Neurofisiologia del sonno e tecniche di analisi

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1 Neurofisiologia del sonno e tecniche di analisi FABIO PLACIDI, ANDREA ROMIGI Neurofisiopatologia, Centro di Medicina del Sonno, Policlinico Tor Vergata, Università di Roma Tor Vergata, Roma RIASSUNTO Il sonno non è un fenomeno passivo, omogeneo e statico, ma è un processo dinamico, complesso e attivo, che dal punto di vista comportamentale e neurofisiologico è distinto in due fasi principali: il sonno REM, caratterizzato dalla presenza di movimenti oculari rapidi, ed il sonno NREM privo di movimenti oculari rapidi. Tali fasi (NREM/REM) si succedono nel corso del sonno con una ciclicità pari a circa minuti. La struttura del sonno può essere studiata ed analizzata utilizzando tecniche diverse: l analisi classica standardizzata da Rechtashffen e Kales, di tipo categoriale, consente di costruire dei diagrammi ipnici (ipnogrammi) in grado di fornire informazioni relative alla cosiddetta architettura o macrostruttura del sonno, ossia riguardanti la rappresentazione e successione dei vari stadi e cicli del sonno. L analisi microstrutturale consente l identificazione del pattern alternante ciclico (CAP) che è costituito dall alternanza di sequenze caratterizzate da una superficializzazione del sonno (fase A o fase di attivazione), subito seguita da periodi di ripristino dell attività EEG propria di quella fase del sonno (fase B o fase di stazionarietà). Un altra metodica prevede l analisi digitale del segnale EEG che consente la trasformazione matematica del segnale stesso dal dominio del tempo a quello delle frequenze; è così possibile misurare la potenza espressa dalle bande delta (0,3-3,5 Hz), sigma (12-16 Hz) e beta (18-28 Hz) e stabilire quanto ciascuna delle bande pesi in termini percentuali nella composizione del segnale in un dato periodo di tempo. Parole chiave: Sonno, non-rem, REM, pattern alternante ciclico, CAP, poligrafia. I DISTURBI DEL SONNO (PARTE I) NÓOς 1:2004; 7-14 SUMMARY Sleep is a not passive, static and homogenous, but active, complex and dynamic phenomenon. It is distinguished in two principal phases: REM sleep, characterized by the presence of rapid eye movements, and NREM sleep, without rapid eye movements. These phases (NREM/REM) occur in the course of the sleep showing a minute cyclicity. Sleep structure can be studied by means of different analysis techniques: the classic method, standardized by Rechtshaffen and Kales, allows the construction of hypnic diagrams (i.e. hypnograms) able to provide information relative to the so called macrostructure or architecture of sleep, regarding the representation and the succession of the various sleep stages and cycles. The microstructural analysis allows the identification of the cyclic alternating pattern (CAP) which is constituted by the alternation of sequences characterized by a lightening of sleep (Activation Period or Phase A) followed by the recover of EEG activity typical of that sleep stage (quiescence period or Phase B). Another method is based on the spectral analysis of the EEG signal which allows the mathematical transformation from the time domain to the frequency domain. Finally, the quantitative analysis of EEG signal permitted also the formulation of mathematical models of sleep regulation integrating the influence of homeostatic, circadian and ultradian processes. Key words: Sleep, non-rem, REM, cyclic alternating pattern, poligraphy. Indirizzo per la corrispondenza: Dott. Fabio Placidi, Viale Oxford Roma. Tel , Fax , fbplacidi@libero.it 7

2 NÓOς F. PLACIDI - A. ROMIGI NEUROFISIOLOGIA DEL SONNO E TECNICHE DI ANALISI INTRODUZIONE Contrariamente all apparenza, il sonno non è un fenomeno passivo, omogeneo e statico, ma è un processo dinamico, complesso e attivo. Dal punto di vista comportamentale è uno stato caratterizzato da mobilità assente o molto diminuita, occhi chiusi e da una condizione di incoscienza reversibile da cui un soggetto può essere richiamato con adeguati stimoli sensoriali. Nonostante il notevole interesse scientifico sulla funzione del sonno, il suo significato intrinseco rimane sconosciuto. Esistono numerose teorie affascinanti sulle sue funzioni che includono la restaurazione del corpo e del cervello, la conservazione dell energia attraverso il riposo forzato, la termoregolazione, il rafforzamento ed il consolidamento della memoria attraverso la rimozione di ricordi irrilevanti dall accumulo cerebrale sensoriale, l integrità della rete sinaptica e neuronale, la protezione dalla predazione grazie all allontanamento dei predatori 1-5. Appare comunque chiaro che il sonno svolge una funzione vitale, come è dimostrato dall evidenza che la deprivazione di sonno è fatale negli animali, nonché dagli straordinari fenomeni adattativi visibili in numerose specie animali che si sono evolute in modo tale da preservare il sonno. MACROSTRUTTURA DEL SONNO Dal punto di vista neurofisiologico il sonno è caratterizzato dalla presenza di due principali condizioni: il sonno con movimenti oculari rapidi (Rapid Eye Movements, REM) o sonno desincronizzato, spesso associato a sogni vividi e ad intensa attività cerebrale, ed il sonno senza movimenti oculari rapidi (No Rapid Eye Movements, NREM), detto anche sonno sincronizzato, associato ad una ridotta attività neuronale; negli esseri umani il contenuto del pensiero in questa fase è, a differenza dei sogni, tipicamente non visivo e caratterizzato da pensieri meditativi. Nell essere umano adulto il sonno NREM costituisce il 75-80% del tempo di sonno totale e si suddivide ulteriormente in quattro stadi: stadio 1 (3-8 % del tempo di sonno totale), stadio 2, che occupa circa il 45-55% del tempo totale di sonno, stadi 3 e 4 che costituiscono circa il 15-20% del tempo di sonno. I parametri che definiscono i vari stadi sono stati standardizzati da Rechtschaffen e Kales 6 basandosi sull analisi di parametri polisonnografici di tipo elettroencefalografico, elettromiografico ed elettrooculografico. I tracciati vengono suddivisi in blocchi di 20, 30 o 60 secondi (epoche) e ad ognuno di questi viene assegnato uno stadio tipico. Tale analisi consente di ottenere la cosiddetta macrostruttura o architettura del sonno, in base alla quale l attività elettrica cerebrale ha luogo secondo cicli organizzati e ricorrenti della durata di circa minuti ciascuno, che si succedono circa 4-6 volte nell arco della notte. Normalmente il sonno progredisce dallo stato di veglia attraverso i 4 stadi del sonno NREM prima della comparsa del primo periodo REM. In particolare, nel sonno NREM si assiste ad un graduale rallentamento della frequenza dell attività EEG, associato ad un progressivo aumento del voltaggio; i movimenti oculari rapidi sono assenti ed il tono muscolare è solo ridotto rispetto ai livelli di veglia. 8

3 Nella transizione dalla veglia al sonno si osserva una anteriorizzazione del ritmo alfa (8-12 Hz) che si riduce a valori inferiori al 50%; durante lo stadio 1 le onde alfa sono quindi sostituite prevalentemente da onde theta (4-7.5 Hz) e da alcune onde beta (16-28 Hz), accompagnate da lenti movimenti rotatori oculari (Slow Eye Movements, SEMs); l attività EEG è di bassa ampiezza ed irregolare e compaiono grafoelementi aguzzi sul vertice (onde al vertice). Nello stadio 2, su un ritmo di fondo di bassa ampiezza e di frequenza theta, compaiono treni di onde sincrone con frequenza di Hz (spindles o fusi del sonno) e grafoelementi polifasici di alto voltaggio (complessi K). Nello stadio 3 le onde delta (0,3-3,5 Hz) di alto voltaggio (superiore a 75 µv) divengono più frequenti e comprendono dal 20 al 49% di un epoca. Quando le onde delta compongono almeno il 50% di un epoca viene identificato lo stadio 4. L insieme degli stadi 3 e 4 viene definito anche sonno ad onde lente (Slow Wave Sleep, SWS) o sonno delta e corrisponde alle fasi di sonno più profondo, in quanto l intensità dello stimolo necessaria per risvegliare un individuo risulta più elevata. Il sonno REM, infine, occupa il 20-25% del tempo totale di sonno, ed è stato descritto per la prima volta da Aserinsky e Kleitman nel Esso è uno stato fisiologico eccezionale nel quale il cervello diviene attivo elettricamente e metabolicamente ed è caratterizzato dalla presenza di scoppi di movimenti oculari rapidi, da una riduzione marcata del tono muscolare e dalla comparsa di treni costituiti da onde theta a dente di sega nel contesto di un attività EEG desincronizzata, rapida e di basso voltaggio simile a quella presente in veglia; per tale motivo il sonno REM è anche denominato sonno paradossale. Il sonno REM può a sua volta essere distinto in due componenti: tonica e fasica. EEG desincronzzato, ipotonia o atonia dei principali gruppi muscolari e depressione dei riflessi mono e polisinaptici caratterizzano il REM tonico. La componente fasica è discontinua e si sovrappone alla componente tonica. Gli eventi fasici sono contrassegnati da scariche di movimenti oculari rapidi, contrazioni miocloniche e miochimiche dei muscoli facciali, linguali e degli arti, irregolarità della frequenza cardiaca e respiratoria con pressione sanguigna variabile. Dall analisi macrostrutturale è possibile ottenere un diagramma del sonno che viene definito ipnogramma, il quale fornisce informazioni relative alla cosiddetta architettura del sonno, ossia alla composizione, rappresentazione e successione dei vari stadi e cicli del sonno (figura 1). Il sonno non può essere ascritto ad un singolo sistema neurotrasmettitoriale o ad un unica localizzazione anatomica. I sistemi in grado di attivare il sonno e la veglia interagiscono reciprocamente e sembrano controllati da diversi neurotrasmettitori e neuromediatori 8. Il sonno NREM sembra essere controllato dal prosencefalo basale, dall area che circonda il nucleo del tratto solitario a livello del midollo e dai nuclei dorsali del rafe (costituiti da cellule serotoninergiche). Altre aree cerebrali come la formazione reticolare ascendente e la parte posteriore dell ipotalamo facilitano la veglia. Il nucleo soprachiasmatico dell ipotalamo funziona come un pace-maker per la maggior parte dei ritmi circadiani ed è coinvolto nel ciclo sonno-veglia 9. Il sonno REM è controllato da un sistema di neuroni e trasmettitori che rive- I DISTURBI DEL SONNO (PARTE I) NÓOς 1:2004;

4 NÓOς VEGLIA GIOVANI ADULTI F. PLACIDI - A. ROMIGI NEUROFISIOLOGIA DEL SONNO E TECNICHE DI ANALISI STADI DEL SONNO REM Figura 1. Ipnogramma di un giovane adulto stono ruoli antagonisti 10. Le cellule dei nuclei dorsali del rafe (serotoninergiche) e del locus coeruleus (noradrenergiche) disattivano il sonno REM (cellule REM-off). Viceversa, le cellule colinergiche situate nei nuclei gigantocelluelari del tegmento ponto-mesencefalico attivano il sonno REM (cellule REM-on) MICROSTRUTTURA DEL SONNO I parametri macrostrutturali non riescono a descrivere completamente le caratteristiche di tipo qualitativo del sonno. Il sonno infatti è un processo dinamico che risente di numerose influenze sia esterne sia interne che ne modificano la stabilità determinando dei microrisvegli o arousals, che si esprimono poligraficamente con la comparsa di eventi fasici, i quali non vengono tuttavia presi in adeguata considerazione dall analisi classica di tipo macrostrutturale. Per esempio, è facile imbattersi in pazienti insonni nei quali la rappresentazione qualitativa e quantitativa dei diversi stadi e la stessa architettura del sonno sono conservate. Tale inadeguatezza dell analisi macrostrutturale a estrarre tutte le informazioni cliniche della registrazione polisonnografica ha indotto a ricercare chiavi di lettura diverse da quelle comunemente fornite dai criteri standardizzati secondo Rechtschaffen e Kales 6. È stata individuata, infatti, all interno delle diverse fasi del sonno NREM, una microstruttura del sonno 11,12, vale a dire la presenza di un particolare tipo di tracciato (figura 2), costituito dall alternanza di sequenze caratterizzate da una superficializzazione del sonno, rappresentata da onde al vertice, complessi K, intrusione di alfa e delta burst (fase A o fase di attivazione), subito seguita da periodi di ripristino dell attività EEG propria di quella fase del sonno (fase B o fase di quiescenza). Tale tracciato è stato definito Tracciato Alternante Ciclico o CAP (Cyclic Alternating Pattern) in quanto è caratterizzato dalla successione più o meno regolare di cicli CAP (fase A + fase B) e non-cap. Il tracciato ciclante si ritrova soprattutto nelle 10

5 Figura 2. Identificazione delle sequenze CAP e NCAP nell ambito di un istogramma classico del sonno (per gentile concessione di Terzano, Parrino; 1992). I DISTURBI DEL SONNO (PARTE I) NÓOς 1:2004; 7-14 fasi di transizione, attorno ai cambiamenti di stadio e può essere indotto somministrando al soggetto opportuni stimoli capaci di superficializzare il sonno e di richiedere una risposta omeostatica. La Fase A ha un potere attivante sui parossismi epilettici, sulle crisi notturne, sui movimenti periodici e sulle parasonnie, mentre la Fase B svolge funzioni opposte di inibizione 13,14. Il CAP rate (quantità percentuale di CAP rispetto al sonno NREM) è un indicatore della qualità del sonno (maggiore è il CAP rate peggiore è la qualità del sonno). Dal punto di vista fisiologico è possibile che il CAP rivesta significati diversi a seconda dell età considerata 15 : infatti, il CAP rate è elevato nell infanzia (nel neonato occupa il 100% del sonno quieto), diminuisce fino al 40% nell adolescenza, si riduce al % nei giovani adulti, risale fino al 40% nella mezza età ed aumenta fino al 50-60% negli anziani. ANALISI SPETTRALE Un ulteriore criterio per analizzare le registrazioni poligrafiche eseguite durante il sonno è costituito dall applicazione delle tecniche computerizzate di analisi spettrale del segnale EEG. Tale metodo di indagine prevede la trasformazione matematica del segnale stesso dal dominio del tempo a quello delle frequenze; è così possibile misurare la potenza espressa da una delle bande di frequenza che compongono l EEG in un dato tempo e stabilire quanto ciascuna delle bande pesi in termini percentuali nella composizione del segnale. L utilizzazione dei sistemi di analisi spettrale consente anche di costruire dei grafici che esprimono l andamento nel tempo dei valori di potenza relativa delle varie bande EEG. Soltanto alcune frequenze mostrano 11

6 NÓOς F. PLACIDI - A. ROMIGI NEUROFISIOLOGIA DEL SONNO E TECNICHE DI ANALISI dei pattern caratteristici di fluttuazione durante il sonno: l attività delta (0.3-3 Hz), l attività sigma (12-16-Hz) e l attività beta (20-28 Hz) 16 (figura 3). L attività delta è quella che raggiunge i valori più elevati durante il sonno NREM ed i valori più bassi durante il sonno REM. Essa è maggiormente rappresentata nei primi cicli di sonno NREM. L approfondimento del sonno è così descritto dal progressivo aumento dei valori di potenza della banda delta, fino al raggiungimento di un picco e quindi da un progressivo declino cui fa seguito il primo episodio di sonno REM. Tale processo si ripete ciclicamente ed il grafico che ne deriva assume l aspetto di una curva sinusoidale di ampiezza sempre più smorzata. L attività sigma riflette principalmente la quantità e la distribuzione degli spindles durante il sonno. Essa è alta durante il sonno NREM e bassa durante il sonno REM. Durante il singolo ciclo di sonno NREM l attività sigma e quella delta mostrano una relazione inversa, che riflet- W R NREM REM Spectral Power (ων 2 ) DELTA (0,3-3 Hz) SIGMA (12-15 Hz) 14 BETA (20-28 Hz) minute from lights out Figura 3. Tipico pattern di distribuzione dell attività delta, sigma e beta. In alto è rappresentato l ipnogramma. Lo stadio 1 è incluso nei periodi di veglia (per gentile concessione di Uchida, 2000). 12

7 150 WAKE SLEEP LEVEL OF PROCESS S SLOW WAKE ACTIVITY (%) WAKE SLEEP S C I DISTURBI DEL SONNO (PARTE I) NÓOς 1:2004; HOURS Figura 4. Modello di regolazione del sonno secondo Borbely. La curva S si accresce durante le ore di veglia e declina durante il sonno. La curva C è regolata dai ritmi circadiani e si sviluppa indipendentemente dalla veglia e dal sonno. Durante la deprivazione di sonno, la curva S continua a salire consentendo un recupero successivo di sonno più intenso e leggermente più lungo. te i meccanismi neurofisiologici alla base delle oscillazioni dei circuiti talamocorticali responsabili della generazione degli spindles 17. L attività beta, la cui origine neurofisiologica non è ancora stata definita in modo esaustivo, predomina nelle regioni frontali ed appare alta durante il sonno REM e bassa durante il sonno NREM, dove mostra una relazione inversa con l attività delta 16. Poiché durante il sonno NREM, sia l attività sigma che quella beta mostrano una relazione inversa con l attività delta e durante il sonno REM l attività sigma è bassa e l attività beta è alta, lo studio temporale delle relazioni tra queste due bande di frequenza è in grado di discriminare il sonno NREM dal sonno REM 16. L applicazione di tecniche di analisi quantitativa del segnale EEG ha anche consentito un approccio di tipo modellistico allo studio del sonno. Il sonno infatti è il risultato di un interazione complessa tra aspetti circadiani, ultradiani ed omeostatici 18,19. La propensione al sonno, secondo il modello proposto da Borbely 20, è il risultato di un interazione tra il bisogno di dormire, che cresce esponenzialmente in rapporto al tempo di veglia precedente (processo omeostatico S), ed i cosiddetti aspetti circadiani (processo C) (figura 4). Il sonno, infatti, rappresenta il più appariscente dei ritmi circadia- 13

8 NÓOς F. PLACIDI - A. ROMIGI NEUROFISIOLOGIA DEL SONNO E TECNICHE DI ANALISI ni: è un fenomeno ciclico che oscilla in sincronismo con il ritmico alternarsi di giorno/notte o luce/oscurità (ossia con la periodica rotazione terrestre), oltre che con numerose altre funzioni biologiche che si agganciano a tale ritmo (secrezione ormonale, pressione arteriosa, temperatura corporea). D altra parte la struttura interna del sonno dipende dalla reciproca interazione tra aspetti omeostatici ed ultradiani. Gli aspetti omeostatici sono responsabili dell intensità del sonno, ossia del progressivo aumento della profondità del sonno e del suo successivo declinare nel corso dei cicli successivi, mentre quelli ultradiani si manifestano con una periodicità di circa minuti, che si esprime con l alternarsi tra sonno REM e NREM. Bibliografia 1. Horne J. Why we sleep? New York: Oxford University Press; Zepelin H. Mammallian sleep. In: Kryger MH, Roth T, Dement WC, eds. Principles and practice of sleep medicine, 3th edition. Philadelphia, PA: WB Saunders; 2000: pp Mahowald MW, Chokroverty S, Kader G, Schenck CH. Disturbi del sonno. Continuum (Vol. 1, n 3). Torino: Centro Scientifico Internazionale; Crick F, Mitchinson G. The function of dream sleep. Nature 1983, 304: Kavanau JL. Memory, sleep, and the evolution of mechanisms of synaptic efficacy maintenance. Neuroscience 1997; 79: Rechtschaffen A, Kales A. A manual of standardized terminology, techniques and scoring system for sleep stages of human subjects. Washington, DC: Public Health Service, U.S. Government Printing Office; Aserinsky E, Kleitman N. Regularly occurring periods of eye motility and concomitant phenomena during sleep. Science 1953; 118: McCarley RW. Neurofisiologia del sonno: meccanismi alla base del controllo della veglia e del sonno. In: Chokroverty S, ed. I disturbi del sonno. Milano: Time Science; 2000: pp Rusak B, Zucker I. Neural regulation of circadian rhythms. Physiol Rev 1979; 59: Siegel JM. Brainstem mechanisms generating REM sleep. In: Kryger MH, Roth T, Dement WC, eds. Principles and practice of sleep medicine. 3th edition. Philadelphia, PA: WB Saunders; 2000: pp Terzano MG, Mancia D, Salati MR, Costani G, Decembrino A, Parrino L. The cyclic alternating pattern as a physiologic component of normal NREM sleep. Sleep 1985; 8: Terzano MG, Parrino L, Spaggiari MC. The cyclic alternating pattern sequences in the dynamic organization of sleep. Electroencephalogr Clin Neurophysiol 1988; 69: Terzano MG, Parrino L. Clinical applications of cyclic alternating pattern. Physiol Behav 1993; 54: Terzano MG, Parrino L. Cyclic alternating pattern ed epilessia: meccanismi cronobiologici di attivazione durante il sonno. Boll Lega It Epil 1992; 77: Parrino L, Borselli M, Spaggiari MC, Smerieri A, Terzano MG. Cyclic alternating pattern in normal sleep: polysomnographic parameters in different age groups. Electroencephalogr Clin Neurophysiol 1998; 107: Uchida S. Analisi computerizzata del segnale EEG e suoi significati neurofisiologici. Boll AIMS, Medicina del Sonno 2000; 2: Steriade M, McCormick DA, Sejnowski TJ. Thalamortical oscillations in the sleeping and arousal brain. Science 1993; 262: Ferrillo F. Struttura del ciclo sonno-veglia. In: Coccagna G, Smirne S, eds. Medicina del sonno. Milano: UTET: 1993: pp Ruggiero C, Giacomini M, Schiavi G, Nobili L, Ferrillo F. An integrated model of sleep regulation. Stud Health Technol Inform 1997; 43: Borbely AA. A two-process model of sleep regulation. Hum Neurobiol 1982; 1:

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