiclavicular line so as to obtain an ECG trace providing good visualisation of the QRS complex. Images were acquired in the standard CMR scan planes, in the short axis, vertical long axis (two-chamber view) and horizontal long axis (four-chamber view) using a combined protocol consisting of morphological T2-weighted shorttau inversion recovery (STIR) black-blood sequences (T2 STIR: TR 2 RR; TE 64; thickness 10 mm; matrix ) in the short axis, vertical long axis and horizontal long axis to evaluate myocardial oedema. Functional steady-state free-precession gradient-echo sequences (SSFP: TR 3.5 ms, TE 2 ms, flip angle 500, matrix , thickness 10 mm, gap 10 mm) covered the entire LV to quantify ventricular volumes and evaluate cardiac motion. Moreover, all patients were imaged with inversion-recovery late-enhancement sequences (IR-LE: TR 5 ms; TE 2.3 ms; flip angle 150; thickness 8 mm; matrix ; TI optimised to null the signal of the myocardium) min after i.v. administration of contrast material [gadolinium benzyloxy-propionic tetraacetic acid (Gd-BOPTA), Multihance Bracco; 0.1 mmol/kg, dose 12 ml; flow rate 3 ml/s] to evaluate possible late enhancement (LE). Contrast material was administered with a dual-head automatic injector (Medrad Stellant Dual; Medrad, Palo Alto PA, USA). Image analysis After reconstruction of raw data sets, images were evaluated on a dedicated workstation (Leonardo VD10A Siemens Medical Solutions, Forchheim, Germany) during consensus reading by two radiologists experienced in cardiovascular imaging. Specific software (syngo Argus, Siemens) was used, allowing ventricular volumes and myocardial mass to be determined by tracing the endocardial and epicardial contours in a semiautomatic manner. For the purposes of image analysis, the LV was divided into 17 segments based on the classification of the American Heart Association (AHA) [13]. For all patients, both qualitative and quantitative assessments were obtained. Qualitative analysis permitted identification of the presence, site (AHA segments) and extent of myocardial oedema (T2 STIR sequences) and IR-LE sequences, where present. Then, the SSFP cine sequences were used to quantify ventricular volumes [end-systolic volume (ESV); end-diastolic volume (EDV); ejection fraction (EF)], regional and global LV function, and LV mass by semiautomatically tracing the endocardial and epicardial contours on images acquired at end-systole and end-diastole. Any LE was quantified in grams by manually drawing a region of Protocollo RM L indagine RM è stata eseguita utilizzando un magnete di ultima generazione (Siemens Magnetom Avanto, Erlangen, Germania) operante a 1,5 T con gradienti altamente performanti (velocità di risalita dei gradienti: 44 mt/m; slew-rate 600 V/ms) e impiegando bobine di superficie (tipo phased array) a 16 canali. In tutte le pazienti è stato utilizzato un gating cardiaco di tipo vector-cardiogram (VCG) posizionando 3 elettrodi sulla parete toracica a livello del secondo spazio intercostale sulla marginosternale di sinistra, sul quarto spazio intercostale sulla marginosternale di sinistra e sul quinto spazio intercostale sull emiclaveare di sinistra, in modo da ottenere un tracciato ECG in cui il complesso QRS fosse ben visualizzabile. Le immagini sono state acquisite secondo piani di scansione standard di cardio-rm in asse corto, 2 camere (o asse lungo verticale) e 4 camere (o asse lungo orizzontale), utilizzando un protocollo combinato che comprendeva sequenze morfologiche a sangue nero tipo Short Tau Inversion Recovery T2 pesate (STIR T2w: TR 2 RR; TE 64; spessore 10 mm; matrice ) in asse corto, asse lungo verticale e 4 camere per valutare i fenomeni di edema miocardico, sequenze funzionali Gradient Echo Steady State Free Precession (SSFP: TR 3,5 ms, TE 2 ms, FA 500, matrice , spessore 10 mm, gap 10 mm) coprendo l intero volume ventricolare sinistro per la quantificazione dei volumi ventricolari e la valutazione della cinesi cardiaca. In tutte le pazienti, inoltre, sono state effettuate sequenze inversion-recovery (IR-LE: TR 5 ms; TE 2,3 ms; flip angle 150; spessore 8 mm; matrice ; TI ottimizzato per abbattere il segnale miocardico) minuti dopo somministrazione endovenosa di mezzo di contrasto (mdc) (Gd-BOPTA, Multihance, Bracco, Italia; 0,1 mmol/kg, dose somministrata 12 ml; flusso 3 ml/sec), per la valutazione di eventuali fenomeni di late-enhancement (LE). Il mdc è stato somministrato utilizzando un iniettore automatico a doppia testata (Medrad Stellant Dual; Medrad, Palo Alto PA, USA). Analisi delle immagini

6 6 Radiol med (2013) 118: a b c d Fig. 3a-d Cardiovascular magnetic resonance (CMR) during the acute phase (within 2 days of admission). Steady-state free-precession (SSFP) cine sequences (a, b) confirm hypoakinesia of the middle segments and akinesis of the apical segments (arrowhead), with apical left ventricular ballooning. In the same segments, T2 short tau inversion recovery (STIR) (c) sequences show a noncoronary distribution of high signal intensity related to myocardial oedema (arrows). In the T1 inversion-recovery lateenhancement (IR-LE) sequences (d), no pathological foci of myocardial enhancement are present. Fig. 3a-d Esame RM eseguito entro due giorni dal ricovero. Le sequenze cine SSFP (a,b) confermano l ipo-acinesia dei segmenti medi e l acinesia dei segmenti apicali e dell apice (punte di freccia), con apicalbalooning del ventricolo sinistro. Nelle stesse sedi, le sequenze T2 STIR (c) mostrano la presenza di un estesa area di iperintensità del segnale con distribuzione non coronarica, da riferire a edema miocardico (frecce). Nelle sequenze T1 DE-IR (d) non si documenta tuttavia la presenza di accumuli patologici di mdc. interest (ROI) over the myocardial segments showing normal signal intensity (SI) and applying a cutoff value of 5 standard deviations (SD) above the mean SI of apparently normal heart to identify any segments with LE [14, 15]. Analysis of the T2 STIR images obtained to assess myocardial oedema involved measuring the increase in SI by placing an ROI over the entire LV; the value obtained was then related to the SI recorded in skeletal muscle (extensor spinae or longissimus dorsi, depending on muscle homogeneity) to obtain a ratio expressed as T2 SI ratio [16]. Areas exhibiting a T2 SI ratio 2 SD above the reference value were considered to be oedematous. The presence of pleural and pericardial oedema was also assessed in all patients. All analyses were repeated on the follow-up examinations obtained after 3 4 months. Results Acute phase In the acute phase, all patients exhibited a statistically significant increase in the T2 SI ratio, consistent with the presence of tissue oedema affecting myocardial segments (midapi- mente, utilizzando le sequenze cine-ssfp sono stati quantificati i volumi ventricolari (volume tele-sistolico, EDV; volume tele-diastolico, ESV; frazione di eiezione, FE), la funzione ventricolare sinistra regionale e globale e la massa ventricolare sinistra, tracciando in modo semiautomatico i bordi endocardici ed epicardici dalle immagini acquisite in fase telesistolica e telediastolica. L eventuale LE è stato inoltre quantificato in grammi tracciando manualmente una regione di interesse (ROI) nei segmenti miocardici che apparivano di normale intensità e utilizzando un valore soglia 5 deviazioni standard, superiore alla media dell intensità di segnale del miocardio apparentemente normale per identificare i segmenti con LE [14, 15]. L analisi delle immagini STIR T2-pesate per la valutazione dell edema miocardico prevedeva la misura dell incremento dell intensità del segnale attraverso il posizionamento di una ROI nell intero miocardio ventricolare sinistro; il valore ottenuto veniva quindi rapportato con il valore dell intensità del segnale riscontrato in un muscolo scheletrico (estensore della colonna o lunghissimo del dorso, a seconda dell omogeneità del muscolo), ottenendo in tal modo un rapporto espresso come T2-ratio [16]. Zone con valori di T2 ratio 2 deviazioni standard sono state considerate edematose. In tutte le pazienti veniva inoltre valutata la presenza di versamento

7 Radiol med (2013) 118: a b c d Fig. 4a-d A 57-year-old patient presenting to the emergency department with chest pain and dyspnoea (arising after an argument with colleagues at work), with elevated serum troponin-1 and ST elevation at electrocardiography (ECG). Cardiovascular magnetic resonance (CMR) was performed 18 h after admission: steady-state free-precession (SSFP) cine sequences (a, b) show segmental left ventricular wall-motion dysfunction, with dyskinesia and akinesia of the midapical segments and apex (arrowheads). T2 short-tau inversion recovery (STIR) sequences (c) show a bright area in the same location, related to myocardial oedema (arrowheads) and pericardial effusion along the inferior wall of the left ventricle (arrowheads). Inversion recovery late enhancement (IR-LE) sequences performed after contrast media administration (d) show no left ventricular area of hyperintensity. Fig. 4a-d Paziente di 57 anni giunta in pronto soccorso per dolore toracico e dispnea (insorti a seguito di un litigio sul posto di lavoro), con aumento dei valori sierici di TnI e sovraslivellamento del tratto ST all esame elettrocardiografico. L esame di RM cardiaca veniva eseguito durante il ricovero (18 ore dopo l accesso in PS): le sequenze cine SSFP (a,b) mostrano alterazione della contrattilità segmentaria del ventricolo sinistro, con discinesia e acinesia dei segmenti medio-apicali e dell apice (punte di freccia). Nelle stesse sedi le sequenze STIR T2 pesate (c) evidenziano un area a elevata intensità di segnale, da riferire a edema miocardico (punte di freccia) e falda di versamento pericardico lungo la parete inferiore del ventricolo sinistro (punte di freccia). Nelle sequenze DE-IR, eseguite dopo somministrazione di mdc (d) non si apprezzano aree di potenziamento nel contesto del miocardio ventricolare. cal), without coronary distribution of tissue injury (mean T2 SI ratio, 2.62±0.27) (Figs. 3 and 4). Functional assessment showed, at the same sites, regional contractile dysfunction with hypodyskinesia of the middle segments and hypokinesia, akinesia and dyskinesia of the apical segments and apex (Fig. 5). There were no cases of hypoakinesia affecting only the basal segments or of right ventricular (RV) involvement. Overall ventricular motion was slightly reduced, with mean EF of 47.2±8.4. LE was detected on contrast-enhanced imaging in 2/17 patients, with a noncoronary distribution of enhancement (patchy enhancement), predominantly seen at the lateral segments. Collateral findings included four cases of pleural effusion and three of pericardial effusion. No cases of thrombus formation were detected. pleurico e pericardico. La stessa analisi è stata ripetuta sull esame effettuato a distanza di 3 4 mesi. Risultati Fase acuta In fase acuta, in tutte le pazienti studiate è stato riscontrato un incremento statisticamente significativo del T2-ratio compatibile con la presenza di edema tissutale coinvolgente tutti i segmenti miocardici (medio-apicali), senza distribuzione coronarica del danno tissutale (valore medio T2-ratio: 2,62±0,27) (Figg. 3 e 4).

8 8 Radiol med (2013) 118: Fig. 5 Per-segment analysis of myocardial contractile dysfunction of the left ventricle. Regional kinetic dysfunction (hypokinesia, akinesia, dyskinesia) involves the middle and apical segments and the apex. Fig. 5 Analisi grafica per segmento del grado di disfunzione contrattile del miocardio ventricolare sinistro. L alterazione cinetica regionale (ipocinesia, acinesia e discinesia) si concentra a livello dei segmenti medi e soprattutto apicali e dell apice. Biopsy findings EMB was obtained in five patients (but in neither of the two patients with LE). Haematoxylin and eosin (H&E) staining demonstrated a reduction of contractile units within the sarcomere in the acute phase due to rupture of the contraction bands themselves, with increased interstitial concentration of inflammatory cells (monocyte derivatives) and tissue water (Fig. 6). None of the patients who underwent biopsy had evidence of fibrosis. Follow-up Follow-up at 4 months showed complete resolution of the myocardial oedema (Fig. 7), with a significant reduction in mean T2 SI ratio (mean value, 1.58±0.39). Determination of ventricular volumes revealed a substantial increase in EF (from 47.2±8.4% to 64.3±6.2%) and reduction in EDV (from 135.2±8.83 ml to 108.6±16.6 ml). Parietal thickness was also reduced compared with in the acute phase (8.1 mm vs. 6.3 mm). In the two patients with LE, there was no significant recovery of regional wall motion or any increase in global systolic function (substantially unchanged EF). Collateral findings such as pleural and pericardial effusion were also markedly reduced. Results in the acute phase and follow-up are summarised in Tables 2 and 3 and in Figs. 8 and 9. Discussion Findings of this study, in five cases with histological correlation, confirm two fundamental aspects of TT-CM. The first is the reversibility of the regional dysfunction, one of the La valutazione funzionale mostrava, nelle stesse sedi, una disfunzione contrattile regionale con ipo-discinesia dei segmenti medi e ipocinesia, acinesia e discinesia a carico dei segmenti apicali e dell apice (Fig. 5). In nessun caso è stata riscontrata ipo-acinesia esclusivamente dei segmenti basali o coinvolgimento del ventricolo destro. La cinesi ventricolare globale è risultata lievemente ridotta con FE media del 47,2±8,4. Dopo mdc, è stata rilevata la presenza di LE in 2/17 pazienti, con pattern di potenziamento a distribuzione non coronarica (enhancement a chiazze), prevalentemente localizzato nei segmenti laterali. Come reperti collaterali, sono stati riportati in quattro casi versamento pleurico e in tre casi versamento pericardico. Nessuna formazione trombotica era presente. Reperti bioptici La EMB di correlazione è stata effettuata in 5 pazienti (non è stata effettuata in nessuno dei due casi con LE). I preparati di colorazione con ematossilina-eosina forniti evidenziavano come nella fase acuta della patologia si verificasse una riduzione delle unità contrattili all interno del sarcomero, per rottura delle bande di contrazione stesse, con aumento della concentrazione interstiziale miocardica di cellule dell infiammazione (derivati monocitari) e del contenuto idrico tissutale (Fig. 6). In nessuna delle pazienti bioptizzate sono stati riscontrati segni di fibrosi tissutale. Follow-up Il controllo a distanza di 4 mesi dimostrava una completa risoluzione dell edema miocardico (Fig. 7), con significativa riduzione dei valori medi di T2-ratio (valore medio 1,58±0,39). Il calcolo dei volumi ventricolari ha inoltre mostrato un netto incremento della frazione di eiezione (FE da 47,2±8,4% a 64,3±6,2%) e riduzione del volume tele

9 Radiol med (2013) 118: diastolico (EDV da 135,2±8,83 ml a 108,6±16,6 ml). Gli spessori parietali risultavano inoltre ridotti rispetto alla fase acuta (8,1 mm vs 6,3 mm). Nei due pazienti con LE non si è riscontrato significativo recupero della cinesi regionale né incremento della funzione sistolica globale (FE sostanzialmente stabile). I reperti collaterali come versamenti pleurici e pericardici erano inoltre marcatamente ridotti. I risultati in fase acuta e nel follow-up sono riassunti nelle Tabelle 2 e 3 e nelle Figure 8 e 9. Discussione Fig. 6 Haematoxylin and eosin stain shows massive interstitial oedema (star) with typical contraction-band necrosis (arrow). Fig. 6 Il preparato di colorazione con ematossilina-eosina evidenzia massivo edema interstiziale (asterisco) associato alla necrosi a bande di contrazione (freccia), che caratterizza la patologia. hallmarks of the syndrome. In keeping with the literature, all patients in our study showed full functional recovery at follow-up, confirming the transient nature of the ventricular dysfunction seen in TT-CMP. The pattern of dysfunction observed consists of the typical apical ballooning with akinesia of the midapical segments of the LV. There were no cases of RV involvement, in contrast to reports from larger studies that detected RV dysfunction in 30% of cases; there were no cases of hypoakinesia affecting exclusively the basal segments (inverted Takotsubo). This greater uniformity Il presente studio, correlato in cinque casi dai reperti istologici, conferma due aspetti fondamentali della TTCM. Il primo riguarda la reversibilità della disfunzione regionale, che rappresenta uno degli elementi caratterizzanti della sindrome, con risultati nella nostra popolazione sostanzialmente allineati alla letteratura. Tutte le pazienti del nostro studio hanno infatti mostrato un pieno recupero funzionale al follow-up, confermando la natura transitoria della disfunzione ventricolare nella TTCMP. Il pattern di disfunzione osservato consiste nel tipico ballooning apicale con acinesia dei segmenti medio-apicali del ventricolo sinistro. Non sono stati riportati casi di coinvolgimento del ventricolo destro, diversamente da quanto descritto in studi con casistica più ampia in cui una disfunzione ventricolare destra è presente nel 30% dei casi, non sono stati inoltre riscontrati casi di ipo-acinesia esclusivamente a livello basale ( inverted tako-tsubo ). Questa maggiore uniformità dei pattern di ballooning nella nostra popolazione di studio potrebbe essere dovuta al più esiguo numero di casi analizzati rispetto agli studi multicentrici precedentemente pubblicati. Il secondo dato riguarda la costante presenza di edema tissutale in fase acuta nella popolazione di studio in esame, che si è rivelata poi reversibile al follow-up. L edema a b c Fig. 7 Cardiovascular magnetic resonance (CMR) follow-up at 4 months. Steady-state free-precession (SSFP) cine sequences show complete wall-motion recovery of the midapical segments of the left ventricle. T2 short-tau inversion recovery (STIR) sequences show complete resolution of myocardial oedema Fig. 7 Controllo RM a distanza di 4 mesi. Le sequenze cine SSFM mostrano completo recupero della cinesi segmentaria del ventricolo sinistro in sede medio-apicale. Si osserva inoltre, nelle sequenze STIR T2 pesate, completo riassorbimento dei fenomeni edemi geni intramiocardici.

10 10 Radiol med (2013) 118: Table 2 Results of morphological and functional evaluation in the acute phase and at follow-up. In the acute phase, reduction in ejection fraction and an increase in end-diastolic volume was seen, with a statistically significant increase of the T2 SI ratio, reflecting tissue oedema. At follow-up after 4 months, there was functional recovery of the left ventricle and complete resolution of the myocardial oedema (significantly decreased mean T2 SI ratio) Tabella 2 Risultati della valutazione morfologica e funzionale in fase acuta e follow-up. In fase acuta sono stati osservati riduzione dei valori di frazione di eiezione e aumento del volume tele-diastolico, con incremento statisticamente significativo del T2-ratio compatibile con la presenza di edema tissutale. Il controllo a distanza di 4 mesi dimostrava recupero funzionale del ventricolo sinistro, con completa risoluzione dell edema miocardico (significativa riduzione dei valori medi di T2 ratio) Acute phase Follow-up Pvalue LV ejection fraction (%) 47.2±8, ,3±6.2 <0.001 LV end diastolic volume (ml) 135.2± ±16.6 <0.001 Focal oedema (n) 17 0 <0.001 T2 radio (n) <0.001 Mean T2 radio 2.62± ±0.39 <0.001 Pleural effusion (n) 4 2 <0.001 Pericardial effusion (n) 3 2 <0.001 Elevated troponine I, peak Ck (n) 15 0 <0.001 Elevated CRP (n) 15 0 <0.001 Table 3 Per-patient analysis of changes in ejection fraction in the acute phase and at follow-up. Determination of ventricular volumes shows increased ejection fraction in all patients at follow-up Tabella 3 Analisi per paziente delle modificazioni dei valori di frazione di eiezione in fase acuta e al follow-up. Il calcolo dei volumi ventricolari ha mostrato, in tutti i pazienti, un netto incremento della frazione di eiezione durante il controllo a distanza Pts EDV1 EDV2 EF1 EF2 ESV1 ESV2 What stress No triggering events Physical stress Job stress Phusical stress No triggering events Physical stress No triggering events Physical stress No triggering events No triggering events Physical stress No triggering events No triggering events Death of a relative No triggering events Newly disabled relative No triggering events of the ballooning pattern in our study population may be due to the small number of cases analysed compared with previously published multicentre studies. The second aspect is the constant finding of tissue oedema in the acute phase, which was found to be reversible at follow-up. Myocardial oedema is another hallmark of TT- CMP, being present in the majority of patients affected by this syndrome [17, 18]. All patients in our study (100%) had oedema of the midapical segments, typically with transmural extension. The pathophysiological substrate justifying the myocardial oedema in these patients has not been elucidated, even though the presence of inflammatory phenomena and transient ischaemia would appear to play a central role. Moreover, in our series, myocardial segments exhibiting the most severe oedema corresponded to the ar- miocardico è infatti una caratteristica fondamentale della TTCMP, essendo generalmente presente nella maggior parte dei pazienti affetti da questa sindrome [17, 18]. Nel nostro studio, tutte le pazienti studiate (100%) presentavano edema diffuso a livello dei segmenti medio-apicali con estensione tipicamente transmurale. Il substrato patofisiologico che giustifichi la presenza di edema miocardico in questi pazienti non appare ancora ben definito; tuttavia, la presenza di fenomeni infiammatori e di ischemia transitoria sembrerebbero comunque giocare un ruolo fondamentale. Nella nostra casistica, inoltre, i segmenti miocardici più estesamente edematosi corrispondevano alle aree con maggiore disfunzione contrattile (Fig. 6). Inoltre, le pazienti che presentavano una maggiore quantità di edema a livello globale avevano valori di frazione di eiezione più bassi.

11 Radiol med (2013) 118: a b Fig. 8a, b Changes in ejection fraction (a) and end-diastolic volume (b) per patient in the acute phase and at follow-up. Fig. 8a,b Rappresentazione grafica per paziente delle modificazioni dei valori di frazione di eiezione (a) e di volume telediastolico (b) in fase acuta e al follow-up. Fig. 9 Decrease of parietal thickness in the midapical segments was observed at follow-up after regression of myocardial oedema. Fig. 9 Spessori parietali. Nel follow-up si osserva riduzione degli spessori parietali in sede medioapicale, per riassorbimento dei fenomeni edemigeni intra-miocardici. eas with greater contractile dysfunction (Fig. 6). Additionally, patients presenting with the greatest extent of overall oedema had lower EF values. These findings emphasise the importance of quantifying and mapping oedema in patients with TT-CMP, as these data reflect the extent of myocardial injury sustained during the acute phase and coincide with the areas of greater Questi dati sottolineano l importanza della quantificazione e dell identificazione dei fenomeni di edema nei pazienti con TTCMP, poiché questi riflettono l entità del danno che il miocardio subisce in fase acuta e coincidono con le zone maggiormente disfunzionanti a livello cinetico. Altro dato fondamentale per un corretto inquadramento della TTCMP, è la distribuzione tipicamente non-coronarica

12 12 Radiol med (2013) 118: dell edema tissutale, elemento utile per differenziare la sindrome, ad esempio, dal cosiddetto infarto abortito, in cui è presente edema senza LE, ma con distribuzione segmentaria-coronarica del danno tissutale e reperti coronarografici positivi [19, 20]. L assenza di LE è un altro dato emerso nella gran parte della nostra popolazione di studio ed è risultato associato in tutti i casi a recupero cinetico globale e regionale a distanza. Il dato è confermato anche in altri lavori con più ampia popolazione di studio [21, 22]. L assenza di recupero funzionale a distanza è stata osservata unicamente nelle due pazienti con LE positivo; la persistenza del LE nel follow-up in questi due casi potrebbe suggerire la possibilità di un danno tissutale dovuto a fenomeni di ischemia o infiammazione. Questo troverebbe conferma in alcuni dati presenti in letteratura che definiscono un sottogruppo di pazienti con TTCMP con LE positivo in assenza di recupero funzionale e reperti istologici di aumento di collagene di tipo I e fibronectina per espansione della matrice extracellulare [23]. Nella nostra popolazione di studio, quindi, la persistenza del danno tissutale in RM a distanza e l assenza di un trigger psico-emotivo precedente il quadro acuto riscontrate in 2 pazienti, sono elementi fortemente suggestivi per miocardite acuta che, però, non è stato possibile confermare dal punto di vista istologico. Ulteriori studi dovranno tuttavia essere condotti per correlare anche dal punto di vista istologico la presenza di LE con le altre possibili diagnosi differenziali di malattia a coronarie sane, anche se l idea è che l accumulo patologico di gadolinio in questi pazienti sia l espressione dei fenomeni di fibrosi interstiziale o di necrosi sub-endocardica che sono, ad esempio, presenti nelle miocarditi acute o nell infarto tipo non-stemi [24]. In generale, comunque, la CMR può avere un ruolo fondamentale nella diagnostica differenziale tra questo setting clinico, definibile come fenotipo tako-tsubo (assenza di lesioni coronarografiche, modificazioni tipo STEMI e apical ballooning del ventricolo sinistro), e le altre forme di disfunzione ventricolare acuta a coronarie sane (infarto a coronarie sane e miocardite acuta), con potenziale rilevante impatto sulla gestione clinica e terapeutica del paziente. La TTCMP annovera, infatti, un incidenza dello 0,7 2,5% dei pazienti che si presentano in ospedale con sospetto di sindrome coronarica acuta [25]. Il riconoscimento della TTCMP nell ambito delle diagnosi differenziali, soprattutto in donne in post-menopausa che si presentano con sintomi da sindrome coronarica acuta (SCA), potrebbe dunque evitare trattamenti potenzialmente dannosi con agenti trombolitici. Basti inoltre pensare al significato prognostico sfavorevole di una miocardite acuta con rischio di evolutività verso cardiomiopatia dilatativa e scompenso e necessità di trattare con farmaci immunosopressori in molti casi [26, 27]. Altro elemento di interesse nel nostro studio riguarda la possibilità di correlazione dei dati RM con l EMB, che ha confermato in tutte le 7 pazienti biopticate la presenza di intenso edema tissutale in assenza di segni di fibrosi interwall-motion dysfunction. Another crucial feature for correct diagnosis of TT-CMP is the typically noncoronary distribution of tissue oedema, an element that can help differentiate the syndrome from, for example, aborted infarction, characterised by oedema without LE but with segmental coronary distribution of tissue injury and positive coronary angiography [19, 20]. The absence of LE is another feature observed in the majority of our study population and which was found to be associated with global and regional wall-motion recovery in all patients. This result is also confirmed by other studies conducted on larger population samples [21, 22]. An absence of functional recovery at follow-up was observed only in the two patients, who showed LE persistence at follow-up, which in these cases may have reflected tissue injury due to ischaemia or inflammation. This hypothesis is supported by a previous report that defined a subgroup of TT-CMP patients with positive LE in the absence of functional recovery and histological findings of increased collagen 1 and fibronectin due to expansion of the extracellular matrix [23]. Therefore, persistence of tissue injury on follow-up CMR and lack of an emotional trigger preceding the acute event in two patients in our series strongly suggest acute myocarditis, even though we were unable to obtain histological confirmation of this diagnosis. Further studies are required to investigate the histological correlation between the presence of LE and other possible differential diagnoses of conditions presenting with normal coronary arteries. Nonetheless, it is thought that the pathological accumulation of gadolinium in these patients may reflect interstitial fibrosis or subendocardial necrosis, which are present in acute myocarditis or non-stemi infarction [24]. In general, CMR may play a fundamental role in differentiating this clinical setting, which is definable as a takotsubo phenotype (absence of coronary lesions, STEMI-type changes and LV apical ballooning), from the other forms of acute ventricular dysfunction associated with healthy coronary arteries (infarction with normal coronary arteries and acute myocarditis), where it may have a major impact on the clinical and therapeutic management of patients. TT-CMP has an incidence of % among patients presenting with suspected acute coronary syndrome (ACS) [25]. Inclusion of TT-CMP among differential diagnoses, especially in postmenopausal women presenting with ACS, could thus help to avoid potentially harmful treatments with thrombolytic agents. Moreover, it is enough to consider the negative prognostic significance of acute myocarditis, which carries the risk of evolving into dilated cardiomyopathy and decompensated heart failure, with a need for immunosuppressive treatment in many cases [26, 27]. Another interesting aspect of our study was the possibility of correlating CMR and EMB data, which confirmed the

13 Radiol med (2013) 118: presence of massive oedema in the absence of interstitial fibrosis in all five patients who underwent biopsy. Although little is still known regarding the mechanisms underlying the association between TT-CM and myocardial injury, the pathophysiological explanation seems to be an insult due to catecholamine hypersecretion, which leads to microvascular dysfunction or coronary spasm, in the absence of obstructive disease. The activity of plasma mediators is heightened by the increased responsiveness of adrenergic cardiac α and β receptors, which are especially represented at the level of the middle and apical segments, where the main biostructural and functional changes take place. The evidence provided by the histological sections shows inflammation to be a peculiar aspect of acute TT- CMP. This inflammation is characterised by an increase in intramyocardial water and extravasation of inflammatory cells, with cellular damage within the sarcomeres, due to disassembly of the actin myosin bridges within contractile fibres and resulting in loss of contractile function. In our study, biopsy findings confirmed the presence of inflammation (lymphocytes, leukocytes, macrophage infiltrates) and abnormalities in the contraction bands, elements that, instead, are absent in ischaemic heart disease, which is typically characterised by coagulation necrosis. In conclusion, in patients with TT-CMP, CMR allows not only precise evaluation of segmental contractility but also, thanks to the T2-weighted STIR sequences, noninvasive detection of myocardial oedema, which is a reflection of tissue damage and inflammation and thus potentially a specific marker for this disease. Study limitations Limitations of our study include the lack of systematic histological correlation in all patients and the acquisition of T2 STIR sequences with phased-array coils alone, with the risk of overestimating tissue oedema as a result of hyperintense signal on the anterior aspect of the LV, which is closer to the surface coil. However, to minimise this risk, we used a quantification method based on the T2 SI ratio, as suggested in the literature [28], which involved normalising the myocardial signal with that of a skeletal muscle. As an alternative approach, Abdel-Aty suggested using body coils that, despite their lower signal-to-noise ratio, allow for better estimation of myocardial oedema [29]. Our CMR protocol did not provide for systemic use of the early enhancement technique, which appears to have provided interesting results in the setting of TT-CMP, reflecting myocardial hyperaemia and capillary leakage [22]. stiziale. Sebbene il meccanismo sottinteso all associazione tra TTCM e danno miocardico sia poco conosciuto, il meccanismo fisiopatologico sembra consistere in un insulto da iperincrezione catecolaminica, che determina una disfunzione del microcircolo o uno spasmo coronarico, in assenza di persistente ostruzione microvascolare. L attività dei mediatori plasmatici viene potenziata dall aumentata responsività dei recettori α- e β-adrenergici cardiaci, particolarmente rappresentati a livello dei segmenti medio-apicali, che sono appunto quelli sede delle principali alterazioni bio-strutturali e funzionali. Le evidenze fornite dai preparati istologici dimostrano come l aspetto peculiare della TTCMP in fase acuta sia lo stato infiammatorio locale, caratterizzato dall aumento del contenuto idrico intramiocardico e stravaso di cellule infiammatorie, con danno cellulare all interno dei sarcomeri, per disgregazione dei ponti actina-miosina all interno delle fibre contrattili del miocardio e conseguente perdita della funzione contrattile. Nel nostro studio, i reperti bioptici hanno confermato la presenza di segni di infiammazione (infiltrati di linfociti, leucociti e macrofagi) e alterazione delle bande di contrazione, elementi invece assenti nella cardiopatia ischemica caratterizzata tipicamente da necrosi coagulativa. L esame RM nei pazienti con TTCMP, in conclusione, oltre alla precisa valutazione della contrattilità segmentaria, consente, grazie all utilizzo delle sequenze STIR T2-pesate, di individuare in modo non invasivo l edema miocardico che, riflettendo il danno tissutale e lo stato infiammatorio, può essere considerato un marker specifico di patologia. Limiti dello studio Tra i limiti dello studio sono da menzionare l assenza di correlazione istologica sistematica in tutti i pazienti esaminati e l acquisizione di sequenze T2-STIR con le sole bobine phased array, con rischio di sovrastima dell edema tissutale dovuta al presenza di segnale iperintenso sulla parete anteriore del ventricolo sinistro, più contigua alla bobina di superficie. Tuttavia, per minimizzare tale pitfall è stato utilizzato un approccio di quantificazione basato sul parametro del T2-ratio, come suggerito in letteratura [28], normalizzando il segnale del miocardio con quello di un muscolo scheletrico per minimizzare questo problema. Come approccio alternativo, Abdel-Aty suggerisce l utilizzo di bobine body che, seppur gravate da rapporto segnale-rumore ridotto, consentono una stima reale maggiore dell edema miocardico [29]. Nel nostro protocollo RM non è stato effettuato in modo sistematico la tecnica di early enhancement che, comunque, sembra aver dato risultati interessanti in pazienti con TTCMP, riflettendo la presenza di iperemia e stravaso di sangue dai capillari miocardici [22].

14 14 Radiol med (2013) 118: Conclusions This study shows that tissue oedema on CMR is a highly sensitive marker for acute TT-CMP when combined with location in the midapical segments affected by regional dysfunction, relative sparing of the basal segments and almost complete reversal at follow-up. Oedema, which was confirmed in all patients who underwent EMB, is a nonspecific marker that is constantly present in the acute phase and can thus be used to noninvasively monitor disease severity. Conclusioni Il presente studio, condotto con CMR, evidenzia come l edema tissutale rappresenti un marker altamente sensibile di TTCM in fase acuta, con localizzazione nei segmenti medio-apicali interessati dalla disfunzione regionale, relativo risparmio della base e regressione pressoché completa nel follow-up. L edema, confermato anche in tutti i pazienti sottoposti a EMB, rappresenta un marker aspecifico costantemente presente in fase acuta e può essere utilizzato per monitorare la severità di malattia. La CMR ne consente Conflict of interest statement The authors declare that they have no conflict of interest to the publication of this article. References/Bibliografia 1. Peter Riis Hansen (2007) Takotsubo cardiomyopathy: an under-recognised myocardial syndrome. Eur J Intern Med 18: Sharkey SW, Lesser JR, Maron BJ (2011) Takotsubo (stress) cardiomyopathy. Circulation 124:e Hurst RT, Prasad A, Askew JW 3rd et al (2010) Takotsubo cardiomyopathy: a unique cardiomyopathy with variable ventricular morphology. JACC Cardiovasc Imaging 3: Review. 4. Kurisu S, Inoue I (2012) Cardiac rupture in tako-tsubo cardiomyopathy with persistent ST-segment elevation. Int J Cardiol 158:e5 e6 5. 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