UO di Ortopedia, Ospedale San Salvatore, ASL n 4, L Aquila, Italia 3. Dipartimento di Medicina Sperimentale, Università di L Aquila, Italia

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1 Original article Closed surgery: autologous platelet gel for the treatment of pseudoarthrosis Anna Rughetti 1, Stefano Flamini 2, Olivo Colafarina 2, Luigi Dell Orso 1, Alessandra Filoni 2, Rita Gallo 3, Rosangela Costantini 1, Giuseppina De Michelis 1, Albina Lupo 1 1 UO di Immunoematologia e Trasfusionale, Ospedale San Salvatore, ASL n 4, L Aquila, Italia 2 UO di Ortopedia, Ospedale San Salvatore, ASL n 4, L Aquila, Italia 3 Dipartimento di Medicina Sperimentale, Università di L Aquila, Italia The aim of this study was to evaluate the efficacy of a therapeutic protocol using platelet gel rich in growth factors in the treatment of pseudoarthrosis. The platelet gel was injected into the site of the unhealed fracture during closed surgery and associated with electromagnetic shock waves. By causing microfractures in the lesion, the shock waves expose a greater surface area to subsequent stimulation by platelet growth factors, in particular osteogenic factors. We studied a group of patients who had not previously responded to treatment with a cycle of shock waves. In all cases autologous platelet gel was used. The planned treatment programme was a mean of 3 radio-guided applications at intervals of 3-4 weeks. There were no unwanted side effects in any case. Of the 16 patients treated, one was excluded from the study because he underwent further surgery, thus leaving the follow-up prematurely. One patient was treated with a single application because a rapid clinical and radiological improvement made it unnecessary to continue with further treatment. In almost all cases there were clinical and radiological improvements and it was possible to remove the synthesis aid an average of 10 weeks after the start of the therapeutic programme. Clinical and radiological evaluations 2, 4 and 6 months after the first application of platelet gel showed gradual improvement of the clinical picture and progressive formation of bone callus. Key words: platelet gel, pseudoarthrosis, shock waves Parole-chiave: gel piastrinico, pseudoartrosi, onde d'urto Received: 4 November Revision received: 23 January 2004 Correspondence: Dott.ssa Rughetti Anna Via San Benedetto in Perillis L Aquila, Italia Introduzione Nonostante le recenti e innumerevoli acquisizioni nel trattamento incruento delle pseudoartrosi, queste ancora oggi rappresentano una temibile complicanza delle fratture e sono oggetto di discussione nel mondo scientifico poiché invalidanti per il paziente e spesso causa di intervento o reintervento chirurgico. La litotripsia extracorporea a onde d urto (ESWL: Extracorporeal Shock Wave Lithotripsy) già da alcuni anni si propone come terapia innovativa, incruenta, scevra da complicanze e ben tollerata dal paziente nel trattamento delle pseudoartrosi 1,2. Scopo dello studio è stato quello di valutare l efficacia delle onde d urto elettromagnetiche nelle pseudoartrosi dei piccoli e grandi segmenti ossei in associazione con la tecnica di infiltrazione con gel piastrinico (PG) autologo; a tal fine è stato selezionato un gruppo di pazienti in cui il solo trattamento con un ciclo di 3 sedute di onde d urto non si è rivelato efficace per la guarigione. Il razionale di tale protocollo è stato quello di sfruttare l effetto osteogenico delle onde d urto per l induzione del callo osseo 1,3 : inducendo, infatti, delle microfratture e neoangiogenesi 4 a livello della lesione, questa diviene più recettiva allo stimolo dei fattori di crescita piastrinici particolarmente in senso osteogenetico. Materiali e metodi Da febbraio 2002 a settembre 2003 sono stati arruolati allo studio 16 pazienti, 11 maschi e 5 femmine, con pseudoartrosi delle ossa lunghe. Tutti i casi presentavano mancata consolidazione di una pregressa frattura dopo immobilizzazione a tempo variabile con mezzo di sintesi interno o fissatore esterno senza ottenere callo osseo 37

2 A Rughetti et al. Table I - Mean values ± standard deviation of the tested parameters in the product: platelet concentrate (PC) + cryoprecipitate (CRYO) Baseline platelet count x 10 3 /microlitre (patient s blood count) 295 ± 91 Platelet count x 10 3 /microlitre of the final product (PC + CRYO) 3,218 ± 498 Total platelet count of the final product (platelets x 10 9 ) ± 21 Baseline white cell count /microlitre x 10 3 (patient s blood count) 7.37 ± 0.94 White cell count/microlitre x 10 3 of final product (PC + CRYO) ±17.3 Fibrinogen content (mg) of final product (PC + CRYO) 406 ± 204 Introduction Despite the numerous recent improvements in noninvasive treatment of pseudoarthrosis, this condition is still a feared complication of fractures and a source of international discussion in the scientific community because it handicaps the patient and often requires surgery or repeated operations. Extracorporeal shock wave lithotripsy (ESWL) has now been proposed for several years as an innovative, noninvasive, treatment for pseudoarthrosis, which has no complications and is well tolerated by patients 1,2. The aim of this study was to evaluate the efficacy of electromagnetic shock waves in the treatment of pseudoarthrosis of small and large bones in association with infiltration of autologous platelet gel (PG). We selected a group of patients in whom 3 sessions of shock waves had not been effective. The rationale of this protocol is to exploit the osteogenic effect of shock waves in inducing callus formation 1,3 : in fact, by inducing microfractures and neoangiogenesis 4 in the lesion, this becomes more receptive to stimulation by platelet growth factors, particular the osteogenic factors. Materials and methods Between February 2002 and September 2003 we enrolled 16 patients (11 males and 5 females), with pseudoarthrosis of the long bones. In all cases a prior fracture had failed to consolidate despite immobilisation for a variable period of time with an internal method of synthesis or an external fixator and no radiologically visible callus formation had been achieved, even after treatment with a cycle of 3 sessions of electromagnetic shock waves. The PG were prepared using quadruple bags and ml of autologous whole blood 5,6. The units of blood were fractionated into: a) red cell concentrate, immediately reinfused into the patient; b) platelet concentrate (PC) in ml of plasma, in which the platelets were "hyperconcentrated"; c) platelet-poor plasma, used for the radiologicamente visibile, nemmeno dopo trattamento con un ciclo di 3 sedute di onde d urto elettromagnetiche. Per la preparazione di PG sono state utilizzate sacche quadruple e raccolti ml di sangue intero 5,6. Le unità di sangue sono state frazionate in: a) eritrociti concentrati (EC), subito dopo reinfusi al paziente; b) concentrato piastrinico (CP) in ml di plasma, dove le piastrine sono state iperconcentrate ; c) plasma povero di piastrine (PPP), avviato alla preparazione di ml di crioprecipitato (CRIO) mediante sifonamento. Successivamente il CP è stato unito al CRIO utilizzando un connettore sterile TSCD (Terumo Sterile Tubing Welder, Terumo Italia, Roma) ed il mix così ottenuto frazionato in 3 aliquote da 8-10 ml ciascuna: di queste una è stata conservata a 22 C in agitazione continua ed utilizzata fresca entro 1-2 giorni, le 2 rimanenti stoccate a 80 C ed utilizzate successivamente con modalità differite. L attivazione e l applicazione del prodotto sono state sempre effettuate presso la sala operatoria di Ortopedia per garantire la massima sterilità. Sul prodotto finale fresco (miscelato CP + CRIO) è stato eseguito un controllo di qualità (Tabella I) costituito da: - conteggio piastrinico sul prodotto finale rapportato alla conta piastrinica basale del paziente, mediante esame emocromocitometrico; - contenuto piastrinico sull intero volume di prodotto; - conteggio dei leucociti sul prodotto finale rapportato al numero basale dei leucociti del paziente, mediante esame emocromocitometrico; - dosaggio del fibrinogeno sull intero volume di prodotto. Le sedi trattate sono state: 5 di femore, 4 di tibia, 4 di omero, 2 di radio e 1 di ulna. Il range di età tra 21 e 83 anni, con una media di 48 aa e una mediana di 45. Sono state escluse dal trattamento pseudoartrosi infette, con marcata diastasi (superiore a 5-10 mm). Il PG è stato attivato aggiungendo ad ogni aliquota 0,5 ml di calcio gluconato (Monico SpA, Via Ponte di Pietra 7, Venezia/Mestre) al 10% e 0,5 ml di soluzione di batroxobina (Botropase, Ravizza Farmaceutici SpA, Via Europa 35, Muggiò - MI) del commercio. In sala operatoria, dopo aver inserito in posizione opposta sotto controllo radioscopico due aghi- 38

3 Platelet-gel for the treatment of pseudoarthrosis Figure 1 - Radioguided application of the autologous platelet gel to the edge of the fracture preparation of ml of cryoprecipitate (CRYO) by siphoning. The PC was subsequently combined with the CRYO using a TSCD sterile connector (Terumo Sterile Tubing Welder, Terumo Italia, Rome) and the mixture thus obtained divided into 3 aliquots of 8-10 ml each: of these 3 aliquots, one was stored at 22 C under continuous agitation and used fresh within 1-2 days, the other 2 were stored at 80 C and used later. The product was activated and applied in the orthopaedics operating theatre in order to safeguard its sterility. The following quality controls (Table I) were carried out on the fresh final product (PC + CRYO mixture): - platelet count of the final product as a ratio of the patient's baseline platelet count, obtained from a full blood count; - platelet count of the whole volume of the product; - white cell count of the final product as a ratio of the patient's baseline white cell count, obtained from a full blood count; - fibrinogen content of the whole volume of the product. The sites treated were femur (n=5), tibia (n=4), humerus (n=4), radius (n=2) and ulna (n=1). The patients were aged between 21 and 83 years old, with a mean of 48 and a median of 45. Patients with infected pseudoarthrosis were excluded as were those with marked diastasis (greater than 5-10 mm). Each aliquot of PG was activated by adding 0.5 ml of calcium gluconate (Monico SpA, Via Ponte di Pietra 7, Venezia/Mestre) 10% and 0.5 ml of a commercially available solution of batroxobin (Botropase, Ravizza Farmaceutici SpA, Via Europa 35, Muggiò - MI). In the operating theatre, after having positioned two 14 G needle-cannulae under radioscopic control at the border of the fracture (Figure 1), the PG was activated and immediately applied by infiltration. The gelification, which occurred within 2-7 minutes, did not hamper the infiltration: the second needle-cannula was, however, positioned in order to have a second injection route in case the first became obstructed by small lumps of platelet aggregates and/or cryoprecipitate, given the cannula 14 G in corrispondenza della rima di frattura (Figura1), il PG è stato attivato ed immediatamente applicato per infiltrazione; la gelificazione, infatti, che si è visto verificarsi in un lasso di tempo di 2-7 minuti, ne impedirebbe l infiltrazione. Il 2 ago-cannula viene posizionato appunto per disporre di una seconda via di iniezione nel caso la prima venisse ostruita da piccoli frustoli di aggregati piastrinici e/o crioprecipitato, data la densità del prodotto. Il protocollo terapeutico proposto ha previsto in media un ciclo di tre applicazioni di PG autologo ad intervalli di 3-4 settimane. Nel gruppo di pazienti trattati, nonostante la scarsa risposta ad un ciclo di sole onde d urto utilizzato in precedenza, con l intento di preparare la sede della lesione ad una maggiore recettività all azione dei fattori di crescita contenuti nelle piastrine, ogni applicazione di PG è stata preceduta da una singola seduta di onde d urto extracorporee, mediante somministrazione di colpi, applicando energie variabili da 0,4 a 0,5 mj/mm 2. Il trattamento è stato effettuato con un litotritore elettromagnetico di ultima generazione: Dornier Epos Fluoro (Dornier Med Tech Italia Srl, Via A. Cavaglieri 26, Roma) con puntamento radiografico ed ecografico 7. Il follow up proposto ha previsto un controllo radiologico mediamente a 2, a 4 e a 6 mesi dalla prima applicazione. Risultati I controlli di qualità eseguiti sul prodotto finale fresco sono riportati nella Tabella I. Come si evince dai dati riportati in tabella I si osserva una grande variabilità sia nel numero di piastrine sia, soprattutto, nel conteggio dei globuli bianchi, nonché nella concentrazione di fibrinogeno, attribuibili, a nostro parere, al metodo manuale di preparazione del concentrato piastrinico e del crioprecipitato. Per quanto riguarda i risultati clinici una paziente si è sottoposta a reintervento dopo solo un mese 39

4 A Rughetti et al. Figure 2 - Before treatment and after 3 months of treatment with a single application of autologous platelet gel, preceded by electromagnetic shock waves density of the product. The planned therapeutic protocol was a cycle of three applications of autologous PG at intervals of 3-4 weeks. Despite a previous poor response to shock waves, before every application of PG the patients were treated with a single session of extracorporeal shock waves (3,000 shocks, using an energy between 0.4 and 0.5 mj/mm 2 ) in order to prime the site for greater response to the action of the growth factors in the platelet gel. This treatment was delivered with a latest generation electromagnetic lithotriptor: Dornier Epos Fluoro (Dornier Med Tech Italia Srl, Via A. Cavaglieri 26, Roma) with radiographic and echographic targeting 7. The radiological follow-up controls were planned for 2, 4 and 6 months after the first application. Results The results of the quality control tests carried out on the fresh final product are reported in Table I. As can be seen from the data reported in table I there was a great variability in both the number of platelets and, particularly, in the white cell count, as well as in the fibrinogen content. In our opinion these variations can be attributed to the manual method of preparing the platelet concentrate and cryoprecipitate. As far as concerns the clinical results, one patient underwent further surgery only one month after the end of the treatment and was therefore excluded from the study. In all the others the planned radiological follow-ups were carried out 2, 4 and 6 months after the first application. All patients reported a clear improvement in pain symptoms, 40 dalla fine del trattamento ed è quindi stata esclusa dallo studio. In tutti gli altri il follow up ha previsto un controllo radiologico mediamente a 2, a 4 e a 6 mesi dalla prima applicazione. Tutti hanno riferito un miglioramento netto della sintomatologia dolorosa, quindi della funzionalità dell arto, già dopo qualche giorno dalla prima infiltrazione. La valutazione dei risultati ha mostrato una consolidazione completa del focolaio di pseudoartrosi a circa 4-6 mesi in 12 casi e parziale in 2; un caso non ha risposto al trattamento dopo un ciclo di 3 sedute. In un paziente di 44 anni, con pseudoartrosi per pregressa frattura di tibia, è stata sufficiente una singola applicazione per il rapido miglioramento clinico e radiologico (Figura 2). In tutti i casi, meno uno, è stata possibile la rimozione dei mezzi di sintesi dopo una media di 10 settimane dall inizio del trattamento. Il numero esiguo e l eterogeneità dei casi riportati non hanno permesso di evidenziare, mediante test di correlazione di Spearman, una significatività statistica tra risposta al trattamento ed età, sesso e sede della lesione. Tuttavia si segnala una blanda correlazione tra età e tempo di guarigione (aumentando l età aumenta il tempo di consolidazione) e tra sesso e risposta al trattamento (i pazienti di sesso maschile sembrano rispondere meglio). I casi trattati sono riportati nella tabella II. Discussione e conclusioni Le piastrine elaborano, immagazzinano e rilasciano, se attivate, numerosi fattori di crescita (GFs, Growth Factors) capaci di stimolare la replicazione delle cellule di origine

5 Platelet-gel for the treatment of pseudoarthrosis Table II - Patients with pseudoarthrosis of the long bones treated with autologous PG Patient n Age (years) Sex (M/F) Site of fracture n of session with PG Time of consolidation (days) 1 36 M Humerus M Femur M Tibia M Humerus F Humerus 3 No consolidation 6 56 M Tibia M Tibia F Femur F Humerus 3 Out of follow-up M Tibia M Ulna F Femur M Radius F Femur M Radius M Femur and thus in limb function, already only a few days after the first infiltration. An evaluation of the results showed complete consolidation of the focus of the pseudoarthrosis at about 4-6 months in 12 cases and partial consolidation in 2 other cases; one case did not respond to treatment after a cycle of 3 sessions. Finally, in one 44-year old patient with pseudoarthrosis of a previous tibial fracture, a single application was sufficient for a rapid clinical and radiological improvement (Figure 2). In all cases, except one, the synthesis aid could be removed a mean of 10 weeks after the start of the treatment. The small number and the heterogeneity of the cases reported do not allow Spearman's correlation analysis to highlight any statistical significant associations between response to treatment and age, sex or site of lesion. However, a weak correlation was noted between age and time to heal (increasing age associated with longer consolidation times) and between sex and response to treatment (the male patients seemed to respond better). The cases treated are reported in table II. Discussion and conclusions Platelets produce, store and release, if activated, numerous growth factors capable of stimulating the replication of cells of mesenchymal origin such as fibroblasts, osteoblasts and endothelial cells 8. Besides osteoprogenitor cells (fibroblasts, osteoblasts and chondrocytes) the regeneration of bone tissue requires a matrix conducive to bone formation, including osteogenic growth factors (PDGF Platelet Derived Growth Factor; mesenchimale come fibroblasti, osteoblasti e cellule endoteliali 8. La rigenerazione del tessuto osseo necessita oltre che di cellule osteoprogenitrici (fibroblasti, osteoblasti e condrociti) e di una matrice osteoconduttiva, anche di fattori di crescita osteoinduttivi (PDGF Platelet Derived Growth Factor; TGF-b Trasforming Growth Factor-b; IGF I e II Insulin Like Growth Factor I and II) di derivazione piastrinica e di proteine ad attività morfogenetica (BPMs, Bone Morphogenetic Proteins) BPMs. Le BPMS sono peptidi osteoinduttivi di derivazione piastrinica appartenenti al gruppo del TGF-b responsabile dei processi di generazione e rigenerazione dell osso 6,9. Fattori locali, citochine e fattori di crescita, sono necessari per l innesco e il mantenimento dei processi di rigenerazione tessutale. Nel tessuto osseo, inoltre, i fattori di crescita liberati localmente vengono incorporati nella matrice minerale e rilasciati lentamente durante la dissoluzione della matrice da parte degli osteoclasti o dei condroclasti 9. È stato ipotizzato che nel sito di lesione dell osso ci sia un rilascio iniziale di PDGF, TGF- b e IGF I e II per effetto della degranulazione delle piastrine presenti in loco 6,9,10. Il PDGF stimola, da un lato, la mitosi delle cellule staminali midollari presenti nell osso e dall altro ha un effetto angiogenetico inducendo e potenziando la formazione di nuovi capillari nelle sedi di lesione 9. Contemporaneamente, per effetto del TGF-b, si assiste alla proliferazione di fibroblasti e pro-osteoblasti e nella differenziazione di questi ultimi verso forme più mature (osteoblasti) che vengono stimolate a produrre matrice ossea, mentre i fibroblasti a depositare matrice di collagene per sostenere la crescita vasale 9,10. La presenza locale di piastrine veicolate dal torrente ematico rifornisce di continuo l area di rigenerazione ossea dei GFs necessari 6. Successivamente il rilascio di IGF I e II agisce sugli osteoblasti 41

6 A Rughetti et al. TGF-b Transforming Growth Factor-b; IGF I and II Insulin Like Growth Factor I and II) derived from platelets and morphogenically active proteins (bone morphogenetic proteins -BPM). The BPM are osteoinductive peptides derived from platelets and belong to the TGF-b group responsible for the processes of bone generation and regeneration 6,9. Local factors, cytokines, and growth factors are necessary to trigger and maintain tissue regeneration processes. Furthermore, growth factors released locally in bone tissue are incorporated into the mineral matrix and released slowly during the break down of the matrix by osteoclasts or chondroclasts 9. It has been hypothesised that there is an initial release of PDGF, TGF-b and IGF I and II at the site of a bone lesion due to the effect of degranulation of platelets present in the lesion 6,9,10. PDGF stimulates mitosis of bone marrow stem cells and also has an angiogenic effect, inducing and enhancing the formation of new capillaries in the site of the lesion 9. At the same time, TGF-b causes proliferation of fibroblasts and pro-osteoblasts and differentiation of these latter into more mature forms (osteoblasts) which are stimulated to produce bone matrix, while the fibroblasts deposit a collagen scaffold to support vessel growth 9,10. The local presence of platelets carried by the blood stream continuously provides the area of bone regeneration with the necessary growth factors 6. Subsequently released IGF I and II act on osteoblasts of the endosteum which starts to fill the trabeculae of the cancellous bone 10. We used repeated infiltrations of hyperconcentrated, activated autologous platelets in the form of a gel (PG) into the damaged site in order to enhance the role of platelet tissue repair mechanisms. The application of PG in adjuvant treatment of bone tissue regeneration, incorporated appropriately into the overall management and multidisciplinary care of the patient, is being shown to be effective. We found a clearly faster response as well a much higher percentage of healing than in the cases previously treated with only shock wave therapy. On the basis of our experience, we consider that it is difficult to design protocols with certain prognostic evaluations because of the small size of our series, the limited cases reported in the literature and, not least, because of the great variety of cases treated. However, the short healing times and the good results obtained lead us to consider this new method as one of the most effective and promising treatments for pseudoarthrosis. Furthermore, the method is a simple and economic strategy for managing this unpredictable pathology. dell endostio che iniziano a riempire le trabecole dell osso spugnoso 10. L infiltrazione ripetuta in situ di piastrine autologhe iperconcentrate e attivate in forma di gel (PG) è stata da noi utilizzata per esaltare il ruolo delle piastrine nei meccanismi di riparazione tessutale. L applicazione del PG nel trattamento adiuvante della rigenerazione di tessuto osseo, inserita in maniera appropriata nel quadro complessivo e pluridisciplinare della cura, sta dimostrando una evidente efficacia. Abbiamo constatato una risposta decisamente più rapida nonché una percentuale di guarigione di gran lunga superiore rispetto ai casi trattati precedentemente solo con terapia ad onde d urto. Sulla base della nostra esperienza riteniamo difficile la formulazione di protocolli con valutazioni prognostiche sicure data l esigua casistica personale, la limitata casistica reperita in letteratura e non di meno la grande varietà delle caratteristiche dei casi trattati. Tuttavia, i tempi brevi di guarigione e i buoni risultati ottenuti ci inducono a considerare questa nuova metodica come una tra le più efficaci e promettenti, nonché semplici ed economiche, nel trattamento di patologie così imprevedibili quali le pseudoartrosi. Riassunto Scopo dello studio è stato valutare l efficacia di un protocollo terapeutico con gel di piastrine, ricche di fattori di crescita, iniettato a cielo coperto in corrispondenza della lesione e associato ad onde d urto elettromagnetiche, nel trattamento delle pseudoartrosi. Le onde d urto, provocando delle microfratture sul sito della lesione, espongono una superficie maggiormente recettiva allo stimolo dei fattori di crescita piastrinici particolarmente in senso osteogenetico. È stato selezionato un gruppo di pazienti che non ha risposto precedentemente al solo trattamento con un ciclo di onde d urto. In tutti i casi è stato utilizzato gel piastrinico autologo. Il programma di trattamento ha previsto in media 3 applicazioni radioguidate differite di 3-4 settimane l una dall altra. In nessun caso vi sono stati effetti indesiderati. Dei 16 pazienti trattati uno è stato escluso dallo studio poiché sottoposto precocemente a reintervento chirurgico uscendo quindi dal follow up. Un paziente è stato trattato con una singola applicazione poiché il rapido miglioramento clinico e radiologico non ha reso necessario procedere nel trattamento. Nella quasi totalità dei casi è stato osservato miglioramento clinico e radiologico ed è stata possibile la rimozione dei mezzi di sintesi mediamente dopo10 settimane dall inizio del programma terapeutico; la valutazione clinica e radiologica a 2, 4 e 6 mesi dalla 1 a seduta ha evidenziato graduale miglioramento del quadro clinico e progressiva formazione di callo osseo. 42

7 Platelet-gel for the treatment of pseudoarthrosis Acknowledgement We thank Dr. Gaetano Caloprisco for his precious collaboration in implementing the preparation and clinical use in our Transfusion Service. Ringraziamenti Si ringrazia il Dott. Gaetano Caloprisco per la preziosa collaborazione nell'implementazione della procedura di preparazione e applicazione del gel piastrinico presso il SIT di L'Aquila. References 1) Ghisellini F, Ceffa R, et al. Extracorporeal shock wave lithotripsy in the treatment of pseudoarthrosis. GIOT 2000; 26(Suppl.1): S 17-S 20. 2) Vogel J, Hopf C, Eysel P, Rompe JD. Application of extracorporeal shock-waves in the treatment of pseudoarthrosis of the lower extremity. Preliminary results. Arch. Orthop Trauma Surg 1997; 116: ) Russo S, Canero R, D'Avena L, et al. Meccanismo d'azione delle onde d'urto sul tessuto osseo. Atti del Corso Interdisciplinare: Affezioni osteo-articolari e muscolotendinee: un nuovo campo d'applicazione delle ESWT. Parma: 1998: ) Russo S, Marlinghaus E, Amelio E, et al. Onde d'urto nel trattamento delle pseudoartrosi: valutazione clinica e sperimentale nella risposta neo-osteo-angiogenetica. 85 Congresso Nazionale SIOT, Turin October 2000: S6- S12. 5) Zimmermann R, Jakubietz R, Jakubietz M, et al. Different preparation methods to obtain platelet component as a source of growth factors for local application. Transfusion 2001; 41: ) Caloprisco G, Borean A. Raccolta multipla: preparazione e utilizzo di emocomponenti per la terapia topica. Progressi in Emaferesi, Santa Flavia (Palermo) 3-5 giugno 2003; Vol VIII: ) Bachmann CE, Gruber G, Konermann W, et al. Dornier Med Tech: Dornier Epos Ultra Operating Manual, ) Marx RE, Carlson ER, Eichstädt RM, et al. Platelet-rich plasma: Growth factor enhancement for bone grafts. Oral Surg Oral Med Oral Pathol Oral Radio Endod 1998; 85: ) Caloprisco G, Borean A, Mele A. Il gel piastrinico: come e quando. Progressi in Emaferesi, Cortona 8-9 April 2002; Vol VII: ) Slater M, Patava J, Kingham K, Mason RS. Involvement of platelets in stimulating osteogenic activity. J Orthop Res 1995; 13:

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