Scuola di Specializzazione in SCIENZA DELL'ALIMENTAZIONE Indirizzo Nutrizione Applicata

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1 UNIVERSITA DEGLI STUDI DI PADOVA Facoltà di Medicina Scuola di Specializzazione in SCIENZA DELL'ALIMENTAZIONE Indirizzo Nutrizione Applicata "RUOLO DELL'ATTIVITA' FISICA NEL BILANCIO OSSIDORIDUTTIVO MITOCONDRIALE COME MARKER DELL'INVECCHIAMENTO CELLULARE E SOMATICO" Esame di Fisiologia, II anno Docente Prof. Daniele Bordin Specializzando dr. Fabrizio Moda ANNO ACCADEMICO 2002

2 Introduzione Nell'ultimo decennio si è affermata la teoria dei radicali liberi come spiegazione dei processi dell'invecchiamento. La maggior parte dei radicali liberi è formata a livello dei mitocondri e i mitocondri stessi rappresentano uno dei bersagli principali, sia per ovvii motivi di contiguità, sia perché il DNA mitocondriale non è protetto da proteine istoniche. Alcune malattie degenerative come il morbo di Parkinson, l'alzheimer e l'hantington, sono associate a danni ossidativi mitocondriali. Nell'invecchiamento si ha una minore efficienza mitocondriale ed una maggiore produzione di radicali liberi. L'attività fisica aerobia porta ad un maggior utilizzo di ossigeno e quindi ad una maggiore produzione di radicali liberi. Molti ed importanti studi 1 hanno, d'altronde, oramai dimostrato come una costante e moderata attività fisica prolunghi la vita e la sua qualità, con minore incidenza di malattie cardiovascolari, neoplastiche, osteoporosi e con un miglioramento del sistema immunitario. Questo foglio vuole indagare la relazione tra attività fisica e stress ossidativo cellulare, con particolare riguardo al ruolo mitocondriale e le ripercussioni sullo stato di salute generale. Allo scopo sono state reperite su Medline gli articoli che di recente hanno affrontato, da vari punti di vista, questo argomento. La prima parte della relazione è dedicata ad una panoramica della fisiologia del mitocondrio ed ai protagonisti dell'ossidazione e dei sistemi antiossidanti, segue una disamina sui processi ossidativi in funzione dell'attività fisica e dell'invecchiamento e quindi il ruolo svolto dall'allenamento intenso. In ultima le possibilità offerte da una supplementazione alimentare di antiossidanti nella pratica sportiva.

3 I mitocondri sono organelli presenti in tutte le cellule eucariote. Ogni cellula ne contiene da 500 a 1000, per quanto il loro numero sia estremamente variabile. Nelle cellule muscolari cardiache occupano il 50% del volume cellulare totale. Hanno una forma rotondeggiante o allungata di circa 1X2 µ, molto simile a quella di un batterio. La loro funzione è quella di produrre energia chimica (sotto forma di ATP), necessaria allo svolgimento di tutte le reazioni chimiche non spontanee della cellula. I mitocondri I mitocondri sono costituiti da 2 membrane: una esterna, molto permeabile, che delimita l organello dal citoplasma, ed una interna, spesso fortemente ripiegata (creste), e con una composizione chimica particolare, i fosfolipidi sono solo il 20% del peso totale e almeno 60 proteine diverse costituiscono il restante 80%. Lo spazio racchiuso dalla membrana interna è detto matrice. La matrice è costituita per oltre il 50% da proteine, la maggior parte enzimi impegnati nel ciclo di Krebs e nella respirazione cellulare, nonché gli enzimi della beta ossidazione. Sono inoltre presenti tutta una serie di strutture molto particolari: una molecola di DNA circolare (come nei batteri), detto cromosoma mitocondriale, con tutto l apparato per la traduzione e la trascrizione delle informazioni, peraltro largamente insufficienti per la sintesi di tutto il mitocondrio, ribosomi del tutto diversi da quelli presenti in tutte le altre cellule eucariote, e straordinariamente simili a quegli batterici. La matrice, pur essendo una soluzione acquosa simile ad un gel, contiene una concentrazione così alta di proteine da potersi considerare quasi una fase solida, con un enorme vantaggio organizzativo nelle associazioni enzimatiche, che possono così instaurare relazioni molto stabili e definite. I mitocondri si possono dividere indipendentemente dal ciclo cellulare.

4 Nella membrana interna è disposto il complesso proteico della catena respiratoria, in grado di utilizzare l'energia redox che arriva dal ciclo di Krebs sotto forma di NADH e FADH2, in un gradiente protonico tra matrice e spazio intermembrana. Il complesso I è in grado di ricevere gli elettroni che arrivano dal NADH, il complesso II gli elettroni che arrivano dal FADH2. Attraverso una piccola molecola, il coenzima Q, questi elettroni sono trasferiti al complesso III e quindi al complesso IV che gli scarica all'ultimo e più potente ossidante, l'ossigeno, che si trasforma in acqua. Questa cascata ossidoriduttiva è in grado, a livello dei complessi I, III e IV, di generare una forza che sposta protoni dalla matrice alla camera mitocondriale esterna. Il potenziale elettrico così generato può annullarsi attraverso il passaggio dei protoni dal complesso F0-F1 presente anch'esso nella membrana interna. Il complesso F0-F1 è detto particella elementare e tutta la membrana interna ne è tappezzata. F0 è un canale costituito da 5-6 proteine, a forma di stelo, che attraversa la membrana e trasportare i protoni alla frazione F1. Questa è un complesso di almeno 6 proteine 3

5 presenti in più copie, in grado di accoppiare il passaggio dei protoni alla sintesi di ATP. In forza del passaggio di protoni attraverso F1-F0, i quali tendono a ripristinare l equilibrio elettrico, osmotico e di ph, si genera una forza in grado di produrre lavoro e sfruttato dalla ATP sintetasi (F1) nella fosforilazione dell'adp + Pi in ATP. Questo processo è detto fosforilazione ossidativa. Quasi tutto l O2 che respiriamo serve in pratica per la respirazione mitocondriale (respirazione vera) e l O2 non serve ad altro che come collettore di elettroni, trasformandosi in H2O. Tutte le calorie che introduciamo nel nostro organismo (glucidi, lipidi, in parte i protidi) servono al alimentare il ciclo di Krebs (come acetato) e quindi la catena respiratoria (come NADH e FADH2) in vista della produzione di ATP, vera moneta energetica di tutto l organismo. Tutte le reazioni chimiche non spontanee sono rese termodinamicamente possibili grazie all'idrolisi dell'atp (sintesi proteica, di DNA o RNA, gluconeogenesi, glicogenosintesi, contrazione muscolare, trasporto attivo, trasmissione dell'impulso nervoso ) Tutte queste operazioni così importanti si compiono nei mitocondri, la cui struttura assomiglia così tanto a quella dei batteri (DNA circolare, ribosomi ) che l ipotesi più accreditata li vede come batteri simbionti, inglobati dalla cellula "eucariota" primordiale miliardi di anni fa, acquisendo in tal modo il carattere aerobio, vantaggio selettivo enorme, ma che ha finito per far perdere a questi batteri-mitocondri parte della loro autonomia. 4

6 La fisiopatologia ossidoriduttiva mitocondriale L'ossigeno è la molecola con il più alto potere ossidante di tutto il processo ossidoriduttivo mitocondriale, ed è il collettore finale degli elettroni. La sua assenza porta al blocco della catena respiratoria e la morte si instaura nel giro di pochi minuti. Per questa nostra dipendenza dall'ossigeno, appare quasi paradossale che possa esercitare una notevole tossicità. Proprio a causa della sua reattività è in grado di ossidare (distruggere) molti substrati, tra cui proteine, acidi grassi insaturi e acidi nucleici. Accade frequentemente, inoltre, che nei processi catalizzati dai vari complessi della catena respiratoria, l'ossigeno non riceva 4 elettroni per molecola, trasformandosi così in acqua (normalmente responsabile della produzione di circa 400 ml di acqua al giorno), ma ne riceva uno solo, producendo lo ione superossido O2.-, oppure ne riceva due, con formazione di acqua ossigenata H2O2, oppure tre, con formazione del radicale ossidrilico OH. e di uno ione idrossido. Tutte queste forme radicaliche e parzialmente ossidate dell'ossigeno (ROS), sono molto più reattive dell'ossigeno stesso e quindi molto più tossiche. L'attacco di queste molecole al DNA sembra il maggior responsabile del danno cellulare e dell'azione mutagena di queste sostanze che sono fortemente implicate in processi come l'aterosclerosi, il cancro e l'invecchiamento 2. I radicali ossidrilici (OH.), i più reattivi del gruppo, sono inoltre capaci di spezzare il doppio filamento di DNA, impedendo la duplicazione cellulare e portando quindi alla morte. Il nostro patrimonio enzimatico è infatti ricco di enzimi in grado di riconoscere e riparare una moltitudine di errori presenti nel doppio filamento di DNA (possediamo oltre 60 enzimi correttori di bozze), ma non di 5

7 riunire una molecola spezzata. È inoltre evidente che il sistema di riparazione del DNA, per quanto efficace, ha una sua capacità, oltre la quale si avrà un aumento delle mutazioni e di probabilità di insorgenza di cancro. Tra le maggiori alterazioni del DNA figurano la formazione della 8-idrossiguanina, della timina glicolica e del 5-idrossimetiluracile. Il DNA mitocondriale (mtdna), ha notevoli analogie con quello batterico, non è compartimentato da membrane, né associato a proteine istoniche, né possiede la gamma di correttori di bozze presenti nel nucleo eucariota e questo lo rende particolarmente sensibile agli attacchi ossidativi. Il DNA mitocondriale è d'altronde indispensabile, trascrivendo e traducendo sette delle proteine presenti nel complesso I della catena respiratoria (gli altri 43 polipeptidi sono a carico del genoma cellulare), complesso che è anche il sito a più alta produzione si radicali liberi e di O2-. in particolare 3. Ma qual è l'entità del fenomeno ossidativo? Si calcola che più del 2% (verosimilmente tra il 3 e 5%), di tutto l'ossigeno utilizzato dai mitocondri sfugga alla completa riduzione ad acqua 4 e che ogni mitocondrio produca circa 30 milioni di soli anioni superossido al giorno. La difesa da queste molecole è affidata a una serie di sostanze e di enzimi in grado di neutralizzare le specie reattive trasformandole in acqua e ossigeno o in sostanze meno reattive. Struttura chimica di un radicale libero (.) Il legame chimico è la messa in comune di uno o più elettroni per raggiungere la stabilità (cioè un basso tenore energetico) che offre il completamento del guscio elettronico esterno (ottetto). Mentre le normali reazioni chimiche sono caratterizzate dallo spostamento di tutto il doppietto elettronico, le reazioni radicaliche avvengono con la rottura omopolare del legame, per cui ogni molecola figlia conserva un elettrone spaiato della coppia di elettroni di legame (chimicamente rappresentato con un punto "."). Gli elettroni spaiati sono 1) fortemente reattivi, reagiscono cioè in tempi brevissimi, a qualche angstrom di distanza dal luogo di formazione e 2) producono reazioni a catena, cioè il radicale torna nel suo stato normale generando un altro radicale (ossidando un'altra sostanza). I radicali dell'ossigeno, quindi, appena formati reagiscono violentemente con qualsiasi specie molecolare che si trovi a tiro, ossidandola, cioè distruggendola: 6

8 I lipidi sono perossidati soprattutto a livello dei doppi legami (siti ricchi di elettroni), e la malondialdeide 5 è il marker più usato per controllare questo processo (nel processo di perossidazione si formano molte altre aldeidi, gruppi con un'elevata reattività chimica). Alcune di queste aldeidi sono in grado di formare legami crociati con le proteine del citoscheletro e di instaurare legami covalenti con residui di istidina, lisina e cisteina. Molto usata anche la rilevazione di vari idrocarburi, come il pentano, nell'aria espirata. Appare molto sensibile la determinazione con la tecnica delle sostanze che reagiscono con l'acido tiobarbiturico (TBARS). Negli acidi nucleici la guanosina è la base più sensibile all'attacco radicalico e la formazione della 8-idrossi-2'-deossiguanosina è il miglior indice al proposito. Aumenti di 8-idrossi-2'-deossiguanosina si ritrovano anche nella pelle esposta al sole o nel polmone in seguito all'abitudine del fumo, nonché con l'aumento dell'età 6. Nelle proteine, nelle quali vari gradi di alterazioni possono alterare o meno la struttura terziaria e quindi la funzione biologica, si usa rilevare la formazione di gruppi carbonilici. I residui amminici più sensibili sono quelli della metionina, tirosina, istidina, triptofano e cisteina. Molto tossici anche i radicali liberi dell'azoto, come l'ossido di azoto (NO.) e l'anione perossinitrito (ONOO-). I ROS "buoni" Va ricordato che le specie reattive dell'ossigeno sono variamente utilizzate dall'organismo ed hanno molteplici scopi: i polimorfonucleati, per esempio, grandi produttori di ROS, utilizzano queste molecole per digerire virus, batteri e corpi estranei inglobati nella fagocitosi, inoltre i ROS portano alla trascrizione dei geni c-fos, c-myc e c-jun, implicati nella differenziazione, crescita e sviluppo cellulare. I ROS attivano anche il fattore nucleare к-b, coinvolto nella trascrizione dell'il-2 e del TNF-α 7. 7

9 I meccanismi antiossidanti Esistono numerosi enzimi e molecole non enzimatiche in grado di contrastare l'attività delle specie reattive dell'ossigeno. Queste sostanze sono note anche come scavenger, sono cioè gli spazzini che eliminano i residui dell'attività ossidativa atta alla produzione di ATP. Enzimi ad azione antiossidante La famiglia delle superossido dismutasi (SOD) sono in grado di convertire due molecole di superossido in una di acqua ossigenata e una di ossigeno: SOD O2-. + O2-. H2O2 + O2 Sono enzimi largamente rappresentati e contengono al loro interno un metallo (metallo proteine). Mitocondri e batteri contengono manganese (MnSOD), mentre le cellule eucariote rame e zinco (CuZnSOD). Nei cianobatteri è presente il ferro. Si tratta di enzimi dimerici con un fold tipico a β-barrel di otto filamenti β antiparralleli, con tipologia a chiave greca (nell'immagine a lato). L'acqua ossigenata proveniente dall'azione della SOD e dai mitocondri è eliminata dall'efficientissimo sistema della catalasi (oltre cicli/secondo), un'eme-proteina (immagine a lato), che catalizza la scissione del perossido d'idrogeno in acqua e ossigeno. Catalasi H2O2 + H2O2 H2O + O2 8

10 Una reazione analoga è svolta dal sistema delle perossidasi, più rappresentato nelle piante che negli animali, ma estremamente utile a livello degli eritrociti anche nell'uomo, elementi molto sensibili ai danni ossidativi. Nel caso specifico, una glutatione perossidasi riduce l'acqua ossigenata a spese del glutatione ridotto. Il glutatione (GSH) è un tripeptide contenente cisteina. GSH perossidasi H2O2 + 2 G-SH 2H2O + G-S-S-G Antiossidanti non enzimatici Conosciuti anche dal grande pubblico sono composti per lo più vitaminici, come la vitamina C e la E 8. Queste sostanze agiscono da anti ossidanti in quanto la loro struttura molecolare è in grado di stabilizzare l'elettrone spaiato all'interno di se stessa. Il radicale perde, quindi, molta della sua reattività. La vitamina E (tocoferoli) protegge soprattutto gli acidi grassi polinsaturi dalla perossidazione. Protegge quindi le membrane plasmatiche e quelle degli eritrociti in particolare, dato l'alto grado di insaturazione degli acidi grassi presenti nei fosfolipidi di membrana di questi elementi. La vitamina C, oltre alle molte funzioni svolte, esercita anche un notevole potere antiossidante. La presenza del radicale ascorbile è stata interpretata come indice di difesa extracellulare contro le ossidazioni biologiche. Proprio per le sue capacità antiossidanti è utilizzato come additivo alimentare. 9

11 La vitamina A (carotenoidi). È un idrocarburo polienico costituito da quattro residui isoprenici polimerizzati e ciclizzati agli estremi della catena. Oltre alle altre funzioni, possiede anch'essa una certa attività antiossidante. I gruppi tiolici e quelli del glutatione in particolare, possono arrestare la propagazione dell'effetto radicalico con la formazione di glutatione ossidato. R-S. + R-S. R-S-S-R In questo caso non vi è la stabilizzazione del radicale, ma la formazione di un legame covalente utilizzando i due elettroni spaiati. Sono prodotti dall'organismo. I bioflavonoidi e i polifenoli sono composti chimici relativamente semplici e ampiamente distribuiti nel mondo vegetale che presentano, in vitro, una grande capacità antiossidante, dovuto soprattutto al gruppo catecolico. Diversi lavori e studi epidemiologici hanno messo in relazione l'assunzione di alte dosi di polifenoli con la diminuzione d'incidenza della malattia coronarica e neoplastica. Il più noto polifenolo è il resveratrolo, presente nel vino rosso e probabile autore del paradosso francese (incidenza di CHD simile ai paesi mediterranei pur con una dieta molto ricca di grassi saturi tipica dei paesi nord europei e nord americani), tra i flavonoidi quelli presenti nel tè verde (Camelia sinensis, bevanda nazionale giapponese), nella soia, nei mirtilli e negli agrumi. 10

12 Il Coenzima Q (CoQ10), è un semichinone in grado di stabilizzare un elettrone spaiato. La coda idrofobica è costituita nell'uomo da 10 unità isoprenoidi, da cui il nome. È sintetizzato dall'organismo ed ha un alto grado di lipofilia, la coda è immersa nel bilayer fosfolipidico. Oltre ad essere un componente della catena respiratoria, il CoQ ridotto svolge attivamente anche la funzione di scavenger stabilizzando, al suo interno, l'elettrone spaiato. il coenzina Q10 è l'unico antiossidante idrofobico sintetizzato dall'uomo. La lunga coda isoprenoide è immersa nel bilayer fosfolipidico e sembra agire sia direttamente sull'anione superossido sia indirettamente sui lipidi ossidati. Agisce anche rigenerando le forme ossidate dei tocoferoli. Il selenio, un metalloide, non è altro che il cofattore della glutatione perossidasi ed in questo ruolo svolge la sua azione antiossidante (oltre a diverse altre), ultimamente molto pubblicizzata. Il bilancio ossidoriduttivo È importante ricordare che il sistema omeostatico ossidoriduttivo può sbilanciarsi sia per un aumento nella formazione dei ROS, sia per un'insufficienza dei sistemi antiossidanti. Non è tanto importante la produzione dei ROS, che hanno anche notevoli implicazioni fisiologiche, ma l'eccessiva produzione o la carenza dei meccanismi antiossidanti. 11

13 I processi ossido-riduttivi mitocondriali in funzione dell'età Da quando Harman nel 1956 propose la teoria dei radicali liberi come importante spiegazione dei processi dell'invecchiamento, molte prove si sono stratificate a suo sostegno 9,10. Questa teoria postula che l'invecchiamento somatico sia dovuto alle mutazioni del mtdna indotte dalla presenza delle varie specie reattive dell'ossigeno (ROS) e causa prima nella diminuzione della produzione energetica e maggior produzione di radicali liberi 11. Si instaurerebbe, quindi, un circolo vizioso, in cui la diminuita efficienza mitocondriale provoca un aumento dei ROS, che a loro volta danneggiano il mitocondrio diminuendone ulteriormente l'efficienza. Attraverso l'ingegneria genetica, le varianti di Drosophila melanogaster che super esprimono Cu/ZnSOD e catalasi presentano un aumento della durata della vita, mentre le varianti con ridotta attività mostrano una diminuzione. L'inattivazione della SOD mitocondriale (MnSOD) nei topi, ne provoca la morte nella prima settimana di vita, mentre l'inattivazione della SOD citosolica ed extracellulare (Cu/ZnSOD), ha effetti più lievi 12. Il trattamento con raggi X determina l'aumento della produzione di H2O2 mitocondriale, con conseguente danno cellulare, ed un aumento della produzione di H2O2 età correlato è stato dimostrato in Drosophila melanogaster. È stata dimostrata anche una diminuzione della respirazione mitocondriale legata all'età nell'uomo 13, ed un aumento della concentrazione di 8-idrossi-2'-desossiguanosina (marker di danno ossidativo al DNA), sempre correlata all'età in molti tessuti umani, di mammifero e negli insetti. In Drosophila melanogaster la durata della vita è inversamente proporzionale alla quantità di 8-idrossi-2'-desossiguanosina (8-OH-dG) presente nei tessuti dell'insetto. Ames et al, hanno stimato che ogni nostra singola cellula riceva circa insulti ossidativi al giorno, danni che si accumulano con l'età. Nei ratti di 2 anni si calcolano 2 milioni di lesioni ossidative, il doppio rispetto ai ratti più giovani. Nei topi, la restrizione calorica che si accompagna al massimo prolungamento della vita, è correlata a bassi valori di 8-OH-dG, comunque età dipendenti.

14 Sempre sui ratti, Ji ha dimostrato una produzione più alta del 77% di ROS nei soggetti di 25 mesi rispetto a quelli di otto, approssimativamente al loro 75% di VO2max. Secondo Ji et al. 14 e Hammeren et al. 15, i bassi livelli di perossidasi nei ratti anziani possono essere aumentati dall'attività fisica. Anche Bejma et al. 16, trovano valori di danno ossidativo (GSSG, carbonili proteici e perossidazione lipidica), nettamente più aumentati dopo sforzo intenso in ratti di 24 mesi rispetto a quelli di otto. Risultati analoghi con lo stesso metodo sono stati ottenuti sempre da Bejna e Ji 17. Pansarosa et al. 18, hanno rilevato un generale diminuzione dei sistemi antiossidanti in uomini anziani rispetto agli adulti e rispetto ai giovani ed inoltre che i soggetti maschi appaiono maggiormente soggetti allo stress ossidativo rispetto alle femmine. Mecocci et al. 19 hanno riscontrato un aumento dei danni ossidativi agli acidi nucleici, lipidi e proteine in maniera correla all'età. La maggior vulnerabilità del mtdna è dimostrata da un contenuto di 8-OH-dG 100 volte maggiore rispetto al DNA nucleare. Alti tassi di mutazioni e delezioni di mtdna si trovano nei mitocondri di pazienti affetti da malattie mitocondriali come la sindrome di Kearns-Sayre e di Pearsons. In diverse malattie degenerative come il Parkinson e l'alzheimer (caratterizzate da una componente genetica e ambientale), il danno ossidativo mitocondriale sembra svolgere un ruolo importante, e terapie a base di antiossidanti ottengono piccoli ma significativi risultati nel morbo di Alzheimer e nella corea di Huntington. Si sono accumulate tante evidenze da tanti punti di vista del ruolo chiave dell'ossidazione dei mitocondri da ROS correlati all'età, che diversi autori parlano oramai che la "teoria mitocondriale dell'invecchiamento è matura"

15 I processi ossido-riduttivi mitocondriali nell'attività fisica L'attività fisica, specialmente aerobia, comporta l'aumento di volte il consumo di ossigeno dell'intero organismo e nei muscoli scheletrici attivi l'aumento può arrivare anche a 100 volte. Esiste quindi la possibilità di un pari incremento nella produzione di ROS, incremento cui il sistema antiossidante dell'organismo non sia in grado di tenere testa, con conseguente aumento del danno ossidativo mitocondriale e cellulare e, nel lungo periodo, possibile diminuzione della speranza di vita. La gran parte degli autori è concorde nel rilevare un aumento di ROS in qualunque attività fisica e mai completamente bilanciato da un aumento dei sistemi antiossidanti, sia negli animali da esperimento che nell'uomo, sia in attività aerobie che isometriche 21, sia in individui allenati che sedentari. Ma con importanti differenze 22. A lato è mostrato l'aumento dei radicali liberi in muscolo e fegato di ratto a riposo e dopo allenamento, rilevati con la risonanza elettroparamagnetica su omogeneizzati di organo, in grado di rilevare l'anione superossido (unità arbitrarie in ordinata). È opportuno ricordare che cuore e muscoli scheletrici umani sono nettamente meno protetti dall'ossidazione rispetto ad altri tessuti. L'attività catalasica è 40 volte inferiore rispetto al fegato e la SOD 16 volte.

16 Un aumento della perossidazione lipidica correlato all'intensità di una corsa è stato dimostrato da diversi autori (ma non da tutti), usando come marker il TBARS. Nel diagramma a fianco, Alessio et al. trovano un aumento di TBARS del 68% nell'attività moderata e del 120% nell'attività intensa rispetto al riposo. Kanter et al. trovano un aumento di TBARS del 77% in individui allenati per un'attività intensa, Davies et al. un aumento di MDA dell'81% in persone non allenate sottoposte ad attività intensa. Tiidus riporta una aumento di TBARS ma non di MDA dopo allenamento e diversi altri autori (Ji et al, Viinikka et al, Salmiten e Vihko), non riportano aumenti di TBARS o MDA dopo esercizio moderato. Secondo Venditti et al. 23, un esercizio moderato nei topi non altera significativamente lo stato redox, in contrasto con il forte danno ossidativo dell'esercizio intenso. Usando il pentano come marker specifico e sensibile della perossidazione lipidica nell'aria espirata, Dillart el al. trovano un aumento di 1,8 volte al 75% della VO2max rispetto allo stato di riposo. Lo stato di ossidazione del glutatione è uno degli indici più sicuri di stress ossidativo. L'esercizio intenso aumenta il glutatione ossidato (GSSG), oltre i limiti di capacità della glutatione reduttasi di ridurlo a GSH. Livelli sierici marcatamente elevati di GSSG sono stati riscontrati in diversi modelli animali dopo strenuo esercizio. A dispetto dell'importanza di verificare la presenza di danni ossidativi agli acidi nucleici dopo attività fisica (viste le ripercussioni su cancro e invecchiamento), esistono pochissimi e contrastanti studi sull'aumento di marker di ossidazione come la 8-idrossi-2'- deossiguanosina. Viguie et al. non hanno trovato alcun aumento 8- idrossi-2'-deossiguanosina nell'urina in giovani maschi sani dopo 90 minuti di bicicletta, Alessio e Carter hanno riscontrato invece un aumento dell'escrezione dopo una maratona di 1,3 volte. Esistono pochi studi anche in merito all'ossidazione delle proteine esercizio indotta, ma tutti concordi nel rilevare danni proteici anche marcati. 15

17 L'allenamento induce un aumento degli enzimi antiossidanti Già nel 1973 Calderera et al. rilevarono un aumento di catalasi nella muscolatura scheletrica e cuore dei topi allenati rispetto ai controlli. Vihko et al. hanno trovato livelli diminuiti di TBARS in topi allenati rispetto ai non allenati, Jenkins et al. hanno riscontrato una relazione tra aumento di VO2max e aumento dei sistemi antiossidanti SOD e catalasi, sia nell'uomo che nel ratto. Ji et al. hanno riportato una buona correlazione tra la durata dell'allenamento e l'attività della glutatione perossidasi sia citosolica che mitocondriale. È stato riscontrato anche una netta diminuzione nella produzione di MDA, dopo attività fisica, in giovani maschi diabetici allenati rispetto a quelli non allenati. La disputa se un moderato esercizio fisico sia in grado di aumentare le difese antiossidanti sembra ricevere una risposta positiva, come l'assoluta inattività sembra diminuirle. Secondo Criswell et al. un'attività intensa con intervalli di 5 minuti è in grado di aumentare le difese antiossidanti più dell'esercizio moderato continuato. La supplementazione dietetica e farmacologica di sostanze antiossidanti Lo scopo di questo capitolo è vedere se un'introito di vitamine (o altre sostanza antiossidanti non vitaminiche), superiore al fabbisogno minimo per evitare sindromi carenziali può rallentare i processi ossidativi o è in grado di migliorare la performance sportiva, senza incorrere nella tossicità da accumulo, fenomeno non infrequente per le vitamine liposolubili. Vitamina E: la somministrazione di vitamina E (200 mg/die per 3 settimane), riduce drammaticamente l'escrezione di pentano nell'aria espirata dopo esercizio intenso (figura a lato); Reznick et al. 24 trovano un evidente protezione di vit. E nei muscoli scheletrici dall'ossidazione indotta dall'esercizio; Cannon et al. 25, trovano un accelerato recupero dopo sforzo fisico in seguito a supplementazione di vit. E; Meydani et al. riscontrano una minore perossidazione lipidica in maschi giovani ed anziani in seguito ad assunzione di vit.e; Nel 1994 secondo Goldfarb e Sen 26 il trend della ricerca era senz'altro favorevole ad un utilizzo di questa vitamina per ridurre i danni da ROS nell'attività fisica, ricordando anche che i dati non erano ancora né univoci né definitivi. Nel 1997 Fielding e Meydani 27 ripropongono le stesse conclusioni tratte dalla letteratura, secondo cui una dieta ricca di vitamina E è in grado di ridurre diversi danni da radicali liberi dovuti all'età e all'attività fisica. Ricordano anche che pochissimi studi non hanno trovato alcuna protezione dalla supplementazione di vitamina E. 16

18 Vitamina C: secondo Balz 28, la vitamina C giuoca un importante ruolo anche nella protezione dai ROS, riducendo i danni all'endotelio e alle LDL. Nell'attività sportiva Evans 29 trova un ruolo protettivo di questa vitamina, ma in generale il suo ruolo appare nettamene inferiore a quello svolto dalla vitamina E. GSH: il rapporto GSH/GSSG è considerato emblematico dello stato ossidoriduttivo cellulare. Dopo uno sforzo muscolare lieve il rapporto però non si abbassa apprezzabilmente perché il GSSG è immediatamente ridotto a GSH dalla glutatione reduttasi a scapito del NADPH. È, inoltre, attivamente prodotto dal fegato a seguito dello stimolo vasopressinico e glucagonico. Alcuni autori hanno trovato una diminuzione di GSH negli allenamenti strenui fino al 70%. Negli esercizi di resistenza la supplementazione di GSH sembra aumentare la resistenza fisica, mentre nessun chiaro beneficio è stato dimostrato negli esercizi di potenza. Risultati simili sono stati ottenuti anche utilizzando supplementazioni di N-acetil-cisteina, Coenzima Q10 e acido α-lipoico. Suscitano interesse l'utilizzo di prodotti come il tè verde, il gingseng e le cipolle, naturalmente dotati di sostanze ad alto potere antiossidante. Non si tratta, comunque, ancora di risultati definitivi, soprattutto per quel che riguarda l'aumento della performance atletica in seguito al loro utilizzo 30. Cocktail di antiossidanti in atleti: trial clinici. In un trial clinico randomizzato contro placebo in maratoneti, la supplementazione di vitamina C (200mg/die) ed E (400IU/die) per un mese e mezzo prima della gara, si è rivelata utile nel ridurre alcuni danni muscolari. Stesso effetto su professionisti di basket con supplementazione di vitamina A, E e C

19 Considerazioni finali Una moderata e costante attività fisica è sicuramente benefica e molti studi ne hanno oramai sancito l'importanza. Si calcolano in circa due anni l'aumento della vita media dovuta a questa pratica, oltre al guadagno dovuto al miglioramento della qualità della vita stessa (minori malattie). Il danno ossidativo legato all'attività fisica appare però ineliminabile e, nel lungo periodo, anche rilevante. C'è un generale consenso, infatti, a ritenere che l'aumento dei sistemi antiossidanti indotti dall'allenamento non sia mai in grado di compensare l'aumento dei ROS che l'allenamento stesso comporta 32. Questa apparente contraddizione può forse essere spiegata dal bilanciamento che l'attività fisica produce sull'organismo: gli effetti negativi all'aumento dei ROS e dell'ossidazione del mtdna e delle membrane biologiche, sarebbero ampiamente compensati dagli effetti positivi su pressione arteriosa, sistema cardiocircolatorio, sistema immune, tono dell'umore, tolleranza glucidica, quadro lipidico, sistema muscolare e scheletrico 33. L'aumento dello stress ossidativo sarebbe quindi lo scotto da pagare per beneficiare di tutti i miglioramenti sopra riportati. Un'adeguata alimentazione a base di frutta e verdura fresca sembra indicata sia per i sedentari, che così controbilanciano la caduta dei loro sistemi antiossidanti endogeni, sia agli sportivi, che possono così far fronte all'aumentato fabbisogno antiossidante 34. Negli atleti è da prendere in considerazione anche la supplementazione farmacologica di antiossidanti, che alcuni autori raccomandano caldamente 35, dato l'alto carico di lavoro e di stress ossidativo cui sono sottoposti. 18

20 Bibliografia 1 Sandvik L, Erikssen J, Thaulow E, Erikssen G, Mundal R, Rodahl K: Phisical fitness as a predictor of mortality among healthy, middle-aged norvegian men. NEJM Vol 328: Feb 25, 1993 N Lenaz G: Role of mitochondria in oxidative stress and ageing. Biochim Biophys Acta 1998 Aug 10;1366(1-2): Lenaz G et al: Role of mitochondria in oxidative stress and aging. Annals of the New York Academy of Sciences 959: (2002). 4 Kowaltowki AJ, Vercesi AE: Mitochondrial damage induced by conditions of oxidative stress. Free Radic Biol Med 1999 Feb;26(3-4): Chen JJ, Yu BP: Alterations in mitochondrial membrane fluidity by peroxidation products. Free Radic Biol Med 1994 Nov;17(5): Wei Y-H, et al: Oxidative damage and mutation to mitochondrial DNA and age-dependent decline of mitochondrial respiratory function. Annals of the New York Academy of Sciences 854: (1998). 7 Turpaev KT: Reactive oxygen species and regulatio of gene expressio. Biochemistry (Mosc) 2002 Mar;67(3): Sastre J et al: Mitochondria, oxidative stress and aging. Free Radic Res 2000 Mar;32(3): Van Remmen H, Richardson A: Oxidative damage to mitochondria and aging. Exp Gerontol 2001 Jul;36(7): Wei YH et al: Oxidative stress in human aging and mitochondrial disease-consequences of defective mitochondrial respiration and impaired antioxidant enzyme system. Chin J Phisiol 2001 Mar 31;44(1): Cadenas E, Davies KJ: Mitochondrial free radical generation, oxidative status and aging. Free Rad Biol Med 2000 Aug;29(3-4): Wei Y-H, et al: Oxidative damage and mutation to mitochondrial DNA and age-dependent decline of mitochondrial respiratory function. Annals of the New York Academy of Sciences 854: (1998).. 13 Short KR, Nair KS: Does aging advesely affect muscle mitochondrial function? Exerc Sport Sci Rev 2001 Jul;29(3): Ji LL, Thomson W & DP: The effect of exercise training on metabolic and antioxidant functions in senescent rat skeketal muscle. Gerontology 37: Hammeren et al: Exercise training-induced alterations in skeletal muscle oxidation and enzyme activity in senescent rats. Int. J. Sports Med. 13: Bejma J et al: Free radical generation and oxidative stress with aged and exercise: differential effects in the myocardium and liver. Acta Physiol Scand 2000 Aug;169(4): Bejma J, Ji LL: Aging and acute exercise enhance free radical generation in rat skeletal muscle. Journal of Applied Physiology Vol.87, Issue 1, , July Pansarosa et al: Age and sex differences in human skeletal muscle: a role of reactive oxygens species. Free Radic Res 2000 Sep;33(3): Mecocci et al: Age dipendent increases in oxidative damage to DNA, lipids, and proteins in Human skeletal muscle. Free Radical Biology and Medicine 26, Wei YH et al: Mitochondrial theory of aging matures-roles of mtdna mutation and oxidative stress in human aging. Zhonghua Yi Xue Za Zhi (Taipei)2001 May;64(5): Alessio HM, et al. Generation of reactive oxygen species after exhaustive aerobic and isometric exercise. Medicine & Science in Sports & Exercise Vol.32 N.9, pp , Helaine MA: Exercise-induced oxidative stress. Medicine and Science in Sports and Medicine. Vol. 25, N Venditti P, Masullo P, Meo SD: Effect of exercise duration on characteristics of mitochondrial population from rat liver. Arch Biochem Biophysiol 1999 Aug 1;368(1): Reznick A: Vitamine E inhibits protein oxidation in skeletal muscle of resting and exercise rats. Biochem Biophys Res Commun. 189: , Cannon JG, et al: Acute phase response in exercise: interaction of age and vitamin Eon neutrophils and muscle enzyme release. Am J Physiol.259 R1214-R1219, Goldfarb A, Sen CK: Antioxidant supplementation and the control of oxigen toxicity during exercise. Exercise and Oxigen Toxicity. Elsevier Science, 1994, p

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