GIST: un caso clinico come modello della terapia chirurgica e farmacologica dei tumori solidi

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1 CHIRURGIA ITALIANA VOL. 57 N. 4 PP GIST: un caso clinico come modello della terapia chirurgica e farmacologica dei tumori solidi ALBERTO D AMATO, FRANCESCA PEZZOLI, SALVATORE CATERINO, MARCO CAVALLINI, GENOVEFFA BALDUCCI, TOMMASO BOCCHETTI, VINCENZO ZIPARO UOC Chirurgia Generale A Azienda Ospedaliera Sant Andrea Seconda Facoltà di Medicina e Chirurgia Università di Roma La Sapienza Riassunto I tumori stromali gastrointestinali (GIST) sono i tumori di origine stromale che più frequentemente colpiscono il canale gastrointestinale dove sono localizzati con maggiore incidenza nello stomaco e nel piccolo intestino. I GIST esprimono un recettore dei fattori di crescita dotato di attività tirosin-chinasica che viene chiamato c-kit; mutazioni a livello di questa proteina sono evidenziabili in molti di questi tumori. Come è noto, i GIST sono chemio- e radioresistenti e, sino alla recente introduzione dell inibitore dell attività del c-kit, imatinib, non vi era una terapia efficace per la neoplasia in fase avanzata o metastatica. Riportiamo un caso di GIST metastatico localizzato in origine all ileo con lo scopo di contribuire a individuare i fattori in grado di predire la storia naturale della malattia e a valutare l efficacia terapeutica dell imatinib. Secondo un giudizio che ci sentiamo di condividere, allo stato attuale delle conoscenze l intervento chirurgico rimane il gold standard nel trattamento di questi tumori e l imatinib si pone come un valido approccio terapeutico in caso di malattia metastatica o localmente avanzata. Parole chiave: GIST, c-kit, imatinib Summary Gastrointestinal stromal tumour: report of a case as a model of surgical and pharmacological therapy of solid tumours. A. D Amato, F. Pezzoli, S. Caterino, M. Cavallini, G. Balducci, T. Bocchetti, V. Ziparo Gastrointestinal stromal tumors are the most common mesenchymal tumours that occur within the gastrointestinal tract where they are usually located in the stomach and small bowel. They express a growth factor receptor with tyrosine kinase activity, termed c-kit, and Corrispondenza a: Dott. Alberto D Amato - Via di S. Costanza, Roma.

2 510 GIST: UN CASO CLINICO COME MODELLO DELLA TERAPIA CHIRURGICA E FARMACOLOGICA DEI TUMORI SOLIDI mutation of this protein is present in most of these tumours. Gastrointestinal stromal tumours are notoriously unresponsive to chemotherapy and radiotherapy and prior to the recent introduction of the kit inhibitor imatinib, there was no effective therapy for advanced, metastatic disease. We report a case of metastatic gastrointestinal stromal tumour located primarily in the ileum and examine it in detail in order to contribute both to identifying factors capable of predicting its clinical course and evaluating the efficacy of imatinib as adjuvant therapy for this rare type of tumour. We share the opinion that, given the present state of the art, surgical resection remains the gold standard of treatment for these tumours and imatinib is a valid systemic therapy for metastastic and locally unresectable gastrointestinal stromal tumours. Key words: gastrointestinal stromal tumours, c-kit, imatinib Chir Ital 2005; 57, 4: Introduzione I GIST sono tumori rari e costituiscono solo il 3% di tutte le neoplasie che hanno origine nel tratto gastrointestinale 1 e si ritiene originino dalla trasformazione neoplastica delle cellule interstiziali di Cajal (ICC), che farebbero parte del sistema nervoso autonomo dell intestino svolgendo un azione di pacemaker intestinale 1,2. Tali cellule esprimono l oncogene KIT che codifica per il c-kit, ovvero un recettore transmembrana ad attività tirosin-chinasica che si attiva per la differenziazione e proliferazione delle ICC ( 3,4 ). I GIST si caratterizzano per la presenza di cellule fusate (80%), epitelioidi o pleomorfe (30%) capaci di esprimere, all esame immunoistochimico, dall 85% al 100% dei casi, la positività all anticorpo CD117 o c-kit e un antigene delle cellule staminali del midollo denominato CD34, individuato in circa il 70-80% dei casi 5,6. Secondo alcuni Autori ulteriori specifici marcatori sarebbero gli anticorpi anti-desmina e anti-actina del muscolo liscio (SMA) evidenziabili però solo nel 20% dei casi 7. Lo stomaco è la sede di insorgenza più frequente (65-70% dei casi) seguito dal piccolo intestino (20%). I tumori che insorgono a livello dell esofago, del colon e del retto hanno un origine miogena pura (leiomiomi e i leiomiosarcomi) e la loro incidenza complessiva è comunque inferiore al 10%. La localizzazione in sedi al di fuori del tratto gastrointestinale, seppure molto rara, sollecita numerose discussioni riguardo all origine dei GIST 8,9. Con l introduzione dell imatinib mesilato (Glivec, Novartis Pharma, Basel) che svolge un azione inibitoria nei confronti della tirosin-chinasi (c-kit) si sono ampliati gli orizzonti terapeutici e si stanno ottenendo i primi risultati in termini di incremento della sopravvivenza 10,11. I fattori prognostici non sono ancora del tutto codificati e pertanto riportiamo la nostra esperienza su un caso di GIST metastatico a origine dall ileo con lo scopo di identificare e discutere i principali fattori prognostici e i risultati preliminari della terapia con imatinib Caso clinico La paziente, una donna di 47 anni, si ricoverava nell agosto del 2001 nel nostro reparto con la diagnosi di neoformazione addominale di sospetta origine pancreatica formulata in altra sede. In precedenza (aprile 2001), in seguito alla persistenza da circa 4 mesi di una sintomatologia dolorosa localizzata in fossa iliaca sinistra, la paziente aveva eseguito un ecografia dell addome che aveva evidenziato la presenza di una massa disomogenea in doccia parieto-colica sinistra, a stretto contatto con il colon discendente e delle dimensioni di 8 5 cm. Tale reperto veniva poi confermato anche da un esame TC dell addome eseguito nel maggio In base a tali reperti la paziente veniva sottoposta a una laparotomia esplorativa. All intervento si repertava una voluminosa massa addominale, di consistenza elastica e facilmente sanguinante, che originava da un ansa ileale (Fig. 1), e la presenza di impianti peritoneali multipli disposti a grappolo a livello dello scavo pelvico (Fig. 2); si procedeva quindi alla resezione del tratto ileale interessato con il confezionamento di un anastomosi T-T e alla completa escissione degli impianti peritoneali (intervento R0). Il quadro istologico e i dati immunoistochimici (Fig. 3) dei pezzi asportati (tratto di ileo e peritoneo) deponevano per la diagnosi di GIST, mentre l elevata attività mitotica (23 mitosi/50 HPF) e le dimensioni maggiori di 5 cm ( cm) deponevano per la malignità delle lesioni. In accordo con l équipe oncologica si decideva di seguire la paziente, dopo la dimissione, con un atten-

3 _D'Amato :04 Pagina 511 CHIRURGIA ITALIANA VOL. 57 N. 4 PP Fig. 2. Primo intervento: presenza di metastasi peritoneali multiple sincrone alla neoplasia ileale primitiva; le lesioni vengono asportate e tipizzate. Fig. 1. Primo intervento: pezzo operatorio del tumore primitivo localizzato a livello ileale. Fig. 3. (a-b) Tipico aspetto istologico del GIST che mostra cellule fusate (ematossilina-eosina). (c) Caratterizzazione immunoistochimica mediante anticorpi anti-cd117 che mostra l elevata positività delle cellule tumorali patognomonica dei GIST. (d) Caratterizzazione immunoistochimica mediante anticorpi anti-alfa-sma. Le cellule neoplastiche si presentano negative.

4 512 GIST: UN CASO CLINICO COME MODELLO DELLA TERAPIA CHIRURGICA E FARMACOLOGICA DEI TUMORI SOLIDI to follow-up clinico-strumentale mediante esami ecografici e TC addome con cadenza semestrale. La paziente eseguiva pertanto nel gennaio 2002 una TC addome di controllo repertata come negativa per la presenza di ripresa di malattia locale o metastatica. Successivamente la TC addome eseguita nel luglio del 2002 documentava la presenza di alcuni voluminosi impianti peritoneali solidi localizzati rispettivamente in sede sottodiaframmatica destra (4 3 cm e 2 3 cm), in sede sottodiaframmatica sinistra (4 3 cm e, più posteriormente, 4 6 cm) e nella retrocavità degli epiploon e nel fegato, in prossimità dell ilo (3 4 cm). La paziente veniva pertanto sottoposta nell agosto 2002 a una nuova laparotomia mediana durante la quale si procedeva all exeresi chirurgica di tali lesioni (Fig. 4). L analisi istologica e la tipizzazione immunoistochimica degli impianti deponevano per recidiva di GIST ad alto grado di malignità (> 20 mitosi/50 HPF). In accordo con i colleghi oncologi e previo consenso informato della paziente, si decideva quindi di inserire quest ultima in un protocollo terapeutico che prevedeva la somministrazione di Glivec alla dose di 400 mg al giorno. La paziente ha mostrato buona compliance nel seguire la terapia orale e non ha lamentato effetti collaterali di alcuna natura. All ultimo follow-up (novembre 2004), la paziente, che continua tuttora ad assumere la stessa dose giornaliera di Glivec, gode di buona salute e non vi sono evidenze cliniche né radiologiche di ripresa di malattia. Discussione I GIST sono i tumori di origine mesenchimale che più frequentemente originano nel tubo digerente e Fig. 4. Secondo intervento: all apertura dell addome si evidenzia la presenza dei multipli impianti peritoneali già individuati dagli esami strumentali. Si eseguono biopsie per la tipizzazione istologica delle lesioni. rappresentano una percentuale compresa tra lo 0.1% e il 3% di tutte le neoplasie a insorgenza in questo distretto anatomico Nel workshop internazionale di Bethesda del 2001 sono stati definiti i due fattori di maggior peso nella prognosi dei GIST: le dimensioni del tumore e l indice mitotico 13. La maggior parte degli studi ha cercato quindi di correlare il decorso dei pazienti soprattutto con queste specifiche caratteristiche morfologiche delle neoplasie: secondo tale criterio, sono stati definiti ad alto rischio di ricorrenza quei tumori di diametro maggiore di 5 cm e con un numero di mitosi che superi le 5 mitosi/50 HPF 17. Tali risultati sono confermati anche dalla nostra esperienza: la neoplasia della nostra paziente aveva un diametro medio pari a 8 cm e un indice mitotico di 23 mitosi/50 HPF, e ha mostrato un decorso molto aggressivo caratterizzato dalla comparsa di metastasi sia sincrone sia metacrone, localizzate al fegato e al peritoneo. Il trattamento definitivo dei GIST primitivi è rappresentato dalla completa resezione chirurgica della neoplasia 18,19 e tale è stato anche il nostro primo intervento terapeutico che è consistito nell exeresi chirurgica della neoplasia primitiva e delle localizzazioni sincrone peritoneali. La storia naturale dei GIST è caratterizzata dall alto rischio di ricorrenza che nei diversi studi varia tra il 18% e il 58%. La superficie del peritoneo e il parenchima epatico vengono indicati come i siti anatomici più frequentemente colpiti dalla recidiva metastatica del tumore 20. La sopravvivenza media dei pazienti con recidiva scende a 15 mesi rispetto ai 50 mesi osservati mediamente nei casi in cui non si registra la ricorrenza e ciò nonostante l intervento chirurgico per l asportazione delle recidive. Nel caso da noi esaminato la presenza di nuove metastasi peritoneali 12 mesi dopo l asportazione dei primi impianti peritoneali sincroni al tumore primitivo ha portato a tentare un approccio terapeutico adiuvante mediante l impiego di Glivec dopo l exeresi chirurgica completa delle recidive neoplastiche: l imatinib mesilato, infatti, rappresenta al giorno d oggi un ulteriore possibilità di intervento terapeutico nella cura dei GIST metastatici La dose ottimale di Glivec per il trattamento dei GIST e la durata della sua somministrazione non sono ancora state stabilite (si adottano protocolli sperimentali) e sono in corso studi randomizzati di fase III che si svolgono attualmente negli Stati Uniti 19,24. Nella nostra esperienza con il Glivec, con somministrazione in singola dose giornaliera di 400 mg, il farmaco si è dimostrato efficace nel controllo della

5 CHIRURGIA ITALIANA VOL. 57 N. 4 PP neoplasia in quanto sia le condizioni cliniche della paziente sia i risultati delle successive TC addome di controllo (le ultime risalenti all aprile 2004 e novembre 2004) testimoniano l assenza di ripresa di malattia. Per il momento si è deciso di mantenere l attuale frequenza dei controlli morfologici di 6 mesi, ma stiamo prendendo in esame la possibilità, con il passare del tempo, di renderli annuali. È una previsione del tutto verosimile attendersi, nei prossimi anni, acquisizioni molto più precise tanto sugli elementi prognostici quanto sui fattori in grado di influenzare la risposta alla terapia nei pazienti affetti da GIST. Attualmente si sta attribuendo importanza al ruolo che potrebbero rivestire specifiche mutazioni negli esoni codificanti il gene KIT come fattori in grado di predire la risposta alla terapia: studi ancora in fase di completamento associano le mutazioni missenso dell esone 11 a un efficacia terapeutica del Glivec maggiore che nei tumori che presentano delezioni o duplicazioni all interno dello stessa regione del DNA e a mutazioni all interno dell esone In conclusione, il caso clinico da noi illustrato sembra confermare quanto riportato in occasione del workshop di Bethesda 13 : il corretto approccio nello studio dei GIST deve basarsi su una specifica 24 caratterizzazione immunoistochimica (espressione della proteina c-kit mutata 25 ) e su alcune stime prognostiche fondate su dati clinici (manifestazione 26 ), anatomici (sede di insorgenza 27 ), morfologici (dimensioni e attività mitotica del tumore 28 ) e terapeutici (resecabilità della malattia e responsività alla terapia con imatinib 29 ). Bibliografia 1. Berman JJ, O Leary TJ. Gastrointestinal stromal tumor workshop. Human Pathol 2001; 32: Miettinen M, Majidi M, Lasota J. Pathology and diagnostic criteria of gastrointestinal stromal tumor (GISTs): a review. Eur J Cancer 2002; 38(Suppl 5): S39-S Min KW, Seo Sook I. Interstitial cells of Cajal in the human small instestine: immunochemical and ultrastructural study. Ultrastruct Pathol 2003; 27: Wang X, Mori I, Tang W. Gastrointestinal stromal tumors: are they of Cajal cells origin? Exp Mol Pathol 2002; 72: Pidhorecky I, Cheney RT, Gibbs JF. Gastrointestinal stromal tumor: current diagnosis, biologic behavior and management. Ann Surg Oncology 2000; 7: Fletcher CD, Bermann JJ, Corless J. Diagnosis of gastrointestinal stromal tumors: a consensus approach. Human Pathol 2002; 33: Miettinen M, Kopczynski J, Makhlouf HR, Sarlomo-Rikala M, Gyorffy H, Burke A, Sobin LH, Lasota J. Gastrointestinal stromal tumors, intramural leiomyomas, and leiomyosarcomas in the duodenum: a clinicopathologic, immunohistochemical, and molecular genetic study of 167 cases. Am J Surg Pathol 2003; 27: Bauer S, Corless C, Heinrich M. Response to Imatinib mesylate of gastrointestinal stromal tumours with very low expression of KIT. Cancer Chem Pharmacol 2003; 51: D Amato A, Cristaldi M, Pronio AM, Montesani C, Ribotta C. Tumori stromali gastro-intestinali. Diagnosi clinica e strumentale: valutazione su una revisione di letteratura. Chir Ital 1999; 51: Bucher P, Taylor S, Brundler M. Are there any prognostic factors for small intestinal stromal tumours? Am J Surg 2004; 187: Yan H, Marchettini P, Brun E. Prognostic assessment of gastrointestinal stromal tumor. Am J Clin Oncol 2003; 26: Wang Mori I, Kennichi K. Helpful parameters for malignant potential of gastrointestinal tumors (GIST). Jpn J Clin Oncol 2002; 32: Berman JJ, O Leary TJ. Gastrointestinal stromal tumor workshop. Human Pathol 2001; 32: Miettinen M, Monihan JM, Sarlomo-Rikala M. Gastrointestinal stromal tumors/smooth muscle tumors (GISTs) primary in the omentum and mesentery. Am J Surg Pathol 1999; 23: Nielsen TO, West RB, Linn SC. Molecular characterisation of soft tissue tumours a gene expression study. Lancet 2002; 359: Miettinen M, Sarlomo-Rikala M, Lasota J. Gastrointestinal stromal tumours: recented advances in understanding of their biology. Human Pathol 1999; 30: Yan H, Marchetti P, Sugarbaker PH. Prognostic assessment of gastrointestinal stromal tumours. Am J Clin Oncol 2003; 26:

6 514 GIST: UN CASO CLINICO COME MODELLO DELLA TERAPIA CHIRURGICA E FARMACOLOGICA DEI TUMORI SOLIDI 18. D Amato A, Brini C, Manzi F, Chessa A, Pronio AM, Montesani C. Tumori stromali gastro-intestinali: osservazioni su una serie di 23 casi trattati chirurgicamente. Ann Ital Chir 2001; 72: Wu P, Langerman B, Posner M. Surgical treatment of gastrointestinal stromal tumours in the Imatinib (STI571) era. Surgery 2003; 134: Sattler M, Salgia R. Targeting c-kit mutations: basic sciences to novel therapies. Leukem Res 2004; 28 (Suppl 1): S11-S Demetri G. Targeting the molecular pathophysiology of gastrointestinal stromal tumors with Imatinib. Mechanisms, success and challenges to rational drug development. Hematol Oncol Clin North Am 2002; 16: Savage DG, Antman KA. Imatinib mesylate: a novel oral targeted therapy N Engl J Med 2002; 346: Van Glabbeke M, Verweij J, Judson I. Progression-free rate as the principal end-point for phase II trials in soft-tissue sarcomas. Eur J Cancer 2002; 38 : Sarlomo-Rikala M, Kovatich AJ, Miettinen M. CD-117: a sensitive marker for gastrointestinal stromal tumors that is more specific than CD-34. Mod Pathol 1998; 11: Hirota S, Isozaki K, Moriyama Y, Hashimoto K, Nishida T, Ishiguro S, Kawano K, Hanada M, Kurata A, Takeda M, Muhammad Tunio G, Matsuzawa Y, Kanakura Y, Shinomura Y, Kitamura Y. Gaig-of-function mutations of c-kit in human gastrointestinal stromal tumors. Science 1998; 279: Plaat BE, Hollema H, Molenaar WM. Soft tissue leiomyosarcomas and malignant gastrointestinal stromal tumors: differences in clinical outcome and expression of multidrug resistance proteins. J Clin Oncol 2000; 19: Mazur MT, Clark HB. Gastric stromal tumors: reappraisal of histogenesis. Am J Surg Pathol 1983; 7: Van Oosterom AT, Judson I, Verweij J. Safety and efficacy of Imatinib (STI571) in metastatic gastrointestinal stromal tumors: a phase I study. Lancet 2001; 358: Sawyers CL. Rational therapeutic intervention in cancer: kinases as drug targets. Curr Opinion Genet Dev 2002; 12:

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