EFFICACIA DEGLI INIBITORI DELLE AROMATASI NEL TRATTAMENTO DEL CARCINOMA DELLA MAMMELLA IN STADIO PRECOCE
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1 OSSERVATORIO EFFICACIA DEGLI INIBITORI DELLE AROMATASI NEL TRATTAMENTO DEL CARCINOMA DELLA MAMMELLA IN STADIO PRECOCE A cura di Gian Paolo Spinelli 1,2, Evelina Miele 1, Anselmo Papa 2, Federica Tomao 1, Luigi Rossi 2, Maria Colonna 3, Antonio Brescia 4, Silverio Tomao 1,2 1 Dipartimento di Medicina Sperimentale, Università degli Studi Sapienza, Roma; 2 Oncologia Universitaria Latina, Università Sapienza Polo Pontino; 3 Oncologia Medica, Gaeta (LT); 4 Azienda Ospedaliera Sant Andrea, Roma INTRODUZIONE Negli ultimi anni si è appreso molto sulla biologia delle cellule neoplastiche e sui meccanismi che regolano l ormonoresponsività del carcinoma mammario. Le neoplasie che non esprimono i recettori per gli estrogeni (ER) e per il progesterone (PgR) non beneficiano di una terapia endocrina, mentre se ne avvantaggia il 60-70% delle pazienti che esprimono i recettori ormonali, in misura maggiore al crescere della percentuale di positività 1. La risposta all endocrinoterapia dipende, tuttavia, non solo dalla positività recettoriale, ma anche da marcatori biologici come l espressione di HER2 o l indice di proliferazione tumorale. Obiettivo prioritario della terapia ormonale adiuvante nel ventunesimo secolo è perciò quello di personalizzare la strategia in ogni singolo paziente, basando la scelta su fattori predittivi di efficacia clinici e biologici allo scopo di evitare inutili tossicità in assenza di un beneficio. INIBITORI DELL AROMATASI IN POSTMENOPAUSA: RAZIONALE CLINICO E BIOLOGICO La maggior parte delle donne con tumore della mammella estrogeno-dipendente ricade sotto forma di metastasi a distanza, con un picco precoce a circa 2 anni ed un altro a 4 anni dalla diagnosi (Figura 1) 2. Queste pazienti hanno in media una sopravvivenza peggiore rispetto alle donne con ripresa locoregionale e/o controlaterale, perciò l obiettivo principale della terapia adiuvante deve essere quello di arginare la diffusione delle micrometastasi aumentando la sopravvivenza a lungo termine. Per anni le pazienti con positività recettoriale sono state trattate dopo la chirurgia con 5 anni di tamoxifene (TAM). Fino a pochi anni fa questo farmaco ha rivoluzionato il trattamento ormonale adiuvante riducendo sia le riprese di malattia che la mortalità cancro-correlata, ma lasciando comunque scoperto circa il 50% delle pazienti. Lo sviluppo degli inibitori dell aromatasi di terza generazione (AIs), letrozolo (LET), anastrozolo (ANA) ed exemestane (EXA), ha decisamente migliorato l outcome di queste pazienti ed ha aperto la strada a strategie innovative ed alla possibilità di estendere il trattamento oltre i classici 5 anni. Gli AIs agiscono mediante il blocco dell enzima aromatasico che sintetizza gli estrogeni nelle donne in postmenopausa, dove le ovaie non sono più attive e la maggior fonte di estrogeni sono i siti extragonadici (grasso, cute, muscoli, osso e sistema nervoso centrale). Anche il tessuto fibroblastico peritumorale contribuisce a sintetizzare
2 2 OSSERVATORIO (ITT), che comprendeva però un 16% di pazienti con stato recettoriale negativo o sconosciuto 4. Quando è stata effettuata la valutazione nella popolazione di pazienti con positività recettoriale, questo vantaggio significativo si è trasformato in un trend favorevole ad ANA (hazard ratio: 0,84; p = 0,06) 5. La successiva analisi a 100 mesi di follow-up, recentemente pubblicata, ha evidenziato nelle pazienti con recettori positivi un vantaggio statisticamente significativo a favore di ANA sia in termini di DFS (hazard ratio: 0,85; p = 0,003) che di tempo alla ricaduta a distanza (hazard ratio: 0,84; p = 0,02) 6. BIG 1-98 è il più grande studio di fase III randomizzato in doppio cieco di terapia adiuvante con AIs di terza generazione ed includeva solo pazienti con positività recettoriale. Lo studio ha arruolato in due fasi oltre 8000 pazienti in post-menopausa, con l obiettivo di studiare due ipotesi relative al confronto in adiuvante tra TAM e LET. Nella prima fase dell arruolamento 1835 donne hanno ricevuto uno dei due farmaci per 5 anni, con l obiettivo di testare la superiorità di LET in termini di efficacia nel trattamento upestrogeni, sia nel tumore primitivo che nelle sedi metastatiche. Le principali strategie di endocrinoterapia adiuvante nelle pazienti in postmenopausa sono di tre tipi. Upfront: prevede 5 anni di terapia con TAM o 0,01 inibitore dell aromatasi; gli 0 AIs approvati in Italia con questa indicazione sono ANA e LET; Early switch: dopo 2 o 3 anni di TAM si passa ad un inibitore dell aromatasi per complessivi 5 anni di terapia; solo EXA ed ANA sono approvati in Italia con questa indicazione; Extended: la terapia ormonale viene estesa oltre il quinto anno; dopo 5 anni di TAM si prosegue con un inibitore dell aromatasi per altri 5 anni; l unico farmaco approvato in Italia con questa indicazione è LET. EFFICACIA DEGLI AIS IN ADIUVANTE Upfront TGli studi ATAC e BIG 1-98 sono certamente i più importanti sia dal punto di vista del numero di pazienti arruolati che da quello dei risultati ottenuti, anche perché il follow-up ha ormai raggiunto un tempo considerevole. Lo studio ATAC ha randomizzato 6241 donne a ricevere ANA o TAM per 5 anni 3. ANA è risultato superiore a TAM, con un miglioramento significativo in termini di ricadute a distanza, nella popolazione intention-to-treat FIGURA 1 Pattern di ripresa di malattia nelle donne con tumore mammario estrogeno-dipendente. Recidive annuali 0,06 0,05 0,04 0,03 0,02 0,5 1 1,5 2 2,5 3 3,5 4 4,5 5 Anni dalla diagnosi Totali Distanti Locoregionali Controlaterali
3 INIBITORI DELLE AROMATASI NEL CA DELLA MAMMELLA G.P. Spinelli et al. 3 front. Dal 1999 al 2003 sono stati aggiunti i due bracci sequenziali (TAM LET o LET TAM), per cui altre 6193 donne sono state randomizzate a ricevere un trattamento upfront oppure sequenziale per verificare la superiorità di una strategia rispetto all altra. L analisi primaria ad un follow-up mediano di 25,8 mesi aveva evidenziato un miglioramento in sopravvivenza libera da malattia, con una riduzione del rischio globale di recidiva del 19% nelle donne trattate con LET rispetto a TAM (p = 0,003) (Figura 2) ed una riduzione del 27% del rischio di metastasi a distanza 7. Una successiva analisi, condotta dopo 51 mesi di follow-up limitatamente ai due bracci di monoterapia, aveva confermato la riduzione significativa del rischio di metastasi a distanza (19%, p = 0,03) a favore di LET in tutti i sotto- gruppi di pazienti, in particolare nelle donne con fattori prognostici sfavorevoli come la positività linfonodale (hazard ratio = 0,77; p = 0,004) 8. Recentemente a San Antonio è stato presentato l aggiornamento a 10 anni dall inizio dello studio, comprendente sia il dato di sopravvivenza globale nei due bracci di monoterapia che quello relativo al confronto tra le due strategie switch ed upfront 9. Nel confronto tra le monoterapie LET ha confermato il beneficio rispetto a TAM in termini di DFS (12%; p = 0,03), acquisendo anche, nell analisi intention-to-treat, un vantaggio del 13% in sopravvivenza globale seppur non significativo (p = 0,08). Se si elimina il 25% delle pazienti che avevano scelto di passare a LET dopo l apertura del braccio TAM, il vantaggio in sopravvivenza dell inibitore appare più evidente, passando dal 13% al 19%. Il confronto FIGURA 2 Studio BIG 1-98: forest plot relativo alla sopravvivenza libera da malattia. Modificata da Thurlimann Variabili N. pazienti Hazard ratio N. di eventi Hazard ratio Obiettivo primario Letrozolo Tamoxifene (IC 95%) P value Sopravvivenza libera da malattia (DFS) 8010 Età 65 anni anni 2867 Dimensioni del tumore 2 cm cm 2973 Stato linfonodale Negativo (incluso Nx) 4587 Positivo 3311 Stato recettoriale (ER, PgR) ER negativo, PgR positivo 5055 ER positivo, PgR negativo 1631 ER positivo, PgR sconosciuto 1154 Terapia locale Chirurgia conservativa 4548 Mastectomia 3452 Radioterapia Sì 5744 No 2258 Chemioterapia Sì 2024 No ,81 (0,70-0,93) 0, ,82 (0,67-0,99) 0, ,79 (0,64-0,97) 0, ,89 (0,72-1,10) 0, ,76 (0,63-0,92) 0, ,96 (0,76-1,21) 0, ,71 (0,59-0,85) <0, ,84 /0,69-1,03) 0, ,83 (0,62-1,10) 0, ,72 (0,53-0,98) 0, ,86 (0,68-1,08) 0, ,76 (0,64-0,91) 0, ,82 (0,69-0,98) 0, ,77 (0,61-0,98) 0, ,70 (0,54-0,92) 0, ,85 (0,72-1,00) 0,06
4 4 OSSERVATORIO invece tra la strategia sequenziale e di upfront ha evidenziato come né la sequenza programmata (TAM LET), ne la sequenza inversa (LET TAM) si sono dimostrate superiori alla monoterapia con LET upfront. Prendendo in considerazione solo le recidive da carcinoma mammario, si è visto che LET è più efficace di TAM già dopo il primo anno di trattamento, con un tasso di recidiva a 2 anni inferiore rispetto a quelle che hanno assunto TAM (2,5% vs 4,1%). Lo studio BIG 1-98 arricchisce notevolmente il patrimonio di dati sugli inibitori dell aromatasi in adiuvante e, in relazione agli obiettivi prefissi, è forse da considerare uno dei più importanti. L analisi dei bracci di monoterapia conferma la superiorità di LET in termini di sopravvivenza, che non raggiunge la significatività statistica solo a causa dell apertura precoce del braccio TAM ed al numero elevato di pazienti in trattamento con TAM passate a LET. Switch Tre studi europei open-label hanno messo a confronto 5 anni di TAM con la sequenza TAM per 2-3 anni ANA per 2-3 anni. Lo studio italiano ITA (The Italian Tamoxifen Anastrozole trial) ha arruolato 448 pazienti con stato linfonodale e recettoriale positivo. Ad un follow-up mediano di 36 mesi la terapia sequenziale ha determinato un miglioramento statisticamente significativo della sopravvivenza libera da recidiva in ogni sede ad eccezione delle metastasi a distanza. Questi risultati sono stati sostanzialmente confermati ad un follow-up di 64 mesi. Gli altri 2 studi multicentrici sono stati condotti in Austria (studio ABCSG 8: Austrian Breast and Colorectal Cancer Study Group) ed in Germania (studio ARNO 95: ARIMIDEX/NOLVADEX). I risultati di questi tre studi sono stati analizzati insieme ad un follow-up mediano di 30 mesi, per un totale di oltre 4000 pazienti complessivamente incluse 10. A dispetto delle differenze nei criteri di inclusione (dose giornaliera di TAM 20 o 30 mg/die, diversa definizione di DFS nei singoli studi), la terapia sequenziale allunga del 40% sia la sopravvivenza libera da malattia (p <0,0001) che la sopravvivenza libera da metastasi a distanza (p = 0,0015) rispetto ai 5 anni di TAM. Per quanto riguarda la sopravvivenza globale, mentre i singoli studi non sono riusciti ad ottenere un vantaggio significativo per problemi di numerosità del campione, tale vantaggio si manifesta nella pooled analysis (hazard ratio 0,71; p = 0,037) (Figura 3). Un altro importante studio di switch è lo IES (Intergroup Exemestane Study), che ha esaminato l efficacia e la tollerabilità del passaggio ad EXA dopo 2-3 anni di TAM rispetto al solo TAM per 5 anni 11. Si tratta di uno studio in doppio cieco che ha arruolato 4724 donne in postmenopausa con recettori positivi o sconosciuti. Ad un follow-up mediano di 55,7 mesi è stato registrato un vantaggio significativo in DFS (HR = 0,74; p = 0,0001) in favore dell inibitore dell aromatasi. Il rischio di recidiva è complessivamente ridotto del 26%, quello di carcinoma mammario controlaterale del 44% e quello di metastasi a distanza del 17%. Per quanto riguarda la sopravvivenza globale si registra una riduzione del 17% del rischio di mortalità (p = 0,05) 12. In tutti questi trial di terapia sequenziale, eccezion fatta per quello austriaco, gli eventi sono stati considerati non dal momento dalla diagnosi, bensì da quando viene effettuato lo switch terapeutico. Questo vuol dire che viene presa in considerazione una popolazione di pazienti che non è in progressione dopo aver assunto TAM
5 INIBITORI DELLE AROMATASI NEL CA DELLA MAMMELLA G.P. Spinelli et al. 5 FIGURA 3 Anastrozolo versus tamoxifene: dati di sopravvivenza dei singoli studi e della metanalisi. Modificata da Jonat et al ARNO 95 ABCSG ITA Metanalisi Anastrozolo 0,2 0,4 0,6 0,8 1 1,2 1,4 per 2-3 anni che, come abbiamo visto, corrispondono al periodo di maggior rischio di metastasi. Per questo motivo, tali studi non consentono di rispondere ad uno dei quesiti più importanti, cioè quale farmaco protegga di più dalla micrometastatizzazione a distanza nel periodo a maggior rischio, se TAM o l inibitore dell aromatasi. A questa domanda ha invece risposto lo studio BIG 1-98 confrontando direttamente le due strategie, sequenza programmata ed upfront. 1,6 Tamoxifene Extended Il razionale di estendere l endocrinoterapia oltre i 5 anni deriva da due considerazioni importanti. La prima riguarda il 25% di riprese di malattia a 10 anni in pazienti che non ricevono alcuna terapia adiuvante 13. Questo indica un comportamento biologico imprevedibile del carcinoma mammario, almeno finché non si riuscirà a fare piena luce sui meccanismi molecolari alla base dei processi di invasività e metastatizzazione anche dopo molti anni dalla diagnosi. La seconda riguarda il fatto che circa la metà delle riprese di malattia nelle pazienti in trattamento con TAM si verificano al termine dei 5 anni di trattamento e sono quasi sempre metastasi a distanza 14. Ciò indica la necessità di una copertura prolungata soprattutto nelle pazienti che presentano fattori di rischio. L uso di TAM oltre i 5 anni non solo non sembra particolarmente vantaggioso, come recentemente riportato nello studio ATLAS 15, ma è pure gravato dal rischio di eventi avversi soprattutto di tipo tromboembolico. I due principali studi pubblicati di terapia prolungata sono senz altro NSABP-B33 ed MA.17. Lo studio MA.17 ha randomizzato oltre 5000 donne con recettori positivi a ricevere, dopo 5 anni di TAM, LET o placebo per ulteriori 5 anni 16. Al momento della prima analisi il vantaggio ottenuto da LET sul rischio di recidiva era altamente significativo (p = 0,00008), cosicché lo studio è stato aperto e LET è stato offerto a tutte le pazienti arruolate nel braccio placebo. L analisi finale ha dimostrato anche una riduzione significativa del rischio di metastasi a distanza (p = 0,002) in tutte le pazienti ed un miglioramento della sopravvivenza globale del 39% in una categoria di donne ad alto rischio come quelle con linfonodi positivi (p = 0,04) 17. Lo studio NSABP-B33, che ha valutato l efficacia di EXA dopo 5 anni di TAM 18, è stato inter-
6 6 OSSERVATORIO rotto precocemente dopo la pubblicazione dei risultati dello studio MA.17. Per questo motivo è stata reclutata solo la metà delle pazienti inizialmente previste (1598 su 3000). Ad un follow-up mediano di 30 mesi le pazienti trattate con EXA hanno dimostrato un incremento statisticamente significativo della sopravvivenza libera da recidiva (RFS)(96% vs 94%; p = 0,03), senza alcuna differenza in termini di rischio di metastasi a distanza o di sopravvivenza globale. Dunque il beneficio degli inibitori dell aromatasi sembra importante anche in una strategia a lungo termine. Tuttavia la chiusura precoce di questi due studi e l assenza di un follow-up prolungato probabilmente non consentiranno di ottenere conclusioni definitive sulla sopravvivenza globale. PROFILO DI TOLLERABILITÀ DEGLI AIS Effetti sull apparato muscoloscheletrico Uno dei principali effetti collaterali degli inibitori dell aromatasi è il riassorbimento osseo, che assume un importanza maggiore visto che parliamo di donne in post-menopausa. La riduzione degli estrogeni plasmatici si traduce in un incremento del riassorbimento osseo, documentato attraverso l analisi di alcuni biomarker specifici di attività del tessuto osseo 19, 20. Tutti gli inibitori dell aromatasi sono risultati associati ad un rischio maggiore di fratture ossee rispetto a TAM. Nello studio ATAC, ad un follow-up di 68 mesi si è registrata un incidenza di fratture dell 11% nelle pazienti trattate con ANA e del 7,7% in quelle trattate con TAM (p <0,0001), la maggior parte a livello vertebrale 4. Nel BIG 1-98 LET ha riportato un tasso di incidenza di fratture del 5,7% rispetto al 4% di TAM (p <0,001) 7. Nello studio MA.17 l incidenza di osteoporosi è risultata superiore nelle pazienti trattate con LET rispetto a placebo (p = 0,003), senza un aumento significativo del rischio di fratture ossee 20. In nessuno di questi studi vi era un braccio di controllo con pazienti che assumevano calcio, vitamina D o bifosfonati. È possibile che le pazienti che ricevono AIs possano beneficiare di un trattamento preventivo dell osteoporosi basato sui bifosfonati. Il programma Z-FAST/ZO-FAST ha l obiettivo di verificare l efficacia dell acido zoledronico nella prevenzione del riassorbimento osseo in pazienti trattate in adiuvante con 5 anni di LET. I risultati preliminari sono a favore dell uso precoce dell acido zoledronico, cioè contemporaneo all inizio del LET, rispetto all impiego tardivo alla comparsa dell osteoporosi 22. Risultati preliminari dello studio ABCSG 12 hanno inoltre evidenziato anche una possibile attività antitumorale dell acido zoledronico, che somministrato una volta ogni 6 mesi ha dimostrato ridurre statisticamente il rischio di recidive 21. Le artromialgie e le vampate di calore sono i sintomi più spesso riferiti dalle donne in trattamento con AIs. Negli studi di terapia adiuvante l incidenza delle artromialgie supera il 20% ed è un po più frequente rispetto alle donne trattate con TAM. L incidenza delle vampate di calore, al contrario, è di circa il 30% ed è significativamente inferiore rispetto alle donne che ricevono TAM. Si tratta in genere di una tossicità di grado 1-2, facilmente gestibile e che raramente necessita di un interruzione o di una sospensione del trattamento. Effetti sulle funzioni cognitive L effetto della terapia endocrina sulle funzioni cognitive è un aspetto ancora da definire. Lo studio TEAM ha messo a confronto EXA verso
7 INIBITORI DELLE AROMATASI NEL CA DELLA MAMMELLA G.P. Spinelli et al. 7 TAM per 5 anni. Nei due bracci di trattamento sono state osservate simili alterazioni delle funzioni cognitive e dell umore: ansia, depressione, fatigue e turbe legate alla menopausa 23. Tuttavia è difficile trarre conclusioni soprattutto per la difficoltà nel quantificare le alterazioni di base delle donne oggetto di studio per la mancanza di adeguati strumenti di valutazione. Eventi tromboembolici e cardiaci Gli studi clinici di terapia adiuvante hanno confermato una riduzione significativa del rischio di eventi tromboembolici rispetto a TAM da parte di tutti gli AIs, ANA, LET ed EXA. Nel trial BIG 1-98 l incidenza di eventi tromboembolici nei pazienti trattati con LET è dimezzata rispetto a TAM (0,8% vs 2,1%), mentre è riportata una maggior frequenza di eventi cardiaci di grado 3-5 che tuttavia non è presente nello studio MA.17. La spiegazione più probabile è che non si tratti di una tossicità da inibitori dell aromatasi ma che venga a mancare l effetto protettivo di TAM sul sistema cardiaco attraverso il controllo delle concentrazioni ematiche di lipidi. Non ci sono ad oggi evidenze che lascino presupporre una differenza tra i tre inibitori sul profilo di tollerabilità. CONCLUSIONI L obiettivo principale dell endocrinoterapia adiuvante nel carcinoma mammario è l aumento della sopravvivenza a lungo termine, che si ottiene riducendo il rischio di metastasi a distanza. Tutti e tre gli inibitori dell aromatasi in commercio hanno dimostrato la loro superiorità rispetto a TAM nell allungare il tempo alla progressione e nel ridurre il rischio di metastatizzazione. Finora soltanto LET è riuscito ad abbassare del 30% il rischio di metastasi a distanza precoci (entro i primi 2 anni dalla diagnosi) rispetto a TAM. Inoltre, come recentemente presentato a San Antonio, LET è il primo AIs ad ottenere un miglioramento in sopravvivenza globale rispetto a TAM come terapia adiuvante upfront. Alcuni studi di confronto diretto (FACE, MA.27) aiuteranno a stabilire le differenze tra i diversi inibitori dell aromatasi, il cui profilo di tossicità è tanto caratteristico quanto di facile gestione. Il problema relativo alla riduzione della densità ossea verrà probabilmente superato dall utilizzo contemporaneo dei bifosfonati, non appena saranno disponibili i risultati di alcuni studi in corso come il programma Z-FAST/ZO-FAST. BIBLIOGRAFIA 1. Bardou VJ, Arpino G, Elledge RM et al: Progesterone receptor status significantly improves outcome prediction over estrogen receptor status alone for adjuvant endocrine therapy in two large breast cancer databases. J Clin Oncol 2003; 21: Mansell J, Monypenny IJ, Skene AI et al: Predictors of early recurrence in postmenopausal women with operable breast cancer. Breast Cancer Res Treat 2006; 100 (Suppl 1): abstr Baum M, Budzar AU, Cuzick J et al: ATAC Trialists Group. Anastrozole alone or in combination with tamoxifen versus tamoxifen alone for adjuvant treatment of postmenopausal women with early breast cancer: first results of the ATAC randomised trial. Lancet 2002; 359: Baum M, Buzdar A, Cuzick J, et al: The ATAC (Arimidex, Tamoxifen Alone or in Combination) Trialists Group. Anastrozole alone or in
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