Polimorfismi HLA nella popolazione della provincia di Cuneo: analisi di alleli ed aplotipi estesi

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1 Polimorfismi HLA nella popolazione della provincia di Cuneo: analisi di alleli ed aplotipi estesi Giuseppe Menardi (1), Laura Perotti (1), Sabina Rendine (2), Riccardo Balbo (1), Dario Marenchino (1), Paola Abello (1), Gianmichele Peano (1) (1) Servizio di Immunoematologia e Trasfusionale, ASO Santa Croce e Carle, Cuneo (2) Dipartimento di Genetica, Biologia e Biochimica, Università di Torino, Torino The high polymorphism of the HLA system has been used for anthropological, epidemiological and population genetic studies. By studying the characteristic frequencies of alleles and extended HLA haplotypes in different populations, it is possible to inquire into ethnic groups and establish genetic relationships among them. In the present study, HLA-A,-B,-C, and HLA-DR,-DQ serological typing has been used for the first time to assign specific HLA alleles and haplotypes frequencies to the population of the Province of Cuneo and compare them with the frequencies of other Italian and French populations. Allelic and three-locus haplotype frequencies place the population of the Province of Cuneo closer to south- French populations than to other Italian groups. Parole chiave: HLA, aplotipi estesi, genetica di popolazione. Key words: HLA, extended haplotypes, population genetics. Introduzione Il complesso maggiore di istocompatibilità (MCH) è una delle regioni più intensamente studiate del genoma umano. Più di cento geni sono stati localizzati all'interno di questa regione di quattro Mb sul braccio corto del cromosoma sei, tra cui i geni del sistema HLA, senza dubbio il più polimorfico dei sistemi finora studiati. Per questo motivo, l'analisi del polimorfismo HLA e delle frequenze alleliche HLA si è rivelata utilissima, oltre che nell'attività di trapianto e nell'applicazione forense, anche Ricevuto: 15 dicembre Accettato: 22 gennaio 2001 Corrispondenza: Dott. Giuseppe Menardi Via Santo Stefano, Morozzo (CN) nello studio della diversità genetica delle popolazioni e dell'evoluzione umana. A questo proposito, a conclusione dell'analisi dei polimorfismi genetici della Provincia di Cuneo, dopo i precedenti studi pubblicati su questa rivista sulle frequenze geniche dei principali sistemi gruppo-ematici 1,2, presentiamo i dati delle frequenze geniche del sistema HLA di classe I: HLA-A,-B,-C e di classe II: HLA-DR,-DQ, di donatori di sangue e di midollo osseo che fanno capo al Servizio di Immunoematologia e Medicina Trasfusionale (SIMT) di Cuneo. A questa popolazione corrisponde, dal punto di vista geografico, tutto il bacino della Provincia di Cuneo, in quanto anche i donatori degli altri SIMT ed Antenne Trasfusionali della Provincia fanno capo, per quanto riguarda la tipizzazione HLA, al SIMT di Cuneo. Si tratta, come avevamo sottolineato negli studi precedenti, di una popolazione discretamente omogenea, di cultura provenzale alpina, che in pianura si è mescolata con il ceppo di lingua piemontese e, nell'albese più che in altre parti, con una recente immigrazione da altre regioni italiane. Di essa abbiamo studiato un campione costituito da quattrocento donatori, sani, non imparentati e di origine cuneese, su cui abbiamo valutato le frequenze fenotipiche, alleliche ed aplotipiche dei loci del sistema HLA -A,-B,-C,- DR e -DQ. A differenza degli studi precedenti 1,2, dato l'alto numero di alleli che contraddistingue il sistema HLA, non è stato possibile suddividere il campione in base alle diverse aree geografiche di cui la Provincia è composta. Abbiamo poi confrontato le frequenze geniche ed aplotipiche con quelle italiane e di altre popolazioni vicine dal punto di vista geografico o culturale, apparse in studi precedenti. LA TRASFUSIONE DEL SANGUE vol num. 3 maggio-giugno 2001 ( ) 173

2 G Menardi et al. Tabella I: antigeni del sistema HLA esaminati per singolo locus nella popolazione della Provincia di Cuneo Locus A Locus B Locus C Locus DR Locus DQ A1 B51 B54 Cw1 DR1 DQ1 A2 B52 B55 Cw2 DR2 DQ2 A3 B7 B56 Cw3 DR3 DQ3 A23 B8 B27 Cw4 DR4 DQ4 A24 B44 B35 Cw5 DR11 A25 B45 B37 Cw6 DR12 A26 B13 B60 Cw7 DR13 A34 B14 B61 Cw8 DR14 A66 B62 B41 DR7 A11 B63 B42 DR8 A28 B75 B46 DR9 A29 B76 B47 DR10 A30 B77 B48 A31 B38 B53 A32 B39 B59 A33 B57 B67 B58 B70 B18 B73 B49 B50 Materiali e metodi Sono stati tipizzati 400 donatori di sangue o di midollo osseo non imparentati, scelti in modo casuale, di origine cuneese almeno fino alla seconda generazione, di cui 210 afferenti al SIMT di Cuneo, 151 al SIMT di Savigliano, 26 al SIMT di Mondovì e 13 all'antenna Trasfusionale di Alba. La tipizzazione HLA è stata eseguita con tecniche sierologiche per antigeni broad e per splits, con la classica metodica NIH in microlinfocitotossicità secondo Terasaki 3, con piastre del commercio, per gli antigeni HLA A,-B,-C,- DR,-DQ elencati in tabella I. In 201 donatori (50,2%) la tipizzazione sierologica DR e DQ è stata confermata in biologia molecolare con la tipizzazione dei geni HLA DRB1,-B3,-B4,-B5,-DQB, mediante TaqI RFLP 4, o con la metodica di amplificazione locus specifica del secondo esone della classe II ed ibridazione con oligonucleotidi sequenza specifici (PCR SSO) 5. Analisi statistica Le frequenze geniche ed aplotipiche sono state calcolate con il metodo della massima verosimiglianza 6,7. L'adattamento delle frequenze osservate a quelle attese secondo la legge di Hardy-Weinberg è stato valutato mediante la statistica G 2, meno sensibile alla presenza di frequenze attese molto piccole della più nota statistica χ 2. La statistica G 2 è definita dall'espressione G 2 = 2 i [O i ln(o /A )], dove O e A rappresentano rispettivamente i i i i i valori osservati ed attesi, ed ha una distribuzione χ 2 con un numero di gradi di libertà uguale al numero di fenotipi osservati meno il numero di frequenze geniche stimate 8. Per misurare la variabilità genetica è stato calcolato il valore di eterozigosità 9. Per ciascun locus è stata calcolata l'omozigosità attesa (H) sommando il quadrato delle frequenze dei geni su tutti gli alleli, per cui la eterozigosità attesa (h) risulta: h = 1 H Risultati Frequenze geniche HLA-A,-B,-C Le frequenze geniche HLA A,-B,-C della popolazione studiata sono riportate nella tabella II. Al locus HLA A l'allele più frequente risulta essere A2 (27,9%), seguito da A3 (13,8%) e A24 (13,4%). Al locus HLA B gli alleli più frequenti sono B35 (15,9%) e B44 (14,7%). Al locus HLA C l'allele più frequente è Cw7 (18,3%) seguito da Cw4 (18%). Frequenze geniche HLA DR e DQ. Le frequenze geniche di HLA DR e -DQ sono riportate in tabella III. Al locus HLA DR non esiste un allele più frequente, ma bensì un gruppo di alleli (DR1, DR2, DR7, DR11 e DR13) con frequenze comprese tra 11% e 17%. Al locus HLA DQ l'allele più frequente risulta DQ1 (45,5%). 174

3 Frequenze HLA nel Cuneese Tabella II: frequenze alleliche HLA-A, -B, -C con relativi valori di G 2 e di eterozigosità nella popolazione della provincia di Cuneo Locus A Frequenze Locus B Frequenze Locus C Frequenze alleliche alleliche alleliche A1 0,1000 B51 0,1070 Cw A2 0,2789 B52 0,0088 Cw2 0,0526 A3 0,1383 B7 0,0767 Cw3 0,0835 A23 0,0253 B8 0,0606 Cw4 0,1799 A24 0,1340 B44 0,1471 Cw5 0,0646 A25 0,0126 B45 0,0038 Cw6 0,0862 A26 0,0487 B13 0,0215 Cw7 0,1830 A34 0,0013 B14 0,0513 Cw8 0,0292 A66 0,0013 B62 0,0474 Cw Blank 0,4390 A11 0,0593 B63 0,0138 A28 0,0434 B75 0,0000 A29 0,0553 B76 0,0000 A30 0,0292 B77 0,0000 A31 0,0228 B38 0,0266 A32 0,0448 B39 0,0202 A33 0,0228 B57 0,0318 A Blank 0,4390 B58 0,0075 B18 0,0686 B49 0,0189 B50 0,0228 B54 0,0000 B55 0,0215 B56 0,0038 B27 0,0253 B35 0,1589 B37 0,0164 B60 0,0215 B61 0,0126 B41 0,0013 B42 0,0000 B46 0,0000 B47 0,0050 B48 0,0000 B53 0,0101 B59 0,0000 B67 0,0000 B70 0,0050 B73 0,0000 B Blank 0,0266 G 2 (gdl 120) = p 0,05 G 2 (gdl 378) = p 0,05 G 2 (gdl 36) = p 0,05 Eterozigosità 0,867 0,919 0,821 Tabella III: frequenze alleliche HLA-DR, -DQ con relativi valori di G 2 e di eterozigosità nella popolazione della provincia di Cuneo Locus DR Frequenze Locus DQ Frequenze alleliche alleliche DR1 0,1070 DQ1 0,4546 DR2 0,1574 DQ2 0,2063 DR3 0,0808 DQ3 0,2964 DR4 0,0821 DQ4 0,0382 DR11 0,1724 DQ Blank 0,1600 DR12 0,0138 DR13 0,1311 DR14 0,0448 DR7 0,1559 DR8 0,0434 DR9 0,0038 DR10 0,0075 DR Blank 0,0330 G 2 (gdl 66) = 68,17 p 0,05 G 2 (gdl 6) = 6,51 p 0,05 Eterozigosità 0,875 0,663 Tabella IV: frequenze aplotipiche stimate degli aplotipi estesi HLA A, B, DR nella popolazione di Cuneo Aplotipi Frequenze A29 B44 DR7 0,0235 A1 B8 DR3 0,0211 A24 B35 DR11 0,0153 A2 B51 DR11 0,0138 A23 B44 DR7 0,0125 A2 B44 DR4 0,0117 A3 B7 DR2 0,0115 A11 B35 DR1 0,0110 A24 B18 DR11 0,0106 A2 B44 DR7 0,0105 A2 B51 DR7 0,0104 A2 B35 DR1 0,0102 Nella tabella sono indicati solo gli aplotipi con frequenza superiore a 0,

4 G Menardi et al. I valori di G 2 sono risultati non significativi per tutti i loci eccetto per HLA-B (332,194 con 378 gradi di libertà) dovuto al numero elevato di alleli in questo locus. Frequenze degli aplotipi estesi HLA A,B,DR. Come elencato nella tabella IV, 10 aplotipi estesi risultano con una frequenza superiore ad 1%. L'aplotipo esteso più frequente risulta essere l'aplotipo A29;B44;DR7 con una frequenza di 2,35% molto più alta della frequenza dello stesso aplotipo in Italia (1,32%) o in Piemonte (1,36%), mentre l'aplotipo A1;B8;DR3, il più frequente in Italia (2,77%), risulta nel Cuneese al secondo posto con la frequenza di 2,11%. Discussione Lo studio e la pubblicazione delle frequenze geniche ed aplotipiche del Sistema HLA di popolazioni di individui sani, come degli altri gruppi di marcatori genetici, è indispensabile in alcuni settori, ad esempio per lo studio di possibili associazioni tra HLA e malattie, per il calcolo teorico della probabilità di trovare all'interno di una particolare popolazione un donatore di midollo osseo compatibile con un paziente, come supporto indispensabile per l'attività forense nei casi di attribuzione di paternità e, non ultimo, per lo studio delle popolazioni. L'analisi delle frequenze geniche HLA della popolazione cuneese, rapportata ad analoghi studi effettuati sulla popolazione italiana 10 e francese 11, mette in evidenza alcune caratteristiche di tale popolazione che la differenziano dalle altre Regioni italiane e dal Piemonte stesso: la frequenza genica dell'antigene HLA-A29 (5,5%) risulta essere la più alta in Italia, dove la frequenza media risulta 3,5%, (in Piemonte 4,0%); l'allele HLA-A30 invece risulta molto meno frequente nella Provincia di Cuneo (2,87%), che non in Italia (5,0%) o in Piemonte (4,4 %). Per quanto riguarda il locus HLA-B, la frequenza dell'allele B44 nel Cuneese (14,2%), è più alta di quelle riscontrate nelle singole Regioni italiane 10 (da 4,7% in Sardegna a 10,4% in Piemonte). Gli alleli HLA-B41 e -B49 sono invece meno frequenti che in Italia e in Piemonte. L'analisi di uno studio francese 11 individua la frequenza più elevata in Francia dell'antigene HLA-A29 in Aquitania e nel Midi-Pyrenèes, cioè due regioni pirenaiche francesi, così come in Aquitania si riscontra la frequenza più elevata di HLA-B44. I risultati del valore di eterozigosità dei singoli loci HLA (tabelle II e III), mettono in evidenza i valori più bassi di eterozigosità calcolati in Italia, se si esclude la Sardegna, sia per il locus HLA-A che per il locus HLA-B, mentre per il locus DR risulta il valore di eterozigosità più elevato; quest'ultimo dato potrebbe essere dovuto al fatto che nello studio italiano sono state considerate anche tipizzazioni DR di donatori effettuate in seguito a selezione per pazienti 10. Molto interessante, dal punto di vista dello studio della popolazione cuneese, è l'analisi degli aplotipi estesi a 3 loci (HLA A,B,DR), in rapporto agli analoghi studi effettuati in Italia ed in Francia. Questo confronto è possibile in quanto il metodo di calcolo degli aplotipi estesi applicato è lo stesso 7. Come risulta dalla tabella IV, l'aplotipo esteso più frequente in provincia di Cuneo risulta essere A29;B44;DR7 con frequenza di 2,35%, mentre in tutto il Piemonte, quindi inclusi i donatori di midollo osseo cuneesi, lo stesso aplotipo risulta solamente al quinto posto in ordine di frequenza, con percentuale di 1,36%, simile a quella italiana di 1,32%. Questa anomalia ci ha indotti a confrontare la frequenza dell'aplotipo esteso A29;B44;DR7 con le frequenze di altre Regioni italiane 10 ed estere 8,11,12. L'analisi di queste frequenze mette in evidenza come la popolazione cuneese si differenzi, per questo aplotipo HLA, dalle altre popolazioni italiane e si avvicini maggiormente alle popolazioni pirenaiche francesi, come già indicato per i singoli alleli HLA-A29 e HLA-B44, in particolare con la popolazione del Midi-Pyrenèes e dell'aquitania, uniche regioni francesi, con il Limousin, in cui l'aplotipo esteso A29;B44;DR7 è al primo posto come frequenza, con valori che vanno da 2,5 % a 3,8%. Con la popolazione francese quella cuneese condivide ben sette dei dieci aplotipi più frequenti, mentre con la popolazione italiana gli aplotipi condivisi sono sei (Tabella V). Analizzando in dettaglio la distribuzione delle frequenze dell'aplotipo A29;B44;DR7 nelle singole Regioni italiane 10 e francesi 7, risulta che questo aplotipo ha una frequenza inferiore ad 1% nelle Regioni italiane del Centro-Sud, è presente in Toscana, Emilia Romagna e nelle altre Regioni del Nord, con frequenze che vanno da 1,3% a 1,7%, mentre in Provincia di Cuneo e nella fascia delle Regioni Pirenaiche è al di sopra di 2,3%, fino a raggiungere il massimo della frequenza nella popolazione Basca, 6,7% (Figura 1). In Francia questo aplotipo è il secondo in ordine di frequenza (3,1%) dopo l'aplotipo A1;B8;DR3. Potrebbe l'aplotipo A29;B44;DR7, che gli spagnoli 12 hanno definito come Western European, essere un aplotipo tipico delle popolazioni della Linguadoca e Provenzali, cioè dell'occitania? L'Occitania è, infatti, una regione ben definita che comprende circa un terzo del territorio francese, delimitata dal Mediterraneo, dai Pirenei, dall'oceano Atlantico (Golfo 176

5 Frequenze HLA nel Cuneese Figura 1: frequenze percentualli dell'aplotipo A29 B44 DR7in Italia, Francia e Paesi Baschi Codici identificativi: CN= Provincia di Cuneo, T= Toscana, E= Emilia-Romagna, V= Veneto, TN= Trentino-Alto Adige, LO= Lombardia, P= Piemonte, L= Liguria, PRO= Provenza, LAN= Languedoc-Roussillon, MID= Midi-Pyrenèes, AQU= Aquitania, PB= Paesi Baschi Tabella V: confronto tra i 10 aplotipi estesi più frequenti nella popolazione cuneese, italiana e francese Aplotipi Frequenza Posizione Frequenza Posizione Frequenza cuneesi tra i primi 10 italiana tra i primi 10 francese aplotipi italiani aplotipi francesi A29 B44 DR7 0, , ,0310 A1 B8 DR3 0, , ,0500 A24 B35 DR11 0, , A2 B51 DR11 0, , ,0110 A23 B44 DR7 0, ,0130 A2 B44 DR4 0, ,0240 A3 B7 DR2 0, , ,0300 A11 B35 DR1 0, A24 B18 DR11 0, , A2 B44 DR7 0, ,0130 di Biscaglia), dal Massiccio Centrale francese e che sconfina, sul versante italiano delle Alpi, in 12 valli delle province di Cuneo, Torino, Imperia. Nelle valli del Cuneese la cultura e la lingua occitana, una delle nove lingue romanze, sono ancora radicate, così come sono ancora frequenti i contatti con gli occitani francesi e dei Pirenei spagnoli. Un'ulteriore conferma della maggior affinità genetica della popolazione cuneese con quella francese risulta dall'analisi del fenotipo esteso A2;B18;DR5, secondo in ordine di frequenza in Italia, con frequenza 1,74% (1,57% in Piemonte), ma che nella Provincia di Cuneo non risulta tra i primi 12 aplotipi più frequenti con frequenza superiore 177

6 G Menardi et al. ad 1%: la stessa cosa risulta sia nella popolazione francese in generale, sia nelle singole Regioni francesi, se si esclude Languedoc-Roussillon, dove è però presente solo al decimo posto con frequenza di 1,2%. Altri aplotipi estesi cuneesi, come A23;B44;DR7, sono invece presenti tra gli aplotipi più frequenti francesi e non nei primi 25 aplotipi più frequenti italiani 10 (Tabella V). In conclusione, lo studio effettuato conferma quanto evidenziato dagli Autori nei precedenti studi sulle frequenze geniche dei gruppi sanguigni 2 e indica come la popolazione del Cuneese appaia simile alle popolazioni pirenaiche francesi e, più in generale, del Sud della Francia, terre in cui fiorì la cultura occitana ed in cui ancora resistono, soprattutto negli anziani, forme derivate dall'antica lingua d'oc. A parziale conferma di quanto sopra si veda la mappa sintetica dell'europa, pubblicata da Cavalli Sforza e Piazza 13, ottenuta dai valori della prima componente principale calcolata dalle frequenze di 95 geni, in cui gli Autori individuano un'area iberico-occitana di variabilità comune a molti geni che ricalca in buona parte l'area da noi descritta. Riassunto Lo studio delle frequenze alleliche ed aplotipiche del sistema HLA, oltre ad essere indispensabile per la ricerca di donatori di midollo osseo e in medicina legale, rende possibile identificare gruppi etnici diversi e stabilire le relazioni tra di loro. In questo studio sono presentate le frequenze del sistema HLA-A,-B,-C e HLA-DR,-DQ in una popolazione di donatori della Provincia di Cuneo. Le frequenze sono state confrontate con quelle di altre Regioni italiane e francesi e i risultati indicano come la popolazione cuneese sia maggiormente correlata con le popolazioni occitano-pirenaiche della Francia piuttosto che non con le popolazioni delle altre Regioni italiane. Bibliografia 1) Menardi G, Balbo R, Peano G, Fenoglio S: Contributo alla conoscenza delle frequenze gruppoematiche. Studio relativo al quadrante sud occidentale della provincia di Cuneo. Parte I: sistemi Rh e Kell. La Trasf del Sangue, 34, 24, ) Peano G, Menardi G, Balbo R et al.: Contributo alla conoscenza delle frequenze gruppoematiche del cuneese. Parte II: Sistemi ABO, MNSs, Kidd, Duffy, P e Lewis. La Trasf del Sangue, 37, 841, ) Terasaki PI, Mc Clelland JD: Microdroplet assay for human serum cytotoxins. Nature, 204, 998, ) Amoroso A, Mazzola G, Berrino M et al.: HLA class II gene frequencies in Italy. Gene Geography, 5, 75, ) Kimura A, Dong RP, Harada H, Sasazuki T: DNA typing of class II genes in B lymphoblastoid cells lines homozygous for HLA. Tissue Antigens, 40, 5, ) Excoffier L, Slatkin M: Maximum likelihood estimation of molecular haplotype frequencies in a diploid population. Mol Biol Evol, 12, 921, ) Lonjou C, Clayton J, Cambon-Thomsen A, Raffoux C: HLA- A,-B,-DR haplotype frequencies in France Implications for recruitment of potential bone marrow donors. Transplantation, 60, 375, ) Bishop YMN, Fienberg SE, Holland PW: Discrete Multivariate Analysis. Theory And Practice. MIT Press, Cambridge, ) Weir BS: Genetic Data Analysis II. Sinauer Associates, Sunderland, ) Rendine S, Borelli I, Barbanti M: HLA polymorfism in Italian Bone Marrow Donors: a regional analysis. Tissue Antigens, 52, 135, ) Cambon-Thomsen A, Borot N, Neugebauer M et al.: Interregional variability between 15 French Provinces and Quebec. Coll Antropol, 13, 25, ) Martinez-Laso J, De Juan D, Martines-Quiles N et al.: The contribution of the HLA-A,-B,-C and DR,-DQ DNA typing to the study of the origins of Spaniards and Basques. Tissue Antigens, 45,237, ) Cavalli Sforza L, Piazza A: Biologia e genetica. In: Giulio Einaudi (Ed.): Storia d'europa,vol.1, L'Europa Oggi, pag.3, Torino,

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