Articolo originale. Terapia con infliximab nella rettocolite ulcerosa moderata-severa steroido-dipendente e steroido-refrattaria

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1 Articolo originale Vol. 98, N. 11, Novembre 2007 Pagg Terapia con infliximab nella rettocolite ulcerosa moderata-severa steroido-dipendente e steroido-refrattaria Filippo Mocciaro 1, Ambrogio Orlando 2, Daniela Scimeca 3, Mario Cottone 2 Riassunto. Tumor Necrosis Factor alfa ha un ruolo importante nella patogenesi della rettocolite ulcerosa (RCU). Tredici uomini ed otto donne affetti da RCU moderata-severa steroido-dipendente o steroido-refrattaria sono stati trattati con 5 mg/kg di infliximab (Remicade ). Alla 12 a settimana sono stati valutati: efficacia, sospensione degli steroidi, colectomia ed eventi avversi. Nei 13 pazienti con RCU steroido-dipendente: 8 hanno ottenuto un beneficio clinico (di questi, 7 hanno raggiunto la remissione clinica, 54%); il 61,5% dei pazienti (8/13) è riuscito a sospendere la terapia steroidea, 1 paziente è stato sottoposto a colectomia. Negli 8 pazienti con RCU steroido-refrattaria: 3 (37,5%) hanno raggiunto la remissione clinica, 2 (25%) hanno ottenuto una risposta clinica, 3 (37,5%) non hanno risposto alla terapia con infliximab e sono stati sottoposti a colectomia. Sono state osservate una reazione infusionale acuta lieve ed una reazione ritardata lieve (prurito). Il trattamento con infliximab è efficace e sicuro nei pazienti con RCU moderata-severa steroido-dipendente e steroido-refrattaria. Parole chiave. Infliximab, rettocolite ulcerosa, Tumor Necrosis Factor alfa. Summary. Infliximab in moderate to severe steroid-dependent or steroid-refractory ulcerative colitis. Tumor Necrosis Factor alpha plays a main role in ulcerative colitis. Thirteen male and 8 female affected by moderate to severe steroid-dependent or refractory-severe ulcerative colitis were treated with 5 mg/kg of infliximab (Remicade ). At 12 week efficacy, steroidsparing, colectomy and side effects were evaluated. In steroid-dependent group (13 patients): 8 patients had a clinical benefit (7 obtained a clinical remission, 54%), 8 (61.5%) discontinued steroids, 1 patient underwent surgery. In steroid-severe refractory group (8 patients): 3 patients (37.5%) had a clinical remission, 2 (25%) had a clinical response and 3 (37.5%) underwent colectomy. One mild infusion reaction and one adverse event (itch) were observed. Infliximab is an effective and safe therapy in patients with moderate to severe steroid dependent and refractory ulcerative colitis. Key words. Infliximab, Tumor Necrosis Factor alpha, ulcerative colitis. Introduzione La rettocolite ulcerosa (RCU) è una malattia infiammatoria intestinale ad andamento cronico caratterizzata da periodi di remissione clinica, alternati a fasi di riacutizzazione che frequentemente richiedono l ospedalizzazione. In presenza di una recidiva, lo steroide (e.v. o per os) rappresenta la terapia di scelta nell indurre la remissione clinica. Tuttavia, in uno studio di popolazione, Faubion et al. 1 hanno mostrato come il 22% dei pazienti affetti da RCU diviene steroido-dipendente mentre il 29% diviene steroido-resistente. Il 38-47% dei pazienti con RCU severa ed il 20% dei pazienti con RCU moderata non rispondono alla terapia con glucocorticoidi richiedendo la colectomia 2,3. Una volta ottenuta la remissione clinica, il 5-ASA è il farmaco di scelta come terapia di mantenimento. Nei pazienti con RCU steroido-dipendente la terapia con immunosoppressori (azatioprina o 6- mercaptopurina) rappresenta il gold standard, sebbene sia necessario un lungo periodo di latenza prima che si manifesti l effetto terapeutico desiderato e tenendo conto che il 5-10% dei pazienti interrompe gli immunosoppressori per la comparsa di eventi avversi (reversibili dopo la sospensione dei farmaci ) 4. 1 Dottorando di ricerca in Gastroenterologia, Università, Bologna; 2 Divisione di Medicina Interna I, Azienda Ospedaliera Cervello, Palermo; 3 Scuola di specializzazione in Gastroenterologia ed Endoscopia Digestiva, Università, Palermo. Pervenuto il 19 gennaio 2007.

2 F. Mocciaro et al.: Infliximab nella rettocolite ulcerosa moderata-severa steroido-dipendente e steroido-refrattaria 561 Per quanto riguarda i pazienti con RCU refrattaria ai glucocorticoidi, la ciclosporina e.v. rappresentava sino a circa un anno fa la scelta terapeutica più efficace prima di ricorrere alla colectomia 5,6,7. Nonostante queste evidenze l uso della ciclosporina era limitato ai Centri di riferimento tenuto conto della tossicità del farmaco (insufficienza renale, ipertensione arteriosa, etc.) e delle sporadiche segnalazioni di eventi fatali improvvisi 8. L infliximab (Remicade ) è un anticorpo monoclonale chimerico (75% umano e 25% murino) diretto contro il TNFα, che è una citochina proinfiammatoria implicata nella patogenesi delle malattie infiammatorie croniche intestinali 9. Il TNFα, prodotto durante la flogosi intestinale, determina il reclutamento e l attivazione di diverse linee cellulari (neutrofili, monociti-macrofagi, cellule dendridiche, linfociti B e T) attraverso il legame con specifici recettori transmembrana noti come TNFR 1 e 2 (TNF receptor 1 e 2) 10. L infliximab e.v. (5 mg/kg a 0, 2 e 6 settimane) è oramai ampiamente utilizzato nella terapia della malattia di Crohn, sia a pattern infiammatorio (steroido-dipendente e steroido-resistente) sia a pattern fistolizzante, nell indurre e mantenere la risposta clinica con infusioni ogni 8 settimane 11,12,13,14,15. Per quanto riguarda la RCU, numerosi studi in aperto 16 hanno dimostrato l efficacia dell infliximab nell indurre la risposta e/o la remissione clinica nei pazienti steroido-resistenti. Jarnerot et al. 17, inoltre, mostrano il 29% di colectomie nei pazienti con RCU refrattaria trattati con infliximab, rispetto al 66% osservato nel gruppo placebo (end-point primario); mentre, dopo 3 mesi dalla prima infusione, 8 (6/15 pazienti trattati con infliximab e 2/6 pazienti nel gruppo placebo) dei pazienti valutabili mantenevano una completa remissione sia clinica che endoscopica (endpoint secondari). Nel 2005, Rutgeerts et al. hanno riportato i dati ottenuti da due ampi trial (ACT1 ed ACT2) disegnati allo scopo di verificare l efficacia dell infliximab nell indurre e nel mantenere la risposta clinica nei pazienti con RCU moderata-severa non responsiva alle terapie convenzionali 18. In ogni studio sono stati arruolati 364 pazienti successivamente randomizzati in 3 differenti gruppi: 5 mg/kg, 10 mg/kg e placebo. L infliximab è stato somministrato e.v. a 0, 2 e 6 settimane e successivamente ogni 8 settimane (sino alla 44 a settimana nell ACT1 e sino alla 22 a settimana nell ACT2); i pazienti sono stati seguiti per 54 settimane e per 30 settimane nell ACT1 e nell ACT2 rispettivamente. Nell ACT1, la risposta clinica a 8 settimane è stata del 69% nei pazienti trattati con 5mg/kg, del 61% nei pazienti trattati con 10 mg/kg e del 37% nel gruppo placebo. Nell ACT2, la risposta clinica a 8 settimane è stata del 64% nei pazienti trattati con 5mg/kg, del 61% nei pazienti trattati con 10 mg/kg e del 29% nel gruppo placebo. Nell ACT1, la percentuale di risposta clinica a 54 settimane è stata più alta rispetto al gruppo placebo. Inoltre, in entrambi gli studi, la percentuale di remissione è stata maggiore rispetto al gruppo placebo. Non è stata evidenziata alcuna differenza di eventi avversi tra i gruppi trattati ed i gruppi placebo. Gli autori concludono che l infliximab al dosaggio di 5 mg/kg e.v. a 0, 2 e 6 settimane seguita da infusioni periodiche ogni 8 settimane è una terapia efficace nel determinare e mantenere la risposta clinica nei pazienti affetti da RCU moderata-severa non responsiva alle terapie convenzionali. Di seguito viene riportata l esperienza maturata in un Centro di riferimento terziario (Ospedale Cervello, Centro di riferimento siciliano per le malattie infiammatorie croniche intestinali) sulla terapia con infliximab in pazienti affetti da RCU steroido-dipendente e steroido-refrattaria seguiti prospetticamente sino alla 12 a settimana. Pazienti e metodi Dal 2001 al 2006 ventuno pazienti (13 uomini ed 8 donne) affetti da RCU steroido-dipendente o steroido-refrattaria sono stati trattati con infliximab. In tabella 1 sono riportate le caratteristiche demografiche principali dei pazienti studiati. Tutti sono stati sottoposti a valutazione clinico-laboratoristica pre-trattamento: rivalutazione anamnestica, esame fisico, esami ematochimici, radiografia del torace in due proiezioni ed intradermo-reazione con PPD (purified protein derivative) test. La severità della RCU è stata valutata utilizzando il Clinical Activity Index (CAI) 5 (tabella 2). Il CAI è stato calcolato al tempo zero e dopo 12 settimane dalla prima infusione. Tabella 1. - Caratteristiche demografiche dei pazienti. Uomini/donne 13/8 Età (media) 35 (± 15,04) Fumo: Non fumatori 16 Fumatori 1 Ex fumatori 4 Sede: Colite distale 4 Colite sinistra 8 Pancolite 9 CAI (media) 9,8 (± 3,06) Pazienti steroido-dipendenti: Totale 13 Intolleranti all azatioprina 7 Pazienti steroido-refrattari: Totale 8 Intolleranti all azatioprina 2 Intolleranti alla 6-mercaptopurina 1

3 562 Recenti Progressi in Medicina, 98, 11, 2007 Tabella 2. - Punteggio secondo Clinical Activity Index 5. Sintomatologia Punteggio Diarrea (n. di scariche giornaliere) o o Diarrea notturna No Sì Presenza visibile di sangue nelle feci (% dei movimenti dell alvo) 0 0 <50 1 > Incontinenza dell alvo No 0 Sì 1 Dolori o crampi addominali Assente 0 Lieve 1 Moderato 2 Intenso 3 Condizioni generali Perfette 0 Molto buone 1 Buone 2 Medie 3 Cattive 4 Scadenti 5 Dolorabilità addominale Nessuna 0 Lieve e localizzata 1 Da lieve a moderata e diffusa 2 Grave o di contraccolpo 3 Necessità di farmaci antidiarroici No 0 Sì 1 È stata considerata risposta clinica una riduzione del punteggio CAI di almeno 4 punti rispetto al basale mentre è stata considerata remissione clinica un punteggio CAI al di sotto di 4. Quattro pazienti erano affetti da proctosigmoidite, 8 da colite sinistra e 9 da colite estesa a tutto il colon. Tredici pazienti (61,9%) erano steroido-dipendenti: di questi, 7 erano risultati intolleranti all azatioprina, 8 (38,1%) erano steroido-refrattari: 2 di questi erano intolleranti all azatioprina ed 1 alla 6-mercaptopurina. La media del CAI era 9,8 ± 3,06 (tabella 1). Tutti i pazienti sono stati informati sul rischio di sviluppare effetti collaterali all infliximab ed hanno accettato il trattamento firmando il consenso informato. Sono stati infusi 5 mg/kg d infliximab a 0, 2 e 6 settimane. Ogni infusione, preceduta da premedicazione con 500 mg di idrocortisone e.v., è avvenuta in regime di ricovero ospedaliero ed è durata mediamente 3 ore. I pazienti sono stati seguiti ambulatoriamente e le loro condizioni generali sono state rivalutate periodicamente sino alla 12 a settimana dalla prima infusione. Ad ogni visita sono stati valutati: le condizioni cliniche generali, il CAI, la terapia concomitante (compresa l eventuale sospensione degli steroidi), i parametri di laboratorio, gli eventi avversi. Alla 12 a settimana, inoltre, è stata calcolata la percentuale di colectomie eseguite durante il periodo di studio. Risultati Alla 12 a settimana dalla prima infusione, la risposta globale nei pazienti con RCU steroido-dipendente e con RCU severa steroido-refrattaria è stata del 61,5% e del 62,5% rispettivamente (figura 1). Nel gruppo di pazienti trattati per RCU steroido-dipendente (figura 2), 8 su 13 hanno ottenuto un significativo miglioramento della loro condizione clinica; di questi pazienti, 7 (54%) hanno risposto ottenendo la remissione clinica ed un punteggio CAI al di sotto di 4 (in una paziente la remissione clinica è stata raggiunta e mantenuta dopo una singola infusione d infliximab). Il 61,5% dei pazienti (8/13) è riuscito a sospendere lo steroide entro la 12 a settimana. Sei pazienti hanno iniziato trattamento con azatioprina (2 mg/kg/die) entro un mese dalla prima infusione ,5 62,5 Risposta globale (risposta clinica + remissione clinica) a 12 settimane Pazienti steroido-dipendenti (%) Pazienti steroido-resistenti (%) Figura 1. Beneficio globale (risposta clinica e remissione clinica) alla 12 a settimana dalla prima infusione ,5 Pazienti steroido-dipendenti Remissione clinica (%) Sospensione degli steroidi (%) Figura 2. Pazienti in remissione clinica e steroid-sparing alla 12 a settimana dalla prima infusione (pazienti steroido-dipendenti).

4 F. Mocciaro et al.: Infliximab nella rettocolite ulcerosa moderata-severa steroido-dipendente e steroido-refrattaria 563 Dei 5 pazienti che non hanno ottenuto alcun beneficio, uno è stato sottoposto a colectomia in urgenza dopo la prima infusione. Nel gruppo di pazienti trattati per RCU severa refrattaria alla terapia con steroidi (figura 3), tre su otto (37,5%) hanno ottenuto la remissione clinica mentre 2 su 8 (25%) hanno avuto una risposta clinica. Due dei pazienti che hanno risposto al trattamento hanno iniziato terapia immunosoppressiva (1 paziente: azatioprina al dosaggio di 2 mg/kg/die ed 1 paziente: 6-mercaptopurina al dosaggio di 1,5 mg/kg/die). Tre pazienti non hanno risposto alla terapia con infliximab (37,5%) e sono stati sottoposti a colectomia dopo fallimento di terapia con ciclosporina e.v. al dosaggio di 2 mg/kg/die. Durante l intero periodo di studio, non sono state osservate reazioni o eventi avversi gravi dopo le infusioni d infliximab; su 21 pazienti trattati, solo 2 (9,5%) hanno sospeso la terapia per effetti collaterali del farmaco. Un paziente ha sospeso la terapia per la comparsa, dopo pochi minuti dall inizio della terza infusione, di una reazione da siero caratterizzata da dispnea e rush cutaneo; la sintomatologia si è risolta dopo la sospensione dell infusione e la somministrazione di steroidi e.v. Nonostante la sospensione del farmaco, il paziente, che faceva parte del gruppo di pazienti steroido-refrattari, ha ottenuto la remissione clinica. Un secondo paziente ha sospeso la terapia con infliximab dopo la prima infusione per la comparsa di prurito qualche giorno dopo la somministrazione del farmaco; la sintomatologia si è spontaneamente risolta dopo circa 10 giorni ,5 Remissione clinica (%) Risposta clinica (%) 25 Pazienti steroido-refrattari 37,5 Colectomia (%) Figura 3. Risposta clinica, remissione clinica e colectomia alla 12 a settimana dalla prima infusione (pazienti steroido-refrattari). Discussione Nei pazienti con RCU attiva steroido-dipendente e resistente alla terapia con glucocorticoidi sistemici, l obiettivo terapeutico principale consiste nell ottenere un adeguata risposta e/o remissione clinica mantenendola nel tempo con l assunzione di farmaci immunosoppressori (azatioprina e 6-mercaptopurina). L introduzione dell infliximab nella pratica clinica quotidiana ha significativamente modificato la gestione dei pazienti affetti da malattie infiammatorie croniche intestinali che non rispondono alle terapie convenzionali con steroidi ed immunosoppressori. I dati di questo studio prospettico, sebbene ottenuti in un piccolo campione di pazienti, confermano l esperienza riportata in letteratura sull efficacia dell infliximab nei pazienti affetti da RCU attiva steroido-dipendente e steroido-refrattaria. Dei 13 pazienti con RCU steroido-dipendente trattati con 5 mg/kg d infliximab e.v., è stata ottenuta una risposta globale a 12 settimane (risposta e remissione clinica) nel 61,5%; questa percentuale di risposta è di poco inferiore a quella riportata a 8 settimane da Rutgeerts et al. 18 nei pazienti trattati con 5 mg/kg (69% nell ACT1 e 64% nell ACT2). Bisogna considerare che nei trial ACT1 ed ACT2 era stata inclusa una piccola percentuale di pazienti che risultava resistente alla sola mesalazina e quindi con un attività di malattia più lieve. Il 61,5% dei pazienti steroido-dipendenti è riuscito a sospendere il cortisone entro la 12 a settimana. Le percentuali riportate negli studi ACT1 ed ACT2, alla 30 a settimana dalla prima infusione, sono rispettivamente del 24,3% e del 18,3% nei pazienti trattati con 5 mg/kg; tuttavia nel lavoro di Rutgeerts non è chiaro il reale numero di pazienti con RCU trattati per steroidodipendenza e le percentuali riportate si riferiscono ad un periodo di osservazione più lungo; questo può giustificare la minore percentuale di sospensione dello steroide negli studi ACT1 ed ACT2 18. Gli 8 pazienti con RCU steroido-refrattaria hanno avuto una percentuale di risposta globale (risposta e remissione clinica) all infliximab del 62,5%. La percentuale di colectomie osservata in questo gruppo è stata del 37,5% (3/8); questa percentuale, più alta rispetto al 29,1% (7/24) riportata nel lavoro di Jarnerot et al. 17, verosimilmente è da correlare allo stato di maggior gravità di malattia negli 8 pazienti trattati in questo studio (CAI medio > di 12). La terapia con infliximab è stata ben tollerata e solo 2 pazienti (9,5%) hanno dovuto sospendere il farmaco in seguito alla comparsa di eventi avversi lievi; probabilmente la premedicazione con steroidi e.v. svolge un ruolo centrale nel ridurre l immunogenicità dell anti- TNFα che è alla base delle reazioni infusionali sia acute che tardive 19.

5 564 Recenti Progressi in Medicina, 98, 11, 2007 Conclusioni Come riportato in letteratura, l infliximab (Remicade ) al dosaggio di 5 mg/kg e.v. somministrato in 3 successive infusioni a 0, 2 e 6 settimane si è dimostrato farmaco efficace e sicuro nei pazienti affetti da rettocolite ulcerosa steroido-dipendente o steroido-refrattaria. L effetto terapeutico si è manifestato in tempi brevi e per tale motivo potrebbe rappresentare una valida alternativa al cortisone come bridging therapy al trattamento con azatioprina nei pazienti affetti da RCU steroido-dipendente, o alla ciclosporina nei pazienti affetti da RCU steroido-refrattaria. È auspicabile, comunque, che in futuro vengano disegnati nuovi trial che includano in maniera chiara e selettiva pazienti con RCU dipendente o resistente ai glucocorticoidi ed agli immunosoppressori, con l obbiettivo di verificare l efficacia dell infliximab ed identificare i fattori prognostici di risposta al trattamento. Il sempre maggior impiego dell infliximab rende indispensabile, oltre all attenta selezione dei pazienti da trattare, un accurato monitoraggio durante la terapia per ridurre significativamente gli eventi avversi e le complicanze legate al farmaco. Bibliografia 1. Faubion WA Jr, Loftus EV, Harmsen WS, Zinsmeister AR, Sandborn WJ. The natural history of corticosteroid therapy for inflammatory bowel disease: a population-based study. Gastroenterology 2001; 121: Truelove SC, Jewell DP. Intensive intravenous regimen for severe attacks of ulcerative colitis. Lancet 1974; 1: Järnerot G, Rolny P, Sandberg-Gertzén H. Intensive intravenous treatment of ulcerative colitis. Gastroenterology 1985; 89: Van Assche G, Vermeire S, Rutgeerts P. Medical treatment of inflammatory bowel diseases. Curr Opin Gastroenterol 2005; 21: Lichtiger S, Present DH, Kornbluth A, Gelernt I, Bauer J, Galler G, et al. Cyclosporine in severe ulcerative colitis refractory to steroid therapy. N Engl J Med 1994; 330: Cohen RD, Stein R, Hanauer SB. Intravenous cyclosporine in ulcerative colitis: a five-year experience. Am J Gastroenterol 1999; 94: Carbonnel F, Boruchowicz A, Duclos B, Soule JC, Lerebours E, Lemann M, et al. Intravenous cyclosporine in attacks of ulcerative colitis: shortterm and long-term responses. Dig Dis Sci 1996; 41: Arts J, D Haens G, Zeegers M, Van Assche G, Hiele M, D Hoore A, et al. Long-term outcome of treatment with intravenous cyclosporin in patients with severe ulcerative colitis. Inflamm Bowel Dis 2004; 10: Podolsky D. Inflammatory bowel disease. N Engl J Med 2002; 347: Waetzig GH, Schreiber S. Mechanisms of infliximab (Remicade): the reverse side of a drug effect. Inflamm Bowel Dis 2004; 10, suppl 1: S Targan SR, Hanauer SB, van Deventer SJ, Mayer L, Present DH, Braakman T, et al. A short-term study of chimeric monoclonal antibody ca2 to tumor necrosis factor alpha for Crohn s disease. Crohn s Disease ca2 Study Group. N Engl J Med 1997; 337: Rutgeerts P, D Haens G, Targan S, Vasiliauskas E, Hanauer SB, Present DH, et al. Efficacy and safety of retreatment with anti-tumor necrosis factor antibody infliximab (Remicade) to maintain remission in Crohn s disease. Gastroenterology 1999; 117: Hanauer SB, Feagan BG, Lichtenstein GR, Mayer LF, Schreiber S, Colombel JF, et al. Maintenance infliximab (Remicade) for Crohn s disease: the AC- CENT I randomised trial. Lancet 2002; 359: Sands BE, Anderson FH, Bernstein CN, Chey WY, Feagan BG, Fedorak RN, et al. Infliximab (Remicade) maintenance therapy for fistulizing Crohn s disease. N Engl J Med 2004; 350: Orlando A, Colombo E, Kohn A, Biancone L, Rizzello F, Viscido A, et al. Infliximab in the treatment of Crohn s disease: predictors of response in an Italian multicentric open study. Dig Liver Dis 2005; 37: Cottone M, Mocciaro F, Modesto I. Infliximab (Remicade) and ulcerative colitis. Expert Opin Biol Ther 2006; 6: Jarnerot G, Hertervig E, Friis-Liby I, Blomquist L, Karlen P, Granno C, et al. Infliximab (Remicade) as rescue therapy in severe to moderately severe ulcerative colitis: a randomized, placebo-controlled study. Gastroenterology 2005; 128: Rutgeerts P, Sandborn WJ, Feagan BG, Reinisch W, Olson A, Johanns J, et al. Infliximab (Remicade) for induction and maintenance therapy for ulcerative colitis. N Engl J Med 2005; 353: Baert F, Noman M, Vermeire S, Van Assche G, D Haens G, Carbonez A, et al. Influence of immunogenicity on the long-term efficacy of infliximab (Remicade) in Crohn s disease. N Engl J Med 2003; 348: Indirizzo per la corrispondenza: Dott. Filippo Mocciaro Corso Baldassare Scaduto, Bagheria (Palermo) mocciaro@neomedia.it

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