PREVENZIONE DIETETICA PRIMARIA DELL ALLERGIA: IDROLISATI PARZIALI O ESTENSIVI?

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1 MINERVA PEDIATRICA V O L U M E PREVENZIONE DIETETICA PRIMARIA DELL ALLERGIA: IDROLISATI PARZIALI O ESTENSIVI? V. L. MINIELLO, R. FRANCAVILLA, L. BRUNETTI, C. FRANCO, B. LAURIA, M. S. LIEGGI, P. LIPPOLIS,V. RICAPITO, L. ARMENIO E D I Z I O N I. M I N E R V A. M E D I C A PUBBLICAZIONE PERIODICA BIMESTRALE - POSTE ITALIANE S.P.A. - SPED. IN A. P. D.L. 353/2003 (CONV. IN L. 27/02/2004 Nº 46) ART. 1, COMMA 1, DCB/CN - ISSN TAXE PERÇUE

2 MINERVA PEDIATR 2008;60 Prevenzione dietetica primaria dell allergia: idrolisati parziali o estensivi? V. L. MINIELLO, R. FRANCAVILLA, L. BRUNETTI, C. FRANCO, B. LAURIA, M. S. LIEGGI, P. LIPPOLIS, V. RICAPITO, L. ARMENIO PRIMARY ALLERGY PREVENTION: PARTIALLY OR EXTENSIVELY HYDROLYZED INFANT FORMU- LAS? The natural history of allergic disease and its potential for prevention merit close examination because of the explosive worldwide increase in the prevalence and morbidity of atopic disorders. In infants from high-risk families (i.e. those with one or two parents and/or a sibling with food allergy, eczema, asthma or allergic rhinitis) food allergen avoidance has been advocated as means of preventing the development of atopic disease. The aim of this review was to evaluate the allergy preventive potential of partially or extensively hydrolyzed formulas. When breast-feeding is not possible or supplemental feeding is needed, infants from atopic families should be given a hydrolyzed infant formula for the first 6 month of life. High-risk infants without a history of eczema in a primary relative will receive the protective effect from the less expensive partial hydrolyzed formula (p-hf); whereas those infants who have first-degree relatives with eczema should receive the extensively hydrolyzed formula (e-hf). Key words: Allergy and immunology - Diet - Prevention. Pervenuto il 30 november Accettato il 24 luglio Autore di contatto: V. L. Miniello, Unità Operativa Pediatrica S. Maggiore, Policlinico Piazza Giulio Cesare 11, Bari, Italia. Dipartimento di Biomedicina dell Età Evolutiva Università degli Studi di Bari, Bari, Italia Prevenzione dietetica Numerosi studi 1-4 hanno inconfutabilmente dimostrato gli stretti rapporti intercorrenti tra familiarità atopica, precoce eczema, sensibilizzazione allergica e la comparsa successiva di patologie allergiche respiratorie (rinite, wheezing, asma). Il divenire allergico è caratterizzato da un evoluzione clinica, programmata in rapporto all età: i soggetti affetti da eczema durante i primi mesi di vita presentano un elevato rischio di sviluppare in epoche successive sensibilizzazione (allergeni alimentari inizialmente, respiratori successivamente) e malattie respiratorie allergiche. Il vasto studio prospettico Multicenter Allergy Study (MAS) ha dimostrato che il 69% dei bambini con eczema comparso entro i primi 3 mesi di vita si sensibilizzava ad aeroallergeni all età di 5 anni. La prevalenza della sensibilizzazione arrivava al 77% quando si consideravano i soggetti ad elevato rischio familiare (entrambi i genitori od un genitore ed un fratello atopici). Tale evoluzione clinica, universalmente conosciuta con il termine di marcia atopica, presenta talvolta variazioni di decorso che hanno indotto ad Vol. 60, 2008 MINERVA PEDIATRICA 1

3 MINIELLO PREVENZIONE DIETETICA PRIMARIA DELL ALLERGIA TABELLA I. Identificazione lattanti ad elevato rischio di sviluppare malattia allergica. ESPACI/ESPGHAN (1999) AAP (2000) ASCIA (2005) Se allergici: 1genitore 1 fratello Se allergici: 2 genitori 1 genitore e 1 fratello inficiare lo stesso concetto semplicistico della marcia 5, 6. La comunità scientifica ha consolidato l esigenza di individuare i bambini ad elevato rischio di sviluppare malattia allergica in quanto rappresentano gli unici soggetti legittimamente candidati a misure preventive. A tal proposito sono stati suggeriti vari markers immunologici (livelli di IgE nel sangue cordonale, IgE specifiche, eosinofilia), ma nessuno di questi parametri ha mostrato sufficiente sensibilità, specificità e/o potere predittivo tali da poter essere adottati nello screening di massa. La storia familiare di allergia rappresenta a tutt oggi l unico parametro attendibile per predire in un lattante il rischio di sviluppare malattia atopica. Le società scientifiche, la statunitense American Academy of Pediatrics (AAP), l australo-asiatica Australasian Society of Clinical Immunology and Allergy (ASCIA) e le europee European Society for Paediatric Allergology and Clinical Immunology (ESPACI) European Society for Paediatric Gastroenterology, Hepatology and Nutrition (ESP- GHAN), raccomandano strategie preventive solo per lattanti ad alto rischio di sviluppare malattie allergiche, pur non essendoci univocità su tale definizione. Per l AAP e l ASCIA rientrano in questa categoria soggetti con entrambi i genitori od un genitore ed un fratello atopici, mentre il documento congiunto ESPACI/ESPGHAN definisce lattanti ad alto rischio quelli con un solo genitore o un fratello atopici 7-9 (Tabella I). La possibilità di modificare la storia naturale della malattia allergica rappresenta un obiettivo scientifico prioritario che si avvale di strategie preventive articolate in step progressivi. Si distingue pertanto una prevenzione primaria, finalizzata ad evitare la sensibilizzazione allergenica; secondaria, volta a ridurre l espressione della malattia allergica in soggetti già sensibilizzati e terziaria, mirata ad escludere gli allergeni in bambini con malattia in atto. Nell ambito delle strategie di prevenzione dietetica primaria, Wahn ha proposto di distinguere un approccio proibizionistico o restrittivo ed un approccio promozionistico o proattivo. L approccio restrittivo, come il termine stesso sta ad indicare, si propone di evitare il processo di sensibilizzazione allergica in lattanti a rischio, attraverso specifici accorgimenti dietetici ed ambientali quali l evitamento di pneumo e trofoallergeni, l introduzione ritardata del divezzamento e l assunzione di latti formula con proteine idrolisate, in caso di indisponibilità del latte materno 10. Di contro, l approccio promozionistico, finalizzato a modulare il sistema immunitario nelle primissime epoche di vita e a dirottarne la reattività, verte sulla promozione dell allattamento al seno e sull impiego di biomodulatori del microbiota intestinale (prebiotici, probiotici e sinbiotici). L approccio proattivo rappresenta un capitolo nuovo e decisamente affascinante nella prevenzione dietetica primaria dell allergia, nonostante manchino robuste evidenze scientifiche. Formule idrolisate Tutte le proteine alimentari sono naturalmente immunogene: possono indurre tolleranza (tollerogene) o stimolare risposte immunitarie (allergeniche), quali la produzione di IgE specifiche e/o di linfociti T (risposte cellulo-mediate). La potenzialità di una proteina immunogena di risultare allergenica o tollerogena è influenzata da vari fattori (predi- 2 MINERVA PEDIATRICA Vol. 60, 2008

4 PREVENZIONE DIETETICA PRIMARIA DELL ALLERGIA MINIELLO sposizione genetica, dose e periodo della prima introduzione dell immunogeno, infezioni, composizione del microbiota intestinale). L azione di un fattore o, più verosimilmente, la concertazione di vari fattori possono promuovere o inibire lo sviluppo dell allergia, in modo particolare durante le prime epoche di vita. Numerosi trial prospettici e di comparazione hanno valutato la valenza preventiva dei latti formula a base di proteine vaccine idrolisate. Tali formule, utilizzate in caso di indisponibilità del latte materno, vengono solitamente distinte in idrolisati estensivi (alimenti a fini medici speciali) ed idrolisati parziali (alimenti per lattanti, secondo la recente Direttiva 2006/141/CE). Gli idrolisati estensivi sono, a loro volta, distinti in base alla derivazione proteica (caseina e sieroproteine). La dicotomizzazione patisce, però, di eccessivo schematismo e non definisce la valenza funzionale dell idrolisato; il grado di idrolisi e la dimensione dei peptidi, difatti, non necessariamente predicono l effetto immunogeno (allergenico o tollerogeno). L attività preventiva sembra dipendere dal processo utilizzato per idrolisare le proteine più che dal grado di idrolisi. Il fenomeno sarebbe verosimilmente da ricondurre alla produzione di epitopi tollerogeni. In Italia i latti idrolisati, sia estensivi (extensively hydrolyzed formula, e-hf) che parziali (partially hydrolyzed formula, formule HA o p-hf,) sono indiscriminatamente commercializzati con il claim ipoallergenico. Tale termine non solo risulta improprio quando riferito ai parziali, ma rischia di indurre confusione: in letteratura per hypoallergenic si intende una formula a idrolisi estensiva. I latti HA continuano impropriamente ad essere definiti ipoallergenici anche dalle recenti normative Comunitarie. Secondo l allegato IV della Direttiva Europea 2006/141/CE (che sostituisce il noto D.M.500) il claim degli idrolisati può includere termini che fanno riferimento ad una riduzione del potere allergenico o antigenico ; inoltre sulle confezioni dei latti HA l etichetta deve specificare che il prodotto non deve essere consumato da lattanti allergici alle proteine intatte dalle quali è prodotto. Le formule a base di soia (proteine isolate integre della soia o idrolisato di soia e collagene suino), utilizzate da decenni per il trattamento dell allergia alle proteine del latte vaccino, non sembrano avere alcuna efficacia preventiva e non sono attualmente raccomandate dalle Società Internazionali né tantomeno dalle ultime dichiarazioni della Cochrane di Osborn e Sinn ( Feeding with a soy formula cannot be recommended for prevention of allergy or food intolerance in infants at high risk of allergy or food intolerance ) 11. Nonostante i recenti lavori di Fiocchi 12, 13 sull adozione degli idrolisati di riso nel trattamento dell allergia alle proteine del latte vaccino (APLV), tali formule non trovano applicabilità nelle strategie dietetiche di prevenzione. Efficacia preventiva: idrolisati spinti versus parziali Gli idrolisati spinti e parziali (formule HA) sono stati utilizzati in diversi studi prospettici. In particolare, l idrolisato estensivo a base di caseina (ehf-c) ha mostrato valenza preventiva come intervento dietetico singolo ed in associazione con altre misure di profilassi, sia dietetica (ritardato divezzamento, diete di esclusione per gravide, nutrici e lattanti), sia ambientale (ridotta esposizione ad acari). In uno studio prospettico randomizzato su lattanti ad alto rischio 14 le diete di esclusione erano prescritte sia alle madri (latte vaccino e derivati, uova, arachidi durante l ultimo trimestre di gravidanza e l allattamento) che ai lattanti (latte vaccino, grano, mais e soia fino a 12 mesi; uova, pesce e arachidi fino a 24 mesi). I risultati dimostrarono che l assunzione di una formula ad idrolisi spinta, associata ad altre misure dietetiche, era in grado di ridurre l incidenza cumulativa di eczema atopico e di allergia alimentare a valori paragonabili a quelli riscontrati nel lattante esclusivamente alimentato al seno, ma con effetto protettivo limitato nel tempo (fino al secondo anno di vita). All età di 7 anni, difatti, non vi era alcuna differenza significativa tra il gruppo profilassato e quello controllo. Vol. 60, 2008 MINERVA PEDIATRICA 3

5 MINIELLO PREVENZIONE DIETETICA PRIMARIA DELL ALLERGIA I risultati di uno studio prospettico, iniziato nel 1992 da Arshad e ancora in follow-up 15-17, mostrano che durante le prime epoche di vita la ridotta esposizione a pneumoallergeni (profilassi ambientale, trattamento della camera da letto con schiuma acaricida, adozione di coprimaterasso antiacari) e a trofoallergeni garantisce, almeno durante i primi otto anni di vita, un significativo effetto protettivo nei confronti dell atopia e dei relativi fenotipi (asma, eczema atopico, rinite). Nel gruppo profilassato venivano esclusi dalla dieta della nutrice e del lattante fino al nono mese di vita latte e derivati, uova, pesce, grano, soia, nocciole; in caso di indisponibilità del latte materno veniva somministrato un idrolisato estensivo di caseina. Nonostante tali drastiche misure, la dieta di esclusione non riduceva la successiva insorgenza di allergia alimentare. La complessa articolazione del disegno dello studio impedisce di attribuire i risultati esclusivamente alle misure ambientali. Due studi prospettici, condotti da Halken 18 e Zeiger 14 su lattanti ad alto rischio alimentati con formule estensive, hanno dimostrato che l incidenza cumulativa di allergia alimentare era significativamente ridotta fino a 5 e 7 anni. A fronte di tali evidenze Halken conclude che the protective effect on the development of cow s milk allergy is a real prevention and not only a postponement of the onset of symptoms. La dichiarazione congiunta ESPACI (Committee on Hypoallergenic Formulas) - ESPGHAN (Committee on Nutrition), risalente al 1999, affida solo agli idrolisati estensivi un ruolo preventivo ( In bottle fed infants with a documented hereditary atopy risk, the exclusive feeding of a formula with a confirmed reduced allergenicity is recommended ) 7. L elevato costo, la scarsa palatabilità, le perplessità sull adeguatezza nutrizionale (alterati aminoacidogrammi) degli idrolisati spinti sia di caseina (ehf-c) che di sieroproteine (ehf-w) rappresentano problemi non marginali che hanno indotto a valutare l efficacia preventiva dei latti ad idrolisi parziale (decisamente più accettabili per sapore e costo). Una valutazione comparativa sull efficacia preventiva tra gli idrolisati parziali e gli estensivi deriva da studi interventistici di confronto in soggetti ad alto rischio. Lo studio svedese Jönköping (Oldaeus) 19, in cui tutti i gruppi adottavano la prevenzione dietetica al fine di ridurre l influenza dei fattori confondenti, ha evidenziato a 6 e 12 mesi una significativa differenza tra idrolisato spinto di caseina e idrolisato parziale: la superiorità preventiva dell ehf-c rispetto al phf nel ridurre l incidenza cumulativa dei sintomi atopici si riduceva però a 18 mesi, periodo in cui l efficacia degli idrolisati rimaneva significativamente maggiore alla formula standard. Nello studio Odense, Halken 18 ha comparato l efficacia preventiva sullo sviluppo di malattia allergica di due idrolisati spinti (caseina e sieroproteine) con uno parziale: a 12 e 18 mesi l incidenza cumulativa di eczema atopico e di APLV era significativamente inferiore nei due gruppi di lattanti che assumevano gli idrolisati estensivi. A favore delle formule a idrolisi parziale (ridotta frequenza di APLV) si è espresso Chandra nello studio Terranova 20. I risultati hanno dimostrato anche l inefficacia preventiva del latte di soia. Høst e Halken hanno sintetizzato quanto sopra, indicando la forza delle raccomandazioni. Queste sono distinte in gradi (A, B, C, D) in rapporto al disegno dello studio ed al relativo livello di evidenze (I, II, III, IV). Il grado A indica studi prospettici randomizzati controllati, mentre il grado B viene attribuito a studi prospettici controllati non randomizzati ma di buona qualità (Tabella II). Ma il contributo più concreto al problema sull adozione del tipo di idrolisato nel lattante ad alto rischio di sviluppare un fenotipo atopico, è stato recentemente fornito dai risultati dello Studio German Infant Nutritional Intervention (GINI), prospettico, randomizzato, in doppio cieco 21. Il GINI Study ha valutato su un elevato numero di lattanti (2 252) l efficacia preventiva di due idrolisati spinti (di caseina e di sieroproteine) e di uno parziale rispetto ad una formula standard, con proteine intatte. A 12 mesi l incidenza cumulativa delle manifestazioni allergiche risultò essere significativamente inferiore nei bambini che avevano assunto l idrolisato spinto di caseina 4 MINERVA PEDIATRICA Vol. 60, 2008

6 PREVENZIONE DIETETICA PRIMARIA DELL ALLERGIA MINIELLO TABELLA II. Comparazione della efficacia preventiva tra idrolisati estensivi e parziali (latti HA). Formule idrolisate Efficacia preventiva delle misure dietetiche Grado della raccomandazione ESTENSIVE Ridotta incidenza cumulativa di APLV fino a 5-7 anni A e di eczema atopico fino a 4 anni PARZIALI (formule HA) Confermata efficacia preventiva, anche se minore A rispetto a quella indotta dagli idrolisati spinti Assunzione degli idrolisati associata al divezzamento dopo 4-6 mese (Høst e Halken). TABELLA III. Raccomandazioni delle Società Scientifiche sul tipo di idrolisato da utilizzare per la prevenzione dietetica primaria. Società scientifiche ESPACI/ESPGHAN AAP ASCIA (1999) (2000) (2005) Formule ipoantigeniche Idrosilati estensivi Idrosilati estensivi o idrosilati parziali Idrosilati (ehf-c) rispetto a quelli alimentati con formula adattata (9% versus 16%, OR=0,51); l ehf-c era particolarmente efficace sullo sviluppo di eczema atopico nel sottogruppo di lattanti con familiari di primo grado (madre) affetti da eczema atopico (riduzione della dermatite maggiore del 50%). Ma il risultato inatteso fu la maggior efficacia preventiva dell idrolisato parziale di sieroproteine (phf-w o HA) rispetto a quello spinto di sieroproteine (ehf-w). Tale sensibile differenza nell ambito degli idrolisati estensivi potrebbe derivare da tecnologie di produzione industriale non omogenee, a conferma che la valenza preventiva di una formula sembra dipendere dal processo utilizzato per idrolisare le proteine più che dal grado di idrolisi. Nonostante la vastità del campione arruolato non sono mancate critiche relative alla nomenclatura ed ai criteri di inclusione (Dreborg). Gli autori hanno recentemente pubblicato i risultati a 3 anni che hanno confermato la persistenza dell effetto preventivo nei confronti dell incidenza dell eczema atopico, sia assumendo la formula estensivamente idrolizzata a base di caseina (ehf-c), sia quella parzialmente idrolizzata a base di sieroproteine (HA). Tali evidenze dimostrano una reale riduzione dell incidenza della malattia, piuttosto che un suo semplice differimento temporale 22. A differenza di quanto riscontrato in altri studi, nessuna delle tre formule testate si è rivelata efficace nel ridurre l incidenza di asma. Dalle evidenze alle applicazioni Nell ultima revisione Cochrane 2006, Osborn e Sinn presentano qualche perplessità ( there is limited evidence ) sull efficacia preventiva degli idrolisati 23. Le posizioni dell AAP e dell ASCIA risultano decisamente meno pragmatiche di quelle europee (ESPACI/ESPGHAN) e meno drastiche delle sentenze Cochrane quando nei relativi position statement sdoganano l utilizzo degli idrolisati parziali: Infants with high risk for developing allergy, identified by a strong family history of allergy may benefit from exclusive breastfeeding or a hypoallergenic formula, possibly a partial hydrolysate formula (AAP) 8 e if breast feeding is not possible, a hydrolysed formula is recommended, rather than conventional cow s milk formulas, in high-risk infants only (ASCIA) 9 (Tabella III). Considerando che la maggior parte dei bambini affetti da malattia allergica proviene Vol. 60, 2008 MINERVA PEDIATRICA 5

7 MINIELLO PREVENZIONE DIETETICA PRIMARIA DELL ALLERGIA TABELLA IV. Comparazione tra idrolisati estensivi e parziali. Formule idrolisate Parziali (HA) da famiglie a basso rischio (un genitore o un fratello allergici), recentemente Sampson 24 e Hays 25 hanno proposto l adozione delle formule HA per questa popolazione ( Given that the majority of children diagnosed with atopic disease come from low-risk families, it may be beneficial to evaluate the effect of partial hydrosylate formulas for their potential prophylatic effect on the development of atopy in this population ) 24 e addirittura per la popolazione generale ( Because atopic disease in children cannot be predicted, the use of these formulas in the general population should be considered ) 25. Infine, un aspetto decisamente importante delle strategie preventive riguarda la durata delle restrizioni dietetiche. A tutt oggi non vi sono evidenze che attribuiscono, dopo il sesto mese di vita, alcun vantaggio preventivo all allattamento materno e/o una formula ipoantigenica. Odelram 26 ha dimostrato in lattanti ad alto rischio alimentati al seno che la somministrazione di un idrolisato spinto a partire dal sesto mese non sortisce effetti diversi da quelli di una formula standard. Non vi sono evidenze che dimostrino l effetto preventivo degli idrolisati sullo sviluppo della rinite allergica e dell asma. Conclusioni Estensive Efficacia preventiva Adeguatezza nutrizionale Costo Palatabilità Rispetto agli idrolisati spinti, le formule a idrolisi parziale ( latti HA) presentano minore efficacia preventiva ma garantiscono maggiore adeguatezza nutrizionale e palabilità a costi contenuti (Tabella IV). In caso di indisponibilità del latte materno, le formule idrolisate devono essere proposte durante i primi sei mesi di vita ai lattanti ad alto rischio (due genitori o un genitore ed un fratello con allergia alimentare, eczema atopico, asma o rinite allergica) e a quelli considerati a basso rischio dalle Società AAP e ASCIA (un solo genitore o un fratello allergici). Il lattante ad alto rischio senza storia familiare di dermatite atopica potrebbe assumere un idrolisato parziale (formula HA), decisamente economico e palatabile; se invece vi è familiarità positiva per eczema atopico è raccomandato un idrolisato spinto di caseina 21, 22, 24. Per il lattante a basso rischio andrebbe proposta una formula HA 25. Tali valutazioni emergono dalle evidenze estrapolate dal GINI Study che ha evidenziato la maggiore valenza preventiva dell idrolisato spinto di caseina rispetto all idrolisato spinto di sieroproteine. Sono necessari comunque ulteriori trial per poter legittimare l efficacia preventiva di questi ultimi, a fronte dei recenti progressi realizzati dalle tecnologie alimentari. Riassunto L allarmante incremento della prevalenza e morbidità delle patologie allergiche, registrato a livello planetario, ha polarizzato l attenzione sulla storia naturale dell atopia e sulle strategie di prevenzione primaria. A tal proposito, sono state proposte restrizioni dietetiche per lattanti provenienti da famiglie ad alto rischio (uno o due genitori e/o fratelli affetti da allergia alimentare, eczema, asma o rino-congiuntivite allergica). In questa review viene esaminato il potenziale preventivo delle formule a idrolisi proteica (estensiva e parziale) proposte, in caso di indisponibilità del latte materno, ai lattanti ad elevato rischio di sviluppare malattia allergica durante il primo semestre di vita. Se nella storia familiare non vi è eczema atopico, questi lattanti potrebbero assumere un idrolisato parziale (formula HA), decisamente più economico e palatabile dell idrolisato spinto che andrà invece raccomandato per i lattanti ad alto rischio con anamnesi familiare positiva per dermatite atopica. Parole chiave: Allergia e immunologia - Dieta - Prevenzione. Bibliografia 1. Kjellman NI, Nilsson L. From food allergy and atopic dermatitis to respiratory allergy. Pediatr Allergy Immunol 1998;9: Kjellman NI. Prediction and prevention of atopic allergy. Allergy 1998;53: MINERVA PEDIATRICA Vol. 60, 2008

8 PREVENZIONE DIETETICA PRIMARIA DELL ALLERGIA MINIELLO 3. Gustafsson D, Sjoberg O, Foucard T. Sensitization to food and airborne allergens in children with atopic dermatitis followed up to 7 years of age. Pediatr Allergy Immunol 2003;14: Bergmann RL, Edenharter G, Bergmann KE, Forster J, Bauer CP, Wahn V et al. Atopic dermatitis in early infancy predicts allergic airway disease at 5 years. Clin Exp Allergy. 1998;28: Allergic factors associated with the development of asthma and the influence of cetirizine in a doubleblind, randomised, placebo-controlled trial: first results of ETAC. Early Treatment of the Atopic Child. Pediatr Allergy Immunol 1998;9: Illi S, von Mutius E, Lau S, Nickel R, Gruber C, Niggemann B et al. The natural course of atopic dermatitis from birth to age 7 years and the association with asthma. J Allergy Clin Immunol 2004;113: Høst A, Koletzko B, Dreborg S, Muraro A, Wahn U, Aggett P et al. Dietary products used in infants for treatment and prevention of food allergy. Joint Statement of the European Society for Paediatric Allergology and Clinical Immunology (ESPACI) Committee on Hypoallergenic Formulas and the European Society for Paediatric Gastroenterology, Hepatology and Nutrition (ESPGHAN) Committee on Nutrition. Arch Dis Child 1999;81: American Academy of Pediatrics. Committee on Nutrition. Hypoallergenic infant formulas. Pediatrics 2000;106: Prescott SL, Tang ML. The Australasian Society of Clinical Immunology and Allergy position statement: summary of allergy prevention in children. Med J Aust 2005;182: Zeiger RS. Food allergen avoidance in the prevention of food allergy in infants and children. Pediatrics 2003;111: Osborn DA, Sinn J. Soy formula for prevention of allergy and food intolerance in infants. Cochrane Database Syst Rev 2006;18:CD Fiocchi A, Restani P, Bernardini R, Lucarelli S, Lombardi G, Magazzu G et al. A hydrolysed rice-based formula is tolerated by children with cow s milk allergy: a multi-centre study. Clin Exp Allergy 2006;36: Agostoni C, Fiocchi A, Riva E, Terracciano L, Sarratud T, Martelli A et al. Growth of infants with IgE-mediated cow s milk allergy fed different formulas in the complementary feeding period. Pediatr Allergy Immunol 2007;18: Zeiger RS, Heller S. The development and prediction of atopy in high-risk children: follow-up at age seven years in a prospective randomized study of combined maternal and infant food allergen avoidance. J Allergy Clin Immunol 1995;95: Arshad SH, Matthews S, Gant C, Hide DW. Effect of allergen avoidance on development of allergic disorders in infancy. Lancet 1992;339: Arshad SH, Bateman B, Matthews SM. Primary prevention of asthma and atopy during childhood by allergen avoidance in infancy: a randomised controlled study. Thorax 2003;58: Arshad SH, Bateman B, Sadeghnejad A, Gant C, Matthews SM. Prevention of allergic disease during childhood by allergen avoidance: the Isle of Wight prevention study. J Allergy Clin Immunol 2007;119: Halken S, Jacobsen HP, Høst A, Holmenlund D. The effect of hypo-allergenic formulas in infants at risk of allergic disease. Eur J Clin Nutr 1995;49: Oldaeus G, Anjou K, Bjorksten B, Moran JR, Kjellman NI. Extensively and partially hydrolysed infant formulas for allergy prophylaxis. Arch Dis Child 1997; 77: Chandra RK. Five-year follow-up of high-risk infants with family history of allergy who were exclusively breast-fed or fed partial whey hydrolysate, soy, and conventional cow s milk formulas.j Pediatr Gastroenterol Nutr 1997;24: von Berg A, Koletzko S, Grubl A, Filipiak-Pittroff B, Wichmann HE, Bauer CP et al. The effect of hydrolyzed cow s milk formula for allergy prevention in the first year of life: the German Infant Nutritional Intervention Study, a randomized double-blind trial. J Allergy Clin Immunol 2003;111: von Berg A, Koletzko S, Filipiak-Pittroff B, Laubereau B, Grubl A, Wichmann HE et al. Certain hydrolyzed formulas reduce the incidence of atopic dermatitis but not that of asthma: three-year results of the German Infant Nutritional Intervention Study. J Allergy Clin Immunol 2007;119: Osborn DA, Sinn J. Formulas containing hydrolysed protein for prevention of allergy and food intolerance in infants. Cochrane Database Syst Rev 2006;18: CD Sampson HA. Prevention of atopy and allergic disease: type of infant formula. Nestle Nutr Workshop Ser Pediatr Program 2006;57:109-17; discussion Hays T, Wood RA. A systematic review of the role of hydrolyzed infant formulas in allergy prevention. Arch Pediatr Adolesc Med 2005;159: Odelram H, Vanto T, Jacobsen L, Kjellman NI. Whey hydrolysate compared with cow s milk-based formula for weaning at about 6 months of age in high allergyrisk infants: effects on atopic disease and sensitization. Allergy 1996;51: Vol. 60, 2008 MINERVA PEDIATRICA 7

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