Molecular basis of the X-linked Dyskeratosis disease: insights from Drosophila

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1 Molecular basis of the X-linked Dyskeratosis disease: insights from Drosophila La ricerca è stata finalizzata allo studio della Discheratosi congenita X-linked (X-DC), una malattia genetica caratterizzata da sintomi muco-cutanei associati ad insufficienza midollare, difetti di staminalità, invecchiamento precoce, ridotte capacità cognitive e predisposizione al cancro. La malattia è causata da mutazioni che riducono la funzionalità del gene umano hdkc1, che dirige la sintesi della discherina, una proteina altamente conservata su scala evolutiva. Scopo principale della ricerca è stato quello di caratterizzare sia dal punto di vista molecolare che funzionale il gene hdkc1, che è noto essere coinvolto in molteplici processi vitali, quali la biogenesi dei ribosomi, la stabilità dei telomeri e la modifica degli RNA cellulari. A tale scopo sono stati utilizzati come sistemi modello linee cellulari umane per studi in vitro,e Drosophila melanogaster per studi in vivo. L ampia versatilità funzionale del gene ha suggerito la possibilità che eventi di splicing alternativo avrebbero potuto contribuire significativamente, mediante la produzione di specifiche isoforme proteiche, alla molteplicità dei suoi ruoli biologici. Usando una combinazione di approcci bioinformatici e molecolari abbiamo quindi identificato, clonato e caratterizzato 3 nuove isoforme varianti della discherina, e confermato la loro espressione in un pannello di diverse linee cellulari e tessuti umani. Dal momento che l'espressione di queste nuove isoforme oscilla distintamente nei diversi tessuti e durante il differenziamento in vitro di cellule Caco2 (adenocarcinoma colorettale), si prevede che esse possano contribuire alla diversità funzionale del gene. Allo scopo di definire a livello molecolare gli effetti conseguenti alla perdita di funzione del gene hdkc1 abbiamo poi messo a punto un sistema di silenziamento inducibile in cellule tumorali del colon (RKO). In parallelo, dato l elevato grado di conservazione strutturale e funzionale del gene, abbiamo seguito gli effetti del silenziamento anche in Drosophila melanogaster, un organismo modello ideale per analizzare in vivo i pathways di sviluppo e differenziamento. I risultati ottenuti in entrambi i sistemi convergono nell indicare che una funzione primaria del gene hdkc1 è quella di influenzare i processi di adesione e comunicazione cellulare.

2 Identificazione e clonaggio di trascritti alternativi derivati dal gene hdkc1 L'attività trascrizionale del gene DKC1 è stata esaminata in dettaglio, allo scopo di stabilire se isoforme derivate da eventi di splicing alternativo potessero contribuire alla sua complessità funzionale. La ricerca è partita da analisi BLAST del database EST umano, utilizzando come query tutti gli introni del gene. Questa analisi ha rivelato 4 cluster di ESTs caratterizzate da ritenzione totale o parziale di specifici introni. Per escludere la possibilità che queste EST rappresentassero intermedi parziali di splicing, abbiamo confermato la loro reale espressione mediante analisi RT-PCR di RNA totale ottenuto da cellule epiteliali Caco2. Tre nuovi trascritti alternativi, denominati isoforme 4, 5, e 6, sono caratterizzati da ritenzione di un introne: le isoforme 4 e 5 trattengono gli introni 2 e 5, rispettivamente, mentre l isoforma 6 si origina da un sito di splicing criptico presente nell introne 8. In alto, la struttura del trascritto del gene hdkc1 che codifica la discherina canonica (Iso 1; GenBank ID: NM_001363). I rettangoli corrispondono agli esoni; gli esoni codificanti sono indicati in nero. In alto è indicata la posizione dei principali domini funzionali di discherina e quella degl snorna intronici SNORA36A e SNORA56.

3 L espressione delle nuove isoforme del gene hdkc1 è diversamente modulata durante il differenziamento nella linea cellulare Caco2 Poiché la regolazione dello splicing alternativo gioca ruoli critici nel differenziamento cellulare, abbiamo analizzato per qrt- PCR l'espressione dei diversi trascritti del gene hdkc1 durante il differenziamento in vitro di cellule della linea Caco2. Queste cellule subiscono un processo di differenziamento spontaneo che porta all espressione di diverse caratteristiche biochimiche e morfologiche tipiche degli enterociti intestinali. Il differenziamento è caratterizzato dall elevata espressione degli mrna che codificano, rispettivamente, per l Apoliproteina A1 (APOA1) e per la saccarosio isomaltasi (SI). I risultati mostrano che l espressione delle varie isoforme è diversamente modulata nel corso del differenziamento, RNA totale è stato estratto e analizzato mediante qrt-pcr nei giorni 3 (cellule indifferenziate) e 14 (cellule differenziate) di crescita cellulare; i livelli degli mrna codificanti per APOA1, SI sono stati utilizzati come marcatori positivi di differenziamento. E mostrata anche l'espressione del la discherina canonica (Iso 1). I dati sono presentati come media ± SD di tre esperimenti indipendenti, ciascuno eseguito in triplicato.

4 Silenziamento inducibile del gene hdkc1 in cellule del carcinoma colon-rettale a) b) c) Immagini al confocale di cellule del carcinoma colon-rettale stabilmente trasfettate con il vettore inducibile plko per il silenziamento del gene hdkc1. Cellule RKO controllo (a) e cellule silenziate dopo 72h (b) o dopo una settimana (c) di trattamento con doxiciclina. Le cellule sono state marcate per la presenza della discherina (in verde) e per i nuclei (DAPI, blu). La scomparsa dell accumulo nucleolare della discherina ha confermato l efficienza del silenziamento genico.

5 Il gene hdkc1, mutato nella Discheratosi congenita X-linked, è altamente conservato dagli Archeobatteri ai mammiferi La Drosophila melanogaster è stata utilizzata come organismo modello per svolgere esperimenti utili per decifrare i meccanismi molecolari alla base della malattia

6 Il gene umano hdkc1 ed il gene di Drosophila mfl/nop60b dirigono la sintesi di proteine simili Allineamento della proteina MFL di Drosophila e della discherina umana 66% di identità

7 Il gene mfl di Drosophila, ortologo del gene umano hdkc1, è stato silenziato per riprodurre in vivo condizioni simili a quelle dei pazienti discheratosici. Mediante l uso del sistema GAL4-UAS, il silenziamento è stato circoscritto a specifiche regioni dell ala in via di sviluppo Anterior Compartment Posterior Compartment ap MS

8 Il silenziamento del gene è stato ristretto al compartimento posteriore del disco imaginale dell ala, marcato dalla GFP; il compartimento anteriore funge da controllo. La proteina MFL (in rosso) si localizza all interno dei nucleoli, come la discherina (a); in seguito a silenziamento (b) il suo accumulo nel compartimento posteriore viene bloccato (a) en>gfp α-mfl α-mfl en-gal4,uas-gfp/uas-irmfl (b) en>gfp α-mfl α-mfl

9 Il silenziamento in vivo del gene mfl (in basso ristretto al compartimento dorsale, marcato dalla GFP) rivela che la riduzione della proteina MFL provoca difetti di ap-gal4, UAS-GFP/+ adesione ap-gal4, UAS-GFP/UAS-IRmfl ap>gfp MFL Disco controllo ap>gfp MFL Disco silenziato

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