Rassegne. L acidificazione delle vie aeree nella patogenesi dell asma bronchiale

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1 Rassegne Vol. 99, N. 4, Aprile 2008 Pagg L acidificazione delle vie aeree nella patogenesi dell asma bronchiale Metka Kodric, Marco Confalonieri Riassunto. Lo studio del ph delle vie aeree rappresenta una nuova frontiera nella comprensione della patogenesi dell asma. Gli effetti dell acidificazione possono determinare sintomi quali tosse, dispnea, respiro sibilante, osservabili nell asma da reflusso gastroesofageo, dopo inalazione di sostanze acide (inquinamento atmosferico, nebbia, esposizione professionale) e nelle alterazioni dell equilibrio acido-base delle vie aeree. Parole chiave. Acidificazione delle vie aeree, asma, condensato su esalato bronchiale, espettorato indotto. Summary. Airways acidification and pathogenesis of asthma. The study of airways ph represents a new perspective in the comprehension of asthma pathogenesis. The effects of acidification may cause symptoms as cough, dyspnoea, wheezing and may be related to gastroesophageal reflux-induced asthma, inhaled acids (pollution, fog, professional exposure) and disregulation of acid-base homeostasis. Key words. Airways acidification, asthma, exhaled breath condensate, induced sputum. Introduzione L asma bronchiale è una malattia infiammatoria cronica delle vie aeree nella cui patogenesi sono coinvolte molte cellule e mediatori flogistici. Se da un lato la definizione stessa di asma, tratta dal NHLBI/NIH Workshop Report: Global Strategy for Asthma Management and Prevention 1, richiama l attenzione sull importanza dell origine infiammatoria della malattia; dall altro, tecniche di studio sempre più raffinate hanno permesso di ampliare notevolmente le conoscenze sui meccanismi patogenetici che la caratterizzano e determinano i diversi aspetti della malattia, con possibili futuri risvolti pratici in campo clinico. Omeostasi ed effetti del ph delle vie aeree Le principali osservazioni sugli effetti determinati dall inalazione di sostanze acide a livello delle vie aeree inferiori sono legate all inquinamento atmosferico quali le nebbie acide ed al reflusso gastro-esofageo (RGE). Il ph delle vie aeree è inferiore nei soggetti affetti da asma bronchiale. L acidificazione delle vie aeree sembra essere implicata nella patogenesi dell asma. Pur non essendoci ancora un gold standard, il ph può essere misurato con metodiche non invasive. Del resto è proprio l asma, determinata o aggravata dal RGE, che ha portato all approfondimento dei meccanismi omeostatici che regolano il ph delle vie aeree 2. La riduzione del ph a livello delle vie aeree può determinarsi in seguito al contatto con sostanze acide esogene o derivare da uno squilibrio dei sistemi di regolazione endogeni, non più in grado di mantenere il ph entro un range fisiologico e tollerato, dando luogo a sintomi respiratori quali tosse, respiro sibilante e dispnea 2-4. Lievi e temporanei scostamenti dai valori di base potrebbero, infatti, rappresentare un meccanismo di difesa: è stato ipotizzato che la capacità delle vie aeree di regolare il proprio ph possa svolgere un ruolo di protezione come risposta immune aspecifica contro potenziali germi inalati. In presenza di un ph basso, i nitriti vengono convertiti in acido nitroso e tale sostanza inibisce la crescita batterica attraverso la formazione di NO e attraverso la nitrosilazione diretta dei residui tirosinici delle proteine 5. Entrambi i meccanismi sono stati coinvolti nella difesa immune aspecifica. È stato osservato come germi gram negativi ed il Mycobacterium tuberculosis non sopravvivano in ambiente acido 6-8. Struttura Complessa Pneumologia, Ospedale di Cattinara, Azienda Ospedaliero-Universitaria Ospedali Riuniti, Trieste. Pervenuto il 28 settembre 2007.

2 M. Kodric, M. Confalonieri: Acidificazione delle vie aeree e patogenesi dell asma 211 Il calo del ph favorirebbe la protonazione del perossinitrito ad acido perossinitroso, coinvolto nel killing del Mycoplasma all interno dei macrofagi 9 e un microambiente acido inattiverebbe i rinovirus 10. I sistemi tampone possono non essere in grado di contrastare l abbassamento del ph per un eccessiva concentrazione idrogenionica o per uno squilibrio intrinseco del sistema. Il modello di studio principale, sia umano che animale, è rappresentato dalla microaspirazione di materiale acido gastrico, coinvolta nella patogenesi dell asma da reflusso gastro-esofageo 11. Nei pazienti con asma severo, l aspirazione di succhi gastrici, misurata con l abbassamento del ph tracheale, si associa ad un significativo peggioramento della funzionalità ventilatoria, rispetto ai soggetti affetti da reflusso gastroesofageo in cui il ph non si riduce 12,13. Studi su animali hanno dimostrato un aumento delle resistenze del 420% dopo instillazione di 0,05 ml di acido cloridrico 0,2 N in trachea 14,15. Il meccanismo con cui le sostanze acide determinano bronco-ostruzione sarebbe dovuto alla stimolazione delle fibre sensitive primarie capsaicino-sensibili che, mediante la generazione di correnti ioniche attraverso canali per il Na +, il K + ed il Ca ++, rilascerebbero neuromediatori dalle vescicole, le tachichinine (sostanza P-SP, neurochinina A-NKA e neurochinina B-NKB) La liberazione di questi neuropeptidi, stimolata dalla bradichinina formata in ambiente acido, secondo recenti studi spiegherebbe diversi segni e sintomi osservati nel corso dell acidificazione delle vie aeree 2. La tosse sarebbe determinata da un meccanismo riflesso centrale in seguito a stimolazione delle terminazioni capsaicino-sensibili; si è visto che gli antagonisti recettoriali delle tachichinine sarebbero in grado di bloccare la tosse indotta da acido citrico 21. In base a studi su animali con antagonisti recettoriali, l ostruzione bronchiale sarebbe mediata dai recettori delle tachichinine, NK1 e specie NK2, e dalla formazione di bradichinina 22,23 ; il rilascio di tachichinine con conseguente bronco-ostruzione sarebbe ulteriormente potenziato dalla formazione, in ambiente acido, di sostanze ossidanti come i radicali dell ossigeno ed elastasi 24. Sia l induzione della iperreattività bronchiale con instillazione di acido citrico, sia la sua inibizione con antagonisti recettoriali NK1 e specialmente NK2, sono state osservate in modelli animali; contrariamente, attraverso i recettori NK1, è stata osservata, verosimilmente attribuibile ad un meccanismo protettivo, l attivazione della NO-sintetasi costitutiva (cnos) con produzione di NO, dall effetto broncodilatatore 11. Nell animale, l inalazione di sostanze acide determina flogosi neurogena attraverso l attivazione dei recettori per le tachichinine con un aumento della permeabilità vascolare, stravaso di proteine plasmatiche e edema tessutale Il viraggio del ph del fluido di rivestimento epiteliale determina anche altri effetti. Ad un ph acido, la viscosità del muco aumenta fino alla formazione di veri e propri plug 28, viene ridotta la motilità ciliare e viene provocato danno epiteliale 29. L instillazione di acido nelle vie aeree dell animale aumenta la produzione di NO stimolando la NO-sintetasi inducibile (inos); in ambiente acido viene anche favorita la conversione del nitrito ad ossido nitrico 30. A livello cellulare sono state osservati un aumento della necrosi degli eosinofili ed inibizione dell apoptosi 31,32 ; inoltre, attraverso il rilascio di tachichinine ed il legame con il recettore NK1 aumenta il loro reclutamento 33. Il gradiente acido funge da stimolo chemiotattico nei confronti dei neutrofili con riduzione della loro migrazione a livelli di ph progressivamente più bassi, ne promuove l attivazione con rilascio di perossido d idrogeno, mieloperossidasi ed altri indici di attivazione e ne inibisce l apoptosi Ad un ph acido sarebbe anche favorito il reclutamento IL2-mediato dei linfociti 37. I processi ossidativi sono ph-dipendenti e vengono potenziati nel microambiente acido 38 ; il perossinitrito forma il suo acido (acido perossinitroso) e non reagisce con il glutatione ridotto: viene così ridotta la sua nitrosilazione a nitrosoglutatione dall azione broncodilatatrice; in altri termini, vengono promosse vie alternative di nitrosilazione e la decomposizione a nitrati 39. Questo meccanismo si accorda con precedenti osservazioni sulla patogenesi della flogosi nell asma in cui sono aumentati lo stress ossidativo ed i nitrati 40,41 e con il riscontro di un aumento, favorito verosimilmente anche dal ph acido, delle specie tossiche degli ossidi di azoto 2. Gli effetti degli acidi, endogeni o esogeni, dipendono tuttavia dall efficienza dei sistemi tampone delle vie aeree e dalla capacità delle cellule epiteliali ed infiammatorie di tollerare le variazioni del ph. Vi sono meccanismi di produzione di idrogenioni a livello del fluido di lining delle vie aeree; il ph dei corpi lamellari si aggira attorno a 3 e la secrezione di surfattante determina un accumulo di protoni negli alveoli 42. Inoltre sono state identificate diverse pompe ioniche coinvolte nella secrezione di ioni idrogeno 43. L acidificazione delle vie aeree si determina durante i processi flogistici attraverso il rilascio del contenuto dei vacuoli delle cellule infiammatorie 44. I sistemi tampone nelle vie aeree sono rappresentati dalle proteine, come l albumina, contenute nel fluido di rivestimento epiteliale. La secrezione di bicarbonato può avvenire in seguito all attivazione della proteina transmembrana alterata nella fibrosi cistica (cystic fibrosis transmembrane regulator, CFTR) 45. La glutaminasi, attivata dall abbassamento del ph, determinerebbe la produzione di ammoniaca e bicarbonato e tale enzima è inoltre inducibile dagli steroidi 46. Appare quindi evidente come il mantenimento del ph sia un meccanismo complesso e regolato da meccanismi omeostatici che, in situazioni particolari, prevedono e tollerano temporanei scostamenti dai valori di base.

3 212 Recenti Progressi in Medicina, 99, 4, 2008 Tecniche di studio Il ph delle vie aeree è stato relativamente poco studiato finora, sia nell uomo sia nel modello animale per le difficoltà legate al campionamento delle vie aeree in vivo. Nella misurazione del ph, il problema dell influenza da parte di altri agenti si pone in maniera particolare. Il fluido di rivestimento epiteliale non è un composto uniforme, bensì è costituito da uno strato di sol coperto da gel, con un aumento della produzione di muco da parte delle ghiandole mucipare in condizioni patologiche. Pertanto questi componenti potrebbero avere un ph diverso e lo stesso potrebbe presentare variazioni in senso prossimo-distale e in conseguenza delle manovre di campionamento invasivo. Ad oggi, il ph delle vie aeree è stato misurato con diverse tecniche: il condensato su esalato bronchiale (deaereato, per rimuovere l effetto dell anidride carbonica), l espettorato indotto, misura diretta sul muco da prelievo tessutale, ph-metro in situ attraverso broncoscopio o via aerea artificiale 3,4, Allo stato attuale non esiste un gold standard di riferimento per la misurazione del ph; da modelli umani ed animali il ph delle vie aeree è risultato mediamente alcalino 2. La determinazione del ph sull espettorato rappresenta, al pari delle altre, una misura indiretta ed integrata della concentrazione idrogenionica del fluido di rivestimento epiteliale; proprio per le caratteristiche reologiche di quest ultimo è ipotizzabile una maggior concentrazione di idrogenioni nell espettorato indotto con minori influenze esterne. Tali problemi non sono comunque facilmente ovviabili per qualsiasi tecnica di campionamento non invasiva, in quanto la misura risente potenzialmente di molteplici fattori legati al passaggio del materiale attraverso le vie aeree superiori, l orofaringe e, non ultimo, il contatto con l atmosfera e la possibile contaminazione gastrica. Il ph nell asma bronchiale Già in passato era stata osservata una variazione del ph in relazione allo stato clinico dei pazienti asmatici. In uno studio condotto diversi anni fa, venivano considerate le caratteristiche della broncorrea, definita come espettorazione acquosa superiore a 100 ml al dì, in pazienti con riacutizzazione di asma; questa presentava un ph significativamente inferiore rispetto allo sputo mucoso 53. Tale riscontro è anche parzialmente in linea con quanto determinato dagli studi successivi. Gli studi condotti finora sul ph del condensato su espirato bronchiale hanno considerato diversi aspetti. Hunt e coll. hanno evidenziato come il ph del condensato su espirato bronchiale dei soggetti con riacutizzazione asmatica (5,23±0,21) sia significativamente inferiore rispetto ai con- trolli sani (7,65±0,2) con la tendenza a normalizzarsi dopo terapia steroidea sistemica (7,40±0,23). Il gruppo di soggetti con asma stabile presentava un ph alcalino (7,80±0,1) 4. Kostikas e coll. hanno invece considerato il condensato su espirato di malati respiratori diversi tra di loro, tra cui pazienti asmatici di grado lievemoderato, broncopneumopatici cronici e bronchiectasici. Nei pazienti con asma bronchiale il ph era inferiore nei soggetti con asma di grado moderato (7,27, 95% CI 7,15-7,39), rispetto ai soggetti con asma lieve (7,6, 95% CI 7,55-7,65) e rispetto ai controlli sani (7,57, 95% CI 7,51-7,64), ed inversamente correlato agli indici di stress ossidativi (nitriti/nitrati, 8-isoprostano, perossido d idrogeno), alla presenza di eosinofili ed al FEV 1. Inoltre, il ph era superiore nei pazienti in terapia steroidea inalatoria (7,56, 95% CI 7,47-7,65) 3. Gli effetti degli steroidi sulla regolazione del ph non sono ancora noti; uno dei meccanismi proposti sarebbe rappresentato dall induzione della glutaminasi con produzione di ioni ammonio, i quali svolgerebbero un ruolo alcalinizzante 46, ma, agendo anche su altri substrati (eosinofili, NO), le relazioni appaiono molto più complesse. Kodric e coll., esaminando invece l espettorato indotto, accanto alla valutazione della severità dell asma, hanno aggiunto il concetto di controllo della malattia, indagato mediante questionario validato Asthma Control Questionnaire ed hanno osservato come il ph sia significativamente diverso ed inferiore nel gruppo di pazienti con asma non controllato (7,06, SEM 0,07) rispetto a gruppo di pazienti con asma in buon controllo clinico (7,28, SEM 0,07), indipendentemente dal livello di severità della malattia (figura 1). I valori del ph erano comunque inferiori nei pazienti asmatici rispetto ai soggetti sani (7,54, SEM 0,03) 54. 7,7 7,5 7,3 ph 7,1 6,9 6,7 6,5 asma non controllato asma stabile asma sani Figura 1. Valori medi del ph dell espettorato indotto nei pazienti con asma controllato e non controllato e soggetti sani 54.

4 M. Kodric, M. Confalonieri: Acidificazione delle vie aeree e patogenesi dell asma 213 Prospettive di studio Altri meccanismi potrebbero essere coinvolti nell omeostasi acido-base; tra questi spiccano gli ioni forti come il sodio, il potassio, il cloro, il magnesio ed il calcio. L epitelio bronchiale possiede pompe ioniche in grado di secernere tali ioni 43,45,55,56, ma i meccanismi e gli effetti non sono ancora noti. Gli squilibri ionici, per il principio dell elettroneutralità, si ripercuotono anche sul meccanismo acido-base. Del resto, sostanze in grado di modulare le correnti ioniche, come la furosemide, si sono dimostrate utili nel prevenire la broncoostruzione in seguito a svariati stimoli 57,58 e svolgono un ruolo, ancora da chiarire, nella chemiotassi dei neutrofili 59. Il ph potrebbe quindi rappresentare uno dei fattori determinanti alcuni aspetti clinici dell asma bronchiale come il livello di controllo della malattia, ed essere un potenziale target terapeutico. La comprensione dell omeostasi acido-base delle vie aeree potrebbe pertanto aprire prospettive verso lo sviluppo di nuovi interventi farmacologici sempre più mirati. Conclusioni La misura del ph può essere considerata non solo un determinante patogenetico con molteplici implicazioni non ancora del tutto chiarite, ma anche un potenziale marcatore degli aspetti clinici dell asma bronchiale. Bibliografia 1. Global Strategy for Asthma Management and Prevention. NIH Publication n Updated from: NHLBI/WHO Workshop Report: Global Strategy for Asthma Management and Prevention Issued January Ricciardolo FLM, Gaston B, Hunt J. Acid stress in the pathology of asthma. J Allergy Clin Immunol 2004; 113: Kostikas K, Papatheodorou G, Ganas K, et al. ph in expired breath condensate of patients with inflammatory airways diseases. Am J Respir Crit Care Med 2002; 165: Hunt JF, Fang K, Malik R, et al. Endogenous airways acidification. Implications for asthma pathophysiology. 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