Parlando di Leucemia Acuta Linfoide alla SIE 2009 Report dal 42 Congresso S.I.E. (Società Italiana di Ematologia)

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1 Parlando di Leucemia Acuta Linfoide alla SIE 2009 Report dal 42 Congresso S.I.E. (Società Italiana di Ematologia) Milano 18/21 Ottobre 2009 Dott.ssa Antonella Vitale Si è svolto a Milano dal 18 al 21 ottobre 2009 il 42 Congresso Nazionale della Società Italiana di Ematologia (SIE). Nell'ambito dei diversi temi trattati, per quanto riguarda la Leucemia Acuta Linfoide (LAL) dell'adulto, ci sono state alcune presentazioni orali e poster riguardanti sia l'aspetto clinico che biologico. Entrambi i tipi di presentazioni hanno esposto dati a integrazione di lavori già pubblicati o riportato nuove informazioni su aspetti ancora in studio della patogenesi delle LAL. Nella presentazione orale Single time-point (week 10) minimal residual disease is highly predictive of longterm out come in unselected adult patients with B-lineage Acute Lymphoblastic Leukemia (ALL). Peruta B. et al; Haematologica 94, s4, pag.1, 2009, il gruppo NILG (Northern Italy Leukemia Group) evidenzia l'importanza di una valutazione precoce della malattia minima residua (MRD) per prevedere l'outcome a lungo termine dei pazienti affetti da LAL. Nel loro protocollo di trattamento la valutazione della MRD avviene a tempi ben definiti durante la fase d'induzione e di consolidamento: 10, 16 e 22 settimana. I risultati inerenti alla 16 e 22 settimana sono già stati pubblicati: la presenza o meno della MRD nei suddetti punti correla in modo significativo con la sopravvivenza libera da malattia (DFS). I dati della decima settimana sono presentati in questa comunicazione orale; l'obiettivo è stato quello di vedere se anche una valutazione più precoce della MRD può avere un valore predittivo sulla DFS. Alla decima settimana, erano valutabili 130 pazienti; la positività o negatività della MRD correlava con la sopravvivenza globale (OS), con la DFS e con l'incidenza cumulativa di recidiva (CIR). Inoltre, se si consideravano separatamente le LAL a B-cellule dalle LAL a T-cellule, i dati di valutazione della MRD restavano invariati per i due gruppi di pazienti, fatta eccezione per la CIR nei casi MDR negativi: era presente una differenza tra LAL-B e LAL-T a sfavore di queste ultime. Ciò potrebbe suggerire una diversa cinetica di recidiva nelle LAL-T. Lo studio ha dimostrato l'utilità di analizzare la MRD alla decima settimana anche al fine di valutare la possibilità di una ricaduta di malattia in una fase precoce della chemioterapia. Quanto detto comporta che nei protocolli clinici la valutazione della MRD deve essere inserita precocemente per adattare la chemioterapia alla risposta clinica ed evitare la ricaduta di malattia. Nella presentazione orale PAX5 gene is frequently the target of genetic alteration in BCR-ABL1 positive acute lymphoblastic leukemia patients. Iacobucci I. et al; Haematologica 94, s4, pag.2, 2009, la Dott.ssa Iacobucci ha presentato i dati volti a caratterizzare i riarrangiamenti sul braccio corto del cromosoma 9 (9p) che coinvolgono il locus PAX5. Lo studio è stato condotto mediante Affymetrix Human Mapping 250K NspI, "single-nucleotide-polymorphism (SNP) microarrays", e "fluorescence in situ hybridization" (FISH). Sono stati studiati 98 pazienti adulti affetti da LAL BCR-ABL1-positiva. Le alterazioni più frequenti interessanti l'ontogenesi delle cellule B, sono state le delezioni interessanti il braccio corto del cromosoma 7 (7p12) che coinvolgono il gene IKZF1 (76/98, 78%), che codifica per il fattore di trascrizione Ikaros, e le modifiche nel numero di copie monoalleliche su 9p che coinvolgono il gene PAX5 (31/98, 32%). In 23 pazienti (23%), sono state identificate le delezioni di entrambi IKZF1 e PAX5, in 51 pazienti (52%), solo la delezione di IKZF1, mentre la presenza della delezione o del riarrangiamento del gene PAX5 è stato trovato in 5 pazienti (5 %). A seconda del tipo di delezione si può avere aploinsufficienza o mutazione di PAX5. L'analisi in FISH, comprendente l'intero gene PAX5, ha confermato quanto ottenuto dall'analisi con gli SNParray. Per studiare le conseguenze delle alterazioni genomiche di PAX5, è stata utilizzata la PCR quantitativa (q-pcr), che ha dimostrato come le alterazioni su 9p13.2 portano ad una significativa down-modulazione a livello di trascrizione della Pax5. In conclusione, lo studio ha evidenziato che i riarrangiamenti di PAX5 sono presenti con un'incidenza di circa il 30% nelle LAL degli adulti con BCR-ABL1+ e la sua compromissione può essere associata con lo sviluppo di questo sottotipo di leucemia a prognosi sfavorevole. 1

2 La Dott.ssa Iacobucci ha inoltre riportato i dati riguardanti le delezioni del gene IKZF1 (C103: "IKZF1 (IKAROS) deletions are independent on the Philadelphia chromosome and are associated with an impaired B-cell differentiation and poor outcome in Acute Lymphoblastic Leukemia patients. Haematologica 94, s4, pag.50, 200). L'analisi genomica delle LAL-B ha recentemente identificato un'alta frequenza di anomalie del numero di copie del DNA con implicazioni biologiche e prognostiche non ben definite. A tal fine, mediante la "genomic polymerase chain reaction" sono stati analizzati alla diagnosi 149 pazienti adulti affetti da LAL. Sono state trovate, con una frequenza pari al 60%, alterazioni nei geni coinvolti nella differenziazione precoce delle cellule B (60%) e nella regolazione del ciclo cellulare (40%); l'alterazione somatica di più frequente riscontro è stata la delezione 7p12 di IKZF1, rilevata nel 75% dei casi BCR-ABL positivi e nel 58% dei casi BCR-ABL negativi. Tramite l'analisi genica è stato possibile identificare una particolare alterazione indipendente da BCR-ABL1, caratterizzata dalla "down-regolazione" dei geni coinvolti nel differenziamento delle cellule B (ad esempio: VPREB1, VPREB3, IGLL3, BLK) e dalla "up-regolazione" dei geni coinvolti nella progressione del ciclo cellulare (ad esempio: STK17B, SERPINB9, CDKN1A). In analisi univariata, tali alterazioni di IKZF1 correlano negativamente con la CIR (p=0.01) e con la DFS (p=0.02). In conclusione questo lavoro ha dimostrato come le delezioni di IKZF1 rappresentano un evento importante nello sviluppo dei progenitori a cellule B delle LAL e ne influenzano in modo negativo la prognosi. Nella sua presentazione orale (C105: The therapeutic response and clinical outcome of adult patients with ALL1(MLL)/AF4 fusion positive Acute Lymphoblastic Leukemia according to the GIMEMA experience. Haematologica 94, s4, pag.50-51, 2009) la Dott.ssa Rago ha riportato i risultati clinici ottenuti nei pazienti affetti da LAL con riarrangiamento molecolare per ALL1/AF4 arruolati in due protocolli consecutivi del gruppo GIMEMA (GIMEMA LAL 0496 e LAL 2000). I due protocolli prevedevano un'identica terapia d'induzione a quattro farmaci (prednisone, vincristina, daunorubicina e asparaginasi) e differivano per la terapia post-induzione che, per questo gruppo di pazienti, nel LAL 0496 era rappresentata da due cicli di terapia con alte dosi di citosina-arabinoside più etoposide, seguita da tre anni di mantenimento; mentre nel LAL 2000 la terapia post-induzione era costituita da un ciclo con alte dosi di citosina-arabinoside più mitoxantrone, seguita da un trapianto allogenico od autologo in base alla disponibilità di un donatore HLA compatibile o alla negatività delle cellule staminali raccolte. La percentuale di remissione completa ottenuta nei pazienti ALL1/AF4+ non differiva nei due protocolli, mentre diversa era l'incidenza di recidiva tra il gruppo che eseguiva solo chemioterapia e quello che eseguiva un trapianto di cellule staminali. Questi dati si uniformano a quelli della letteratura e indicano che i pazienti affetti da LAL ALL1/AF4+ sono a prognosi sfavorevole e devono eseguire una terapia intensiva che include procedure trapiantologiche. Il gruppo di Bologna (C106: Efficacy and clinical outcome of Philadelphia positive Acute Lymphoblastic Leukemia patients treated with second generation tyrosine kinase inhibitors (TKIS): the bologna experience. Haematologica 94, s4, pag.51, 2009) ha presentato i dati della propria esperienza su venticinque pazienti affetti da LAL-Ph+ in recidiva trattati con gli inibitori delle tirosinchinasi (TKIs) di seconda generazione (Dasatinib e Nilotinib) e sperimentali di terza generazione. I 25 pazienti erano stati tutti trattati in precedenza con Imatinib; quattordici pazienti (56%) erano in prima recidiva, 7 (28%), 3 (12%) e 1 (4%) erano in seconda, terza e quarta ricaduta, rispettivamente. Diciannove pazienti hanno ricevuto Dasatinib, 2 pazienti Nilotinib e i restanti 4 pazienti sono stati trattati con TKIs di terza generazione. E' stata fatta la ricerca della presenza di mutazioni in tutti i pazienti, prima della terapia con TKIs (9 wild-type, 16 mutati, compreso la mutazione T315I) e al momento della succesiva recidiva. 13 dei 25 pazienti (52%) hanno ottenuto una risposta ematologica (11 pazienti trattati con Dasatinib, 1 paziente con Nilotinib e 1 paziente con TKI sperimentali di terza generazione). È interessante notare che, in 6 dei 9 pazienti wild-type, trattati con Dasatinib, l'analisi mutazionale ha mostrato l'emergere della mutazione T315I o F317I al momento della ricaduta. I dati presentati hanno dimostrato l'efficacia degli inibitori delle TK di seconda e terza generazione nelle recidive dei pazienti affetti da LAL-Ph+, la successiva recidiva è legata alla comparsa di mutazioni resistenti agli inibitori stessi. 2

3 Posters: Nell'ambito dei posters ne sono presenti tre riguardati la LAL-Ph+ (P034, P054 e P262): Nel poster P034 (The B-cell mutator activation-induced cytidine deaminase is alternatively spliced in BCR- ABL1-positive Acute Lymphoblastic Leukemia patients. Haematologica 94, s4, pag.68, 2009) sono riferiti i dati sull'enzima AID (activation-induced cytidine deaminase), del quale è stata studiata l'espressione nelle LAL BCR-ABL1+. In letteratura, è già stato suggerito che l'espressione aberrante di AID nelle cellule B delle LAL BCR-ABL1+ possa agire come enzima "trasformante" non solo all'interno ma anche all'esterno dei loci del gene delle immunoglobuline (Ig). Nello studio riportato, sono stati analizzati 61 casi di LAL BCR-ABL1+; AID mrna e proteine sono state rilevate in 36 (59%) casi; la loro espressione correlava con i livelli di trascritto di BCR-ABL1 e scompariva dopo il trattamento con gli inibitori delle tirosin-chinasi. Sono state individuate diverse isoforme di AID: 13/61 (21%) pazienti esprimevano l'isoforma "full-length" (AID-FL); 19/61 (31%), coesprimevano la forma "wild-type" e diverse varianti di "splicing". I risultati ottenuti hanno dimostrato che le cellule leucemiche BCR-ABL1 positive esprimono diverse isoforme aberranti di AID che possono agire come fattore mutazionale al di fuori dei loci del gene delle Ig nel promuovere l'instabilità genetica nelle cellule leucemiche. Nel poster P054 (Genomic deletions of the CDKN2A locus in BCR-ABL1-positive Acute Lymphoblastic Leukemia (ALL) deregulate g1/s control and contribute to progression of disease. Haematologica 94, s4, pag.76, 2009) vengono riferiti i dati relativi allo studio del gene CDKN2A nelle LAL-Ph+. E' noto che il locus 9p21 rappresenta una zona target nella patogenesi di molti tumori umani e che tale locus porti il gene oncosoppressore CDKN2A/ARF. Al fine di valutare se e come può essere inattivato nelle LAL, sono stati studiati 25 pazienti adulti con LAL BCR-ABL1 positiva alla diagnosi e 5 al momento della recidiva, dopo trattamento con un inibitore della tirosin-chinasi. Lo studio è stato condotto mediante Affymetrix Human Mapping 250K NspI, "single-nucleotide-polymorphism (SNP) microarrays", e "fluorescence in situ hybridization" (FISH). L'analisi ha rivelato la presenza di alterazioni genomiche legate al CDKN2A nel 28% dei pazienti alla diagnosi e nel 56% alla recidiva. La maggiore incidenza di alterazioni a carico del gene oncosoppressore CDKN2A al momento della recidiva potrebbe suggerire che non solo è un'alterazione frequente nelle LAL-Ph+, ma che rappresenti un evento coinvolto nella progressione della malattia. Nel poster P262 (Bone marrow occurrence of cytotoxic autologous BCR-ABL specific T cells during Imatinib treatment in Ph+ Acute Lymphoblastic Leukemia patients with prolonged disease-free survival. Haematologica 94, s4, pag.151, 2009) vengono riferiti i dati relativi alla presenza di linfociti T anti-tumore presenti nel midollo osseo (BM) e nel sangue periferico (PB) di pazienti affetti da LAL-Ph+. Sono stati analizzati i campioni di nove pazienti con LAL-Ph+ in terapia con il solo Imatinib (IM). In tutti i pazienti è stata dimostrata la presenza di una forte risposta immune T-mediata nel midollo osseo (tramite ELISPOT), mentre è risultata più rara nel PB. Le risposte BCR p190 specifiche delle cellule T nel BM sono associate a bassi livelli di malattia minima residua (MRD) e scompaiono al momento della recidiva. Inoltre, la produzione di citochine e il profilo delle cellule T di memoria sono stati analizzati mediante citometria di flusso multiparametrica, dimostrando l'espansione di cellule T citotossiche p190 positive di origine midollare che producono IFN-gamma e TNF-alfa. Lo studio della citotossicità (mediante analisi con cromo51) ha dimostrato la capacità di lisi che queste cellule hanno nei confronti di blasti Ph+ autologhi o allogenici. La possibilità che cellule T autologhe, BCR-ABL specifiche, possano svilupparsi in pazienti Ph + rappresenta probabilmente un fattore di novità per il controllo della malattia. Gli autori suggeriscono che per migliorare i risultati dei pazienti in terapia con imatinib, si possa attuare una espansione ex-vivo e re-infusione di cloni T autologhi, anti-ph+. Ciò potrebbe rappresentare una possibilità di ridurre la malattia residua, di prevenire lo sviluppo di resistenza all'inibitore e la comparsa di una recidiva, pertanto linfociti T anti-tumore potrebbero effettivamente partecipare al controllo della proliferazione leucemica indotta dalla presenza del cromosoma Ph+. 3

4 Nel poster P258 (One or two leukemia-specific probes are equally effective for minimal residual disease evaluation in adult Acute Lymphoblastic Leukemia. Haematologica 94, s4, pag.149, 2009) si riporta lo studio svolto a verificare se le valutazioni della malattia minima residua (MRD) e dell'outcome dei pazienti risultano ugualmente efficaci eseguite con una o due sonde specifiche. La MRD è stata eseguita in 130 pazienti in remissione; una singola sonda era disponibile nel 61,8% dei casi e due sonde nel 38,2%, la sensibilità della sonda è stata 10-4 nell'89,3% dei casi. Non c'erano differenza per quanto riguarda la OS e DFS nei pazienti definiti negativi per MRD utilizzando una o due sonde, suggerendo che, durante i primi mesi di una terapia indirizzata dalla MDR, la principale preoccupazione tecnica deve essere sulla sensibilità della sonda, piuttosto che sul numero delle stesse. Inoltre, in tutti gli studi sulle LAL dell'adulto l'obiettivo più importante rimane il riconoscimento precoce dei pazienti con alto rischio di ricaduta. Le conclusioni di questo studio sono che la valutazione della MRD è efficace ed accurata sia se eseguita con una sonda che con due sonde, aumentando inoltre il numero dei pazienti valutabili e che le sonde a bassa sensibilità potrebbero essere utilizzate per individuare la persistenza di elevati livelli di MRD e guidare le decisioni terapeutiche. Sono presenti due posters riguardanti la terapia della LAL dell'adulto (P269 e P273): Nel poster P269 (The role of high-dose daunorubicin based induction in adult Acute Lymphoblastic Leukemia: long-term results of the Gimema ALL 0496 trial. Haematologica 94, s4, pag.153, 2009) sono riportati i dati riguardanti il protocollo LAL 0496 che ha arruolato, dal 1996 al 2000, 498 pazienti affetti da LAL. La fase d'induzione del protocollo prevedeva l'utilizzo di quattro farmaci (prednisone, vincristina, daunorubicina e asparaginasi) con alte dosi di daunorubicina, un consolidamento con citosina-arabinoside più etoposide, seguito da tre anni di mantenimento. La profilassi del sistema nervoso centrale prevedeva una terapia intratecale e una radioterapia cranica. Dopo la fase d'induzione i pazienti BCR-ABL+ erano avviati al protocollo europeo EIGLE. Il protocollo prevedeva inoltre una centralizzazione del materiale biologico alla diagnosi e in punti definiti durante la terapia. Ciò ha consentito una migliore caratterizzazione biologica dei pazienti: 80% LAL-B e 20% LAL-T; il trascritto BCR/ABL era presente nel 25%, nel 5% è stato riscontrato il gene di fusione ALL/AF4. L'80% dei pazienti ha raggiunto la remissione completa (RC), il 12% è risultato resistente all'induzione. la mortalità durante la fase d'induzione è stata dell'8%. Il follow-up mediano è ora di 5,26 anni (min max 10,0). In analisi multivariata, i fattori che influiscono sull'ottenimento della RC sono stati l'età (p=0,0019), il trascritto BCR/ABL (p=0,0029), la multi-drug-resistance (MDR) (p=0,0183), la positività per il CD34 (p=0,0554) e un fenotipo a cellule T (p=0,0004). La OS e la DFS sono influenzate dall' età (p<0.0001, p=0,0088), dalla positività di BCR/ABL (p=0,0001, p= 0,0001) e dai globuli bianchi alla diagnosi (p<0.0001, p=0,0099). Tali risultati suggeriscono che aumentare l'intensità della terapia d'induzione non è sufficiente a migliorare l'esito della malattia. La possibilità di una migliore caratterizzazione biologica ha rappresentato comunque il punto di partenza per protocolli che ne prevedono l'inserimento al fine di una stratificazione prognostica e terapeutica migliore. Nel poster P273 (Rituximab improve long-term Disease-Free Survival (DFS) in older patients with Acute Limphoblastic Leukaemia (ALL). Haematologica 94, s4, pag.155, 2009) si riportano i dati di due pazienti anziani affetti da LAL (un uomo di 73 anni ed una donna di 68 anni) con anomalie del cariotipo e positività dei blasti midollari per l'anticorpo monoclonale CD20. Entrambi sono trattati con terapia d'induzione secondo il protocollo GIMEMA LAL 0183 modificato con Rituximab somministrato alla dose di 375 mg/mq al giorno 0 della terapia e per 4 dosi mensili, ottenendo la remissione ematologica. Hanno eseguito una terapia di consolidamento secondo il protocollo L-VAMP con una riduzione della dose del 30% per complicanze presentate durante l'induzione e attualmente sono in terapia di mantenimento con un follow-up di 24 mesi. Lavori precedenti suggeriscono che l'espressione di CD20 nelle LAL dell'adulto, all'esordio di malattia, sembra associarsi ad una cattiva prognosi; l'incorporazione del Rituximab nella terapia d'induzione potrebbe migliorare l'andamento clinico di questo gruppo di pazienti. Nell'esperienza del gruppo di Campobasso l'uso del Rituximab nella terapia dei due pazienti anziani affetti da LAL è stata fattibile e sicura, migliorando la DFS. E' ovvio che tali dati debbano avere altre conferme da una più ampia coorte di pazienti. 4

5 Bibliografia 1. Bassan R, Spinelli O, Oldani E, et al. Improved risk classification for risk-specific therapy based on the molecular study of minimal residual disease (MRD) in adult acute lymphoblastic leukemia (ALL). Blood 2009;113(18): Mullighan CG, Miller CB, Radtke I, et al. BCR-ABL1 lymphoblastic leukaemia is characterized by the deletion of Ikaros. Nature. 2008;453(7191): Iacobucci I, Ottaviani E, Astolfi A, et al. High-resolution genomic profiling of Ph-positive acute lymphoblastic leukaemia (ALL) identified recurrent copy number anomalies in genes regulating the cell cycle and the B-cell differentiation. Haematologica 2008;93: Iacobucci I, Storlazzi CT, Cilloni D, et al. Identification and molecular characterization of recurrent genomic deletions on 7p12 in the IKZF1 gene in a large cohort of BCR-ABL1-positive acute lymphoblastic leukemia patients: on behalf of Gruppo Italiano Malattie Ematologiche dell'adulto Acute Leukemia Working Party (GIMEMA AL WP). Blood 2009;114(10): Vey N, Thomas X, Picard C, et al. Allogeneic stem cell transplantation improves the outcome of adults with t(1;19)/e2apbx1 and t(4;11)/mll-af4 positive B-cell acute lymphoblastic leukemia: results of the prospective multicenter LALA-94 study. Leukemia 2006;20, Goldstone AH and Jacob M. Rowe JM. Transplantation in adult ALL. Hematology Am Soc Hematol Educ Program. 2009: Feldhahn N, Henke N, Melchior K, et al. Activation-induced cytidine deaminase acts as a mutator in BCR- ABL1-transformed acute lymphoblastic leukemia cells. J Exp Med. 2007;204(5): Iacobucci I, Lonetti A, Messa F, et al. Different isoforms of the B-cell mutator activation-induced cytidine deaminase are aberrantly expressed in BCR-ABL1-positive acute lymphoblastic leukemia patients. Leukemia. Epub 2009 Sep Martinelli G, Iacobucci I, Papayannidis C, Soverini S. New targets for Ph+ leukaemia therapy. Best Pract Res Clin Haematol. 2009;22(3): Scheich F, Duyster J, Peschel C, Bernhard H. The immunogenicity of Bcr-Abl expressing dendritic cells is dependent on the Bcr-Abl kinase activity and dominated by Bcr-Abl regulated antigens. Blood. 2007;110(7): Maury S, Huguet F, Leguay T, et al. Adverse prognostic significance of CD20 expression in adults with Philadelphia chromosome-negative B-cell precursor acute lymphoblastic leukemia. Haematologica 2009 Sep 22. (Epub ahead of print) 12. Thomas DA, O'Brien S, Jorgensen JL, et al. Prognostic significance of CD20 expression in adults with de novo precursor B-lineage acute lymphoblastic leukemia. Blood 2009;113(25):

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