Carcinoma mammario in pre-menopausa e trattamento anti-ormonale: quali fattori influenzano il processo decisionale?

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1 364 Recenti Prog Med 2015; 106: Carcinoma mammario in pre-menopausa e trattamento anti-ormonale: quali fattori influenzano il processo decisionale? Marta Bonotto 1, Fabio Puglisi 1,2 Early breast cancer in pre-menopausal women and endocrine treatment: which factors impact on decision-making process? Summary. Incidence of breast cancer (BC), particularly in younger women, has increased in last decade. About forty percent of all BC are observed in women under the age of 50 years and, accordingly, in pre-menopausal women. Luminal-like is the most common subtype. Pre-menopausal status is associated with clinical, social and psychological issues that must be addressed as part of oncology care to guarantee the best global health outcomes after treatment. This review aims to answer the most common questions on endocrine treatment in pre-menopausal women. In particular, it focuses on the decision-making process that drives the choice about ovarian function suppression, use of aromatase inhibitors, and duration of therapy. Premessa Ogni giorno in Italia vengono diagnosticati almeno 30 nuovi casi di tumore in pazienti di età inferiore ai 40 anni, pari al 3% della casistica generale 1. Il carcinoma mammario rappresenta il tumore più frequente nel sesso femminile e, nell ultimo decennio, si è osservato un incremento delle diagnosi fra le donne più giovani. Al di là dell età cronologica, la definizione dello stato menopausale rappresenta un punto cruciale nell impostazione della strategia terapeutica nelle pazienti con carcinoma mammario. La presenza di almeno una fra le seguenti condizioni è necessaria per configurare un quadro di post-menopausa: annessiectomia bilaterale; età superiore ai 60 anni; età inferiore ai 60 anni e amenorrea da almeno 12 mesi con livelli di FSH elevati e livelli di estradiolo bassi. Va ricordato, inoltre, come non sia possibile stabilire lo stato menopausale delle pazienti in trattamento con LHRH-analoghi (LHRH-a) nelle quali un dosaggio ormonale rivelerà bassi livelli sia di gonadotropine sia di estradiolo 2. Ricevere una diagnosi di carcinoma mammario in età giovane apre problematiche complesse che riguardano la sfera fisica, psicologica, sessuale e riproduttiva. Il trattamento e la gestione delle pazienti non può prescindere da una valutazione completa di tali aspetti. La lunga aspettativa di vita dopo i trattamenti accresce, inoltre, l importanza di prevenire l insorgenza di effetti tossici tardivi. Il dibattito sulla scelta del trattamento antiormonale della donna in pre-menopausa (figura 1) si è particolarmente animato nell ultimo periodo a seguito delle evidenze emerse da studi recenti. Utilizzando una struttura del tipo domanda/risposta, la seguente trattazione cerca di rispondere ai quesiti più rilevanti sul tema. È valido il paradigma secondo cui un tumore insorto in età giovane è più aggressivo? Il peso prognostico dell età è argomento dibattuto e le evidenze sono contrastanti. In analogia con altre fasce d età, il luminallike è il fenotipo più frequente tra le donne sotto i 40 anni. La percentuale di casi triple-negative (22,8%) e HER2 positivi (28,2%) si stima proporzionalmente più alta in questa categoria rispetto alla popolazione generale 3. In linea generale, il carcinoma mammario diagnosticato in giovane età è considerato più aggressivo e, di conseguenza, a maggior rischio di ricaduta locoregionale e a distanza. Il ruolo prognostico dell età è, tuttavia, ancora dibattuto e le evidenze sono contrastanti 4,5. Da una recente analisi si conferma l ipotesi che il peso prognostico dell età varii in accordo alle caratteristiche fenotipiche della malattia. Infatti, se l età inferiore ai 40 anni si associa a un rischio di morte quasi raddoppiato nei casi con malattia luminal A-like (HR 1,99, 95% CI 1,34-2,96), l impatto è minore se la malattia è luminal B-like (HR 1,47, 95% CI 1,13-1,91) e statisticamente non significativo nei triple-negative o HER2 positivi 6. Inoltre, in donne con carcinoma mammario HER2-positivo in stadio precoce trattate con trastuzumab, l età non si è confermata come fattore prognostico indipendente per recidiva precoce né come predittore di beneficio da trastuzumab dopo chemioterapia adiuvante 7. A tutte le donne in pre-menopausa dovrebbe essere proposta la soppressione ovarica? L aggiunta dell LHRH-a protegge le gonadi dagli effetti della chemioterapia con potenziale riduzione del rischio di menopausa precoce chemio-indotta. In termini terapeutici, la soppressione ovarica ha un valore aggiunto nel ridurre il rischio di recidiva di carcinoma mammario in pre-menopausa nelle situazioni a maggior rischio, specie in pazienti di età inferiore a 35 anni. Il ruolo della soppressione ovarica (ovarian function suppression - OFS), e nello specifico degli 1 Dipartimento di Oncologia, AOU Santa Maria della Misericordia, Udine; 2 Dipartimento di Scienze Mediche e Biologiche, AOU Santa Maria della Misericordia, Udine. Pervenuto il 6 luglio Accettato il 13 luglio 2015.

2 M. Bonotto, F. Puglisi: Carcinoma mammario in pre-menopausa e trattamento anti-ormonale 365 A B RISCHIO C D E +LHRH-a exemesatne +LHRH-a antiaromatasi O 5 o 10 o anno Valutazione: Stato menopausale Profilo di rischio Comorbilità Valutazione: Effetticollaterali Stato menopausale Profilo di rischio Figura 1. Terapia anti-ormonale nella donna con carcinoma mammario in pre-menopausa: opzioni. LHRH-a nel trattamento del carcinoma mammario, può essere duplice. Da un lato vi si riconosce una potenziale efficacia nella prevenzione della perdita della funzione ovarica indotta da chemioterapia e dall altro si ipotizza un effetto terapeutico in termini di riduzione del rischio di recidiva e morte. La perdita della funzione ovarica, a lungo termine, rappresenta una tossicità rilevante della chemioterapia perché possibile causa di complicanze importanti quali osteoporosi, infertilità e sintomi post-menopausali. L OFS rappresenta uno strumento per ridurre la gonadotossicità da chemioterapia 8. Vari studi suggeriscono un ruolo potenzialmente importante degli LHRH-a nella preservazione della funzione ovarica. Tuttavia, molte informazioni provengono da studi di fase II o osservazionali 9. La recente meta-analisi pubblicata da Del Mastro et al. 10 ha evidenziato una riduzione statisticamente significativa del rischio di insufficienza ovarica precoce nelle pazienti trattate con gli LHRH-a durante la chemioterapia (OR 0,43; 95% CI 0,22-0,84, p=0,013). Tra i 9 studi analizzati, è stata riscontrata un eterogeneità significativa (I 2 =0,012), ma senza evidenti bias di pubblicazione. È da ricordare che la preservazione della funzione ovarica non si traduce necessariamente in preservazione della fertilità e nessuno degli studi in questione ha valutato un numero sufficiente di eventi gravidici per trarre conclusioni in materia. La preservazione della funzione ovarica costituisce comunque un fatto psicologicamente importante per molte donne. Alcune informazioni aggiuntive ci giungono dai dati degli studi PROMISE-GIM6 e POEMS presentati all ASCO Lo studio italiano PROMISE- GIM6, condotto su 281 donne con carcinoma mammario in pre-menopausa, randomizzate a ricevere o meno triptorelina in combinazione con la chemioterapia neoadiuvante o adiuvante per valutare il rischio di menopausa precoce, aveva già dimostrato una riduzione del 72% del rischio di menopausa precoce a un anno nel gruppo trattato con LHRHa. Inoltre, l aggiornamento a 7,3 anni di follow-up ha evidenziato un trend di aumento dell incidenza cumulativa di gravidanze (2,9% nel braccio con triptorelina e 1,6% nel braccio di controllo, p=0,142) 11. Tali risultati supportano quelli dello studio POEMS che ha valutato l efficacia dell aggiunta dell LHRH-a alla chemioterapia in 257 pazienti con tumore mammario con recettori ormonali negativi. L aggiunta dell analogo ha determinato una riduzione assoluta del 14% nell incidenza di menopausa precoce chemio-indotta (22% vs 8%: OR 0,30, 95% CI 0,10-0.,87, p=0,03), e un aumento significativo nel numero di gravidanze (13 vs 22: OR 2,22, 95% CI 1,0-4,92, p=0,05) 12. L ipotesi del ruolo terapeutico della OFS nelle pazienti con carcinoma mammario è in linea con l osservazione della riduzione del rischio di recidiva associato allo sviluppo di amenorrea indotta dal trattamento chemioterapico adiuvante 13. Già con i risultati dello studio ZIPP, la terapia con LHRH-a si era dimostrata in grado di ridurre, a lungo termine, il rischio di recidiva neoplastica e di morte. Le 2710 pazienti venivano randomizzate a ricevere solo, solo goserelin, terapia di combinazione con e goserelin o al braccio di controllo. I tre trattamenti, somministrati per 2 anni, si sono dimostrati superiori al controllo senza differenze significative tra loro. In particolare, i benefici della monoterapia con LHRH-a sono risultati simili a quelli ottenibili con il solo con consistente beneficio per l LHRH-a nelle donne non trattate con mentre nelle pazienti

3 366 Recenti Progressi in Medicina, 106 (8), agosto 2015 in terapia con l aggiunta dell LHRH-a ha comportato solo un vantaggio marginale e statisticamente non significativo 14. La meta-analisi dell Early Breast Cancer Overview Group pubblicata da Cuzick et al. 15 conferma in parte tali considerazioni, osservando che le ripercussioni favorevoli più importanti in termini di recidiva di malattia e di mortalità per carcinoma mammario si osservano con la combinazione LHRH-a e rispetto all assenza di terapia sistemica. Va notato che la meta-analisi ha contemplato studi non disegnati per testare la non inferiorità o equivalenza dell LHRH-a, caratterizzati da un impiego subottimale del e condotti su popolazioni non trattate con antracicline e taxani. Queste considerazioni forniscono una chiave di lettura per comprendere i motivi della simile efficacia di LHRH-a e chemioterapia documentata da tali studi. Un importante contributo per definire il valore della OFS in aggiunta al come trattamento adiuvante lo si deve allo studio SOFT 16. A un follow-up mediano di 67 mesi, il tasso di diseasefree survival (DFS) a 5 anni è risultato dell 86,6% nel braccio di combinazione (triptorelina, ooforectomia o irradiazione delle ovaie) e dell 84,7% nel braccio con il solo (HR 0,83, 95% CI 0,66-1,04; dopo aggiustamento per fattori prognostici, HR 0,78, 95% CI 0,62-0,98). L effetto maggiore della soppressione ovarica è stato osservato nelle pazienti con età inferiore ai 35 anni e fra coloro che avevano ricevuto il trattamento chemioterapico. In quest ultima popolazione è stato osservato un maggior numero di eventi (ricadute). Alla luce di queste evidenze, la OFS ha un valore aggiunto nel ridurre il rischio di recidiva nelle situazioni a maggiore rischio, specie in pazienti di età inferiore a 35 anni. Per esempio, tra le pazienti trattate con chemioterapia adiuvante, il 78% era libero da recidiva a 5 anni con il solo contro l 82,5% e l 85,7% con l aggiunta di OFS a o exemestane, rispettivamente. Donne in pre-menopausa ma di età superiore a 35 anni, che non hanno ricevuto la chemioterapia, a basso rischio, con tumori piccoli, di basso grado e con stato linfonodale negativo possono essere ragionevolmente trattate con il solo. In corso di soppressione ovarica, è più efficace il o un inibitore dell aromatasi? L aggiunta dell exemestane alla soppressione ovarica migliora la sopravvivenza libera da recidiva rispetto all aggiunta del pur in assenza di un vantaggio documentato in termini di sopravvivenza globale. Nell ottica di un approccio decisionale individualizzato, la combinazione di exemestane e soppressione ovarica può essere considerata una valida opzione nel trattamento adiuvante di donne con carcinoma mammario in pre-menopausa. Il dibattito sull argomento è stato animato dalla recente pubblicazione dell analisi combinata degli studi SOFT/TEXT 17. In precedenza, lo studio austriaco ABCSG-12, condotto su un totale di 1803 donne in pre-menopausa, non aveva osservato differenze in termini di DFS tra le pazienti che in corso di OFS ricevevano anastrozolo rispetto al. Va notato, tuttavia, che la terapia anti-ormonale veniva somministrata per soli 3 anni, che le donne di età inferiore ai 40 anni rappresentavano solo il 23% della popolazione e che la potenza statistica dello studio non era elevata (con un numero di eventi recidiva più basso del previsto) 18. Viceversa, l analisi combinata degli studi TEXT e SOFT ha evidenziato un beneficio significativo in DFS con exemestane rispetto a in corso di OFS. Inoltre, il tasso di DFS a 5 anni con OFS ed exemestane è risultato dell 85,7% (HR 0,65, 95% CI 0,49-0,87). La recidiva è occorsa in una donna su tre fra le pazienti che avevano ricevuto la monoterapia con e in una donne su sei tra coloro che avevano ricevuto OFS ed exemestane. Pur considerando ancora immaturo un follow-up di 68 mesi, non è stato osservato un miglioramento statisticamente significativo della sopravvivenza globale. L osservazione che il 60% delle recidive si verifica a distanza fa ipotizzare un effetto significativo anche in sopravvivenza a un follow-up prolungato. Tamoxifene ed exemestane hanno profili di tossicità differenti e la discussione riguardo agli effetti collaterali potenziali deve far parte del processo decisionale da condividere con la paziente 19. Qual è la durata ottimale del trattamento adiuvante anti-ormonale? Prolungare la terapia endocrina (con o, se in post-menopausa, con un antiaromatasico) per un totale di 10 anni dovrebbe essere un opzione da considerare per pazienti in pre-menopausa con linfonodi positivi o con altre caratteristiche patologiche sfavorevoli. La durata ottimale della LHRH-a dovrebbe essere di 5 anni. Il fatto che circa le metà delle recidive di malattia si presenti oltre i primi 5 anni dalla diagnosi 20,21 apre il dibattito sulla durata ottimale del trattamento anti-ormonale. Dallo studio MA abbiamo imparato che somministrare il letrozolo per ulteriori 5 anni dopo circa 5 anni di terapia adiuvante con si traduce in una riduzione del rischio di recidiva del 32%, con una riduzione del rischio di morte non statisticamente significativa a un follow-up di 60 mesi. Possiamo immaginare un beneficio anche in sopravvivenza se escludiamo l effetto del crossover (66%). Da notare che, nello studio MA-17, il beneficio in DFS è stato osservato anche fra le donne con stato pre-menopausale all inizio della terapia con e stato post-menopausale al momento della randomizzazione (letrozolo verso placebo) 23. Tali risultati sono stati confermati da altri studi con numerosità campionaria inferiore 24.

4 M. Bonotto, F. Puglisi: Carcinoma mammario in pre-menopausa e trattamento anti-ormonale 367 L effetto del prolungamento della somministrazione di da 5 a 10 anni è stato indagato con lo studio internazionale ATLAS (N=3094) 25 e con lo studio britannico attom (N=6953) 26. Tali studi arruolavano sia donne in pre-menopausa (in minor parte) sia in post-menopausa. L ATLAS ha evidenziato una riduzione delle recidive (p=0,002) e della mortalità per tumore (p=0,01) fra le donne trattate per 10 anni. I risultati si confermano anche limitando la popolazione alle pazienti in premenopausa, che comunque rappresentavano una quota esigua (circa il 10%). Dall analisi combinata degli studi ATLAS e attom su oltre pazienti è emerso un beneficio significativo in sopravvivenza con il trattamento prolungato (HR 0,91, 95% CI 0,84-0,97; con HR a 10 anni 0,84, 95% CI 0,77-0,93; HR tra i 5-9 anni 0,99, 95% CI 0,89-1,10) 26. L effetto in termini di diminuzione proporzionale del rischio di morte è pari al 9% e, di conseguenza, il valore clinico è funzione del rischio di base del soggetto. Per una paziente con malattia ad alto rischio, una riduzione del 9% circa può esitare in un beneficio assoluto clinicamente rilevante. La durata della terapia con LHRH-a rimane un quesito irrisolto. Gli studi SOFT e TEXT prevedevano una durata di 5 anni, altri lavori valutavano somministrazioni variabili dai 2 ai 5 anni e non risultano comparabili in maniera diretta. Attualmente l indicazione è la prosecuzione del trattamento per almeno 2-3 anni, fino a un massimo di 5 anni. Nel caso della combinazione con exemestane, i 5 anni di LHRH-a sono obbligatori. Conosciamo le tossicità e gli effetti tardivi dei trattamenti? Il profilo di tossicità varia in base alla scelta del trattamento anti-ormonale. Dall analisi dei patient reported outcome non emergono sostanziali differenze tra o exemestane associati a OFS. Mancano informazioni sugli effetti a lungo termine. Prolungare la durata del trattamento con aumenta il rischio di carcinoma endometriale, ma il dato riguardo alle donne in pre-menopausa è incerto. Nel descrivere la proposta terapeutica alla paziente, le diverse opzioni devono essere presentate in termini di benefici attesi e di rischio di incorrere in effetti indesiderati. Mentre le tossicità di e antiaromatasi sono note grazie a un esperienza ormai consolidata nel tempo, le conoscenze riguardo alla tossicità della OFS sono ancora incomplete. Informazioni d interesse ci giungono dalla recente pubblicazione dei patient reported outcome degli studi TEXT e SOFT a un follow-up mediano di 5,7 anni 19. L aggiunta della OFS ha determinato un incremento di effetti collaterali: sintomatologia vasomotoria (hot-flashes e sudorazioni), disturbi sessuali (secchezza vaginale, perdita della libido) e depressione. Per quanto riguarda il confronto tra e antiaromatasi, il trattamento con ha generato più hot-flashes e sudorazione durante il periodo di 5 anni rispetto al trattamento con exemestane, sebbene sia stato osservato un miglioramento progressivo di tali sintomi. Per contro, la combinazione con exemestane, rispetto a quella con, è stata gravata da una maggiore incidenza di effetti muscoloscheletrici e di calo della densità minerale ossea, maggiore secchezza vaginale, perdita dell interesse sessuale e difficoltà nel raggiungere l eccitazione. Tali differenze si sono mantenute nel tempo. Le informazioni sul diverso profilo di tossicità tra e antiaromatasi non si discostano molto dai dati già noti da trial come l ATAC (arimidex, tamoxifen, alone or in combination) in donne post-menopausa 27. Inoltre, il confronto specifico tra exemestane e, analizzato attraverso lo studio IES (Intergroup Exemestane Study), non aveva mostrato differenze riguardo agli effetti endocrini con l eccezione delle perdite vaginali, più frequenti tra le donne che ricevevano fino a 24 mesi dopo i 2-3 anni di trattamento 28. In termini di qualità di vita (QoL), gli studi TEXT e SOFT non hanno fornito alcuna indicazione sostanziale per preferire il regime exemestane con OFS rispetto al regime con OFS nel trattamento adiuvante del carcinoma mammario in pre-menopausa. Nel corso della sperimentazione, le pazienti completavano un questionario di QoL comprendente vari indicatori relativi ai sintomi a diversi intervalli (al basale, ogni 6 mesi per 24 mesi, e ogni anno negli anni da 3 a 6). Le differenze in termini di variazione della QoL dal basale tra i due trattamenti, valutate a 6, 24 e 60 mesi, sono risultate modeste tra i due regimi terapeutici nei 5 anni. Altro punto da considerare è l impatto in termini di sicurezza del prolungamento a 10 anni della terapia adiuvante con. Dai risultati dello studio ATLAS, il 2,9% delle pazienti in trattamento con per 10 anni ha sviluppato un carcinoma dell endometrio verso l 1,3% di quelle del braccio di controllo (p<0,0001). Prima di affermare che l uso prolungato di incrementa sostanzialmente il rischio di cancro endometriale bisogna considerare la quota prevalente di pazienti in post-menopausa (circa il 90%). Tale categoria è infatti già di per sé esposta a un aumentato rischio di tumore dell endometrio con il trattamento con rispetto alle donne in pre-menopausa 25. A chi possiamo risparmiare la chemioterapia? Indipendentemente dall età, le pazienti con malattia con intensa espressione dei recettori ormonali e stato di HER2 negativo possono essere adeguatamente trattate con la sola terapia endocrina. La valutazione riguardo all omissione della chemioterapia si basa sul grado di rischio e sulla stima del beneficio atteso dalla chemioterapia antiblastica.

5 368 Recenti Progressi in Medicina, 106 (8), agosto 2015 Alla base del dubbio vi è l osservazione che alcune donne in pre-menopausa con diagnosi di carcinoma mammario con recettori positivi hanno una prognosi eccellente con la sola terapia endocrina. La risposta al quesito non si può però ancora basare, a oggi, su evidenze da trial randomizzati. Osservazioni inferenziali derivano dalla valutazione in grandi studi dell efficacia delle alternative al trattamento chemioterapico. L Early Breast Collaborative Group ha valutato l efficacia del nelle donne in pre-menopausa con età inferiore ai 45 anni. Gli effetti sulla recidiva evidenziano l importanza di un lungo periodo di follow-up: il vantaggio dalla terapia con è più forte durante i primi 5 anni (durante il trattamento, con le curve fortemente divergenti) e nell intervallo 5-10 anni (per il cosiddetto carry over effect ). Pur senza un ulteriore divergenza delle curve, la differenza sostanziale nel tasso di recidiva persiste dopo 10 anni. In generale, l utilizzo del per 5 anni si è tradotto in una riduzione del rischio di tumore controlaterale del 40%, di recidiva del 38%, di morte per tumore mammario del 30% e di morte per ogni causa del 22%. Il beneficio si osserva in tutte le pazienti con malattia positiva per i recettori estrogenici. Non è del tutto chiaro se la sola positività del recettore progestinico possa essere predittiva di beneficio da terapia anti-ormonale 20. La monoterapia con rimane quindi l approccio condiviso nel trattamento del carcinoma mammario in pre-menopausa a basso rischio, da proseguire per 5 o 10 anni 25,26. L associazione della soppressione ovarica al o all exemestane va considerata come valida alternativa. I dati a disposizione ci suggeriscono il suo utilizzo preferenziale in quei casi che, per profilo di rischio, presentano già un indicazione al trattamento chemioterapico. Conclusioni L approccio terapeutico al tumore mammario nelle giovani donne deve aggiornarsi costantemente sulla base delle nuove evidenze. L analisi critica degli studi permette l applicabilità dei risultati alle singole situazioni. La gestione di una donna in pre-menopausa richiede un percorso particolarmente complesso che non può prescindere dalla valutazione dei progetti e dei desideri di maternità. La proposta terapeutica si deve pertanto basare sugli aspetti di efficacia e tollerabilità a lungo termine, e, contestualmente, l impatto psicologico delle cure deve essere attentamente considerato. Bibliografia 1. I numeri del cancro in Italia AIOM-AIRTUM. 2. NCCN Clinical Practice Guidelines in Oncology. Breast Cancer. Version Keegan TH, DeRouen MC, Press DJ, Kurian AW, Clarke CA. Occurrence of breast cancer subtypes in adolescent and young adult women. Breast Cancer Res 2012; 14: R Blows FM, Driver KE, Schmidt MK, et al. 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