Nuclear size control in C. elegans

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1 Nuclear size control in C. elegans Chiara Knecht (Liceo Lugano 2) e Justin-Aurel Ulbrich (Liceo Lugano 1) Sotto la supervisione di Christian Gentili, Swiss Institute for Experimental Cancer Research (ISREC), EPFL Introduzione Durante la settimana di studio presso l EPFL (École Politecnique Federale Lausanne), abbiamo studiato i meccanismi di regolazione della grandezza dei pronuclei e dei nuclei nell embrione di C. elegans. C. elegans è un nematode che nel suo stadio adulto raggiunge una lunghezza di circa 1 mm e una larghezza di circa 65 μm. La sua nicchia ecologica e rappresentata da ambienti antropogenici presenti su quasi tutto il pianeta quali, ad esempio, compostaggio e terra. La specie è prevalentemente ermafrodita, solo circa lo 0,5% di una popolazione è di sesso maschile, quest ultimi mantengono un rimescolamento genetico. Abbiamo focalizzato il nostro interesse sulle prime fasi di sviluppo dell embrione, in particolare sul passaggio dallo stadio monocellulare a quello bicellulare. Basandoci su uno studio di Gregory et al., che propone l ipotesi che il volume nucleare (Vn) sia in costante (k) rapporto col volume citoplasmatico (Vk), abbiamo sviluppato una serie di esperimenti per sapere se questa regola fosse applicabile anche nell embrione di C. elegans. Per questo scopo abbiamo misurato il volume dei pronuclei, nuclei e citoplasma degli ovuli appena fecondati (P0) e, in seguito alla prima mitosi, nelle due cellule figlie (P1 e AB). ). Inoltre, volevamo studiare quali meccanismi o molecole sono in grado di modificare il volume del nucleo e vedere se il citoplasma avesse riadattato la sua grandezza di conseguenza. Abbiamo inattivato geni importanti per il trasporto di molecole tra il nucleo (o il pronucleo) e il citoplasma e osservato in che modo questi influenzassero la grandezza nucleare. Inoltre abbiamo studiato come varia la dimensione del nucleo al variare della grandezza dell embrione. Materiali e procedimento Per prima cosa abbiamo preparato vetrini portaoggetti contenenti embrioni di vermi normali, cioè non modificati geneticamente. Per questo abbiamo usato C. elegans del ceppo wild-type (ceppo selvatico) Bristol N2. Con l aiuto di uno stereo microscopio abbiamo prelevato, con una pinzetta, dei vermi gravidi da una coltura in agar. I nostri strumenti di lavoro: bisturi, watch glass e pinzetta. 1

2 Abbiamo trasferito i vermi in un watch glass (contenitore di vetro per la visualizzazione del campione) contenente una soluzione salina (M9), dove sono stati tagliati con bisturi e pinzetta. Una volta che i vermi vengono tagliati, gli embrioni scivolano fuori. Questa è una fase critica in cui bisogna procedere velocemente e con cura: grazie all uso di una pipetta di vetro si prelevano gli embrioni e si rilasciano su un vetrino, preparato precedentemente, ricoperto da un sottile strato (pad) di agarosio, che funge da supporto per evitare la compressione e disidratazione degli embrioni. Una volta terminata la preparazione dei vetrini, abbiamo visualizzato gli embrioni grazie ad un microscopio ottico munito di obiettivi per microscopia Nomarski (DIC) provvisto di una videocamera che è collegata ad un computer che, con l aiuto del software Scion Image permette la cattura di video di ciò che si osserva. Dopo aver trovato e messo a fuoco gli embrioni allo stadio unicellulare, abbiamo cominciato la registrazione. Abbiamo ottenuto alcuni video che mostravano il primo ciclo cellulare, dalla fusione dei due pronuclei in P0 e la seguente mitosi che terminava con la formazione delle due cellule figlie AB e P1. Dopo aver ottenuto un certo numero di video li abbiamo analizzati con il programma Image J misurando il diametro dei pronuclei, dei nuclei e del citoplasma. I dati sono poi stati processati con un foglio Excel e abbiamo calcolato i volumi con le rispettive medie. Il passaggio successivo è stato investigare l interdipendenza tra nucleo e citoplasma nella regolazione delle loro grandezze. Per questo abbiamo osservato degli embrioni di C. elegans, nei quali sono stati disattivati dei geni (grazie alla tecnica dell RNAi intereference) che codificano per proteine presenti sulla membrana nucleare. Queste proteine permettono un passaggio selettivo di molecole dall interno del nucleo verso il citoplasma e viceversa. Abbiamo studiato la funzione di due geni: importina-α (ima-2) che è coinvolta nell importazione di nutrienti nel nucleo e ran-4, un polipeptide implicato sia nell importazione sia nell esportazione di nutrienti dal nucleo. bbiamo preparato alcuni embrioni in cui abbiamo inattivato il gene ani-2, che è di fondamentale importanza nel regolare la formazione del citoscheletro nel citoplasma. I geni citati nel paragrafo precedente sono stati inattivati grazie all uso di differenti molecole di RNA a doppio filamento, questa tecnica è chiamata RNA interference (RNAi). Gli RNA vengono processati da un RNA intereference machinery che fa in modo che questi si leghino agli mrna per complementarietà inducendone la degradazione e quindi la loro funzione di trascrizione. Di conseguenza viene inibita l espressione delle proteine target. Gli RNA sono prodotti da batteri modificati geneticamente in modo che possano esprimere questo polimero. Per disattivare i geni negli embrioni abbiamo adottato la tecnica del RNAi by feeding : abbiamo alimentato i C. elegans con batteri transgenici, l RNA prodotto da questi ultimi è in tal modo entrato nel verme ed è diffuso nelle gonadi femminili dove si è legato all mrna target promuovendo la sua degradazione prima della formazione dell oocita. 2

3 Ogni esperimento ha bisogno di un controllo per evitare che fattori esterni possano modulare il fenotipo indipendentemente dalle condizioni sperimentali. Per questo abbiamo preparato dei C. elegans normali : abbiamo tagliato i vermi, estratto gli embrioni e preparato dei vetrini (due per ogni proteina inattivata). Alcuni embrioni sono stati preparati per immunofluorescenza. Questa tecnica consente di studiare la localizzazione delle proteine in un campione fissato (usando agenti fissanti che consentono di bloccare le reazioni enzimatiche cellulari) grazie all uso di anticorpi che riconoscono specificamente la proteina oggetto di studio. Per questo motivo è stato necessario congelare gli embrioni per fermare il proseguimento dello sviluppo embrionale, così che li potessimo osservare al microscopio dual time-lapse e a quello confocale. Per ani-2(rnai) abbiamo usato dei C. elegans che esprimevano delle proteine immunofluorescenti. In particolare abbiamo usato YFP-lamin, che mette in evidenza la lamina del nucleo e mcherry-ph che localizza sulla membrana cellulare. Per osservare la membrana cellulare e nucleare degli embrioni sottoposti a ima-2(rnai) e ran-4(rnai) abbiamo utilizzato degli anticorpi specifici per NPP-3 (marker del poro nucleare) e per l alpha tubulina che è un componente dei microtubuli.. Una volta terminata la preparazione dei vetrini, abbiamo osservato i campioni attraverso un microscopio che consente acquisizioni di video live in dual time-lapse (che può acquisire immagini grazie alla luce visibile e ultravioletta). Per acquisire immagini ad alta definizione degli embrioni abbiamo usato un microscopio confocale. Queste foto sono state analizzate e le dimensioni dei pronuclei, nuclei e citoplasma sono stati misurati in modo analogo a prima. Per la membrana nucleare e cellulare è stato usato l antigene α-rabbit (rosso) come colorante, per la tubulina l antigene FITC (verde) e per il nucleo DAPI/ Hoechst (blu). Grazie a questi esperimenti abbiamo potuto studiare la relazione che sussiste tra le dimensioni del citoplasma e la dimensioni di nuclei e pronuclei. Per studiare se il rapporto costante proposto da Gregory et al. è giusto abbiamo analizzato due condizioni differenti: nella prima condizione abbiamo inattivato geni importanti per il trasporto nucleo-citoplasma, nella seconda abbiamo ridotto la dimensione dell embrione reprimendo l attività di ani-2. Per prima cosa abbiamo misurato le dimensioni dei due pronuclei in condizioni normali e in seguito ad inattivazione di ima-2 e ran-4. La prima divisione cellulare dell embrione di C. elegans è asimmetrica, dando origine a due cellule 3

4 (AB e P1) che sono rispettivamente 60 e 40% del volume della cellula madre (P0). Quindi abbiamo confrontato citoplasma e nuclei di P1 con quelli di AB. Questo confronto è utile in quanto il citoplasma della cellula AB ha delle dimensioni maggiori rispetto a quello di P1 di conseguenza, se la relazione fosse corretta, osserveremmo che il nucleo maschile avrebbe dimensioni ridotte rispetto a quello femminile e i rapporti sarebbero uguali. Se la legge proposta da Gregory et al. fosse corretta una variazione del volume del citoplasma provocherebbe una proporzionale variazione del volume del nucleo e viceversa. Per provare la validità AB e P1 della relazione abbiamo effettuato sottoposto i vermi a AB ani-2(rnai). Volevamo quindi constatare se le dimensioni dei due nuclei sarebbero cambiate al modificarsi della taglia del citoplasma. Risultati e discussione pronuclear size female male WT Ima-2 Ran-4 Inattivazione di ima-2 e ran-4 - Come si può osservare dal grafico, entrambe le condizioni di RNAi influenzano la grandezza dei pronuclei. Notiamo infatti che entrambi diminuiscono la loro dimensione. Di conseguenza possiamo concludere che il trasporto tra nucleo e citoplasma è determinante per la taglia del nucleo e del pronucleo. Inoltre possiamo definitivamente rispondere alla domanda di partenza che chiedeva quali meccanismi regolano le dimensioni del pronucleo e nucleo, indicando ima-2 e ran-4 come principali regolatori. Possiamo infatti osservare nella parte sinistra del grafico i dati concernenti i pronuclei di P0 in wild-type C. elegans. Nella parte destra del grafico si può notare la differente dimensione di nuclei e pronuclei in seguito all inattivazione di ima-2 e ran-4. 4

5 Passiamo ora ai risultati del secondo problema. I due set di esperimenti sono riassunti in un unico grafico. In esso sono mostrati i rapporti tra dimensione del nucleo e dimensione del citoplasma. In blu sono mostrati i dati relativi ad N2 mentre in rosso quelli relativi a ani-2(rnai). Le prime due colonne mostrano il rapporto tra il volume dei pronuclei, femminile e maschile, con P0, mentre le altre due mostrano il rapporto esistente tra il volume del nucleo e del citoplasma in AB e P1 rispettivamente Vn/Vc in P0, AB and P1 p0 f p0 m AB P1 N2 ani-2(rnai) Come si può notare, il rapporto tra nucleo e citoplasma varia di molto, sia tra la parte maschile e quella femminile, che tra l'individuo normale e quello modificato con l'ani- 2(RNAi). 5

6 Come si può notare dalle immagini sottostanti, le dimensioni dei nuclei in seguito a ani- 2(RNAi) sono simili a quelle dell'embrione del verme wild-type, malgrado il suo citoplasma sia di dimensioni visivamente ridotte. Una simile conclusione si può trarre osservando le immagini successive in cui il nucleo di AB e quello di P1 sono di uguali dimensioni malgrado la diversa taglia dei citoplasma e questo giustifica un aumento del rapporto Vn/Vc in seguito all inattivazione di ani-2. Conclusioni: 1) La prima conclusione a cui si può giungere è che le dimensioni dei due nuclei è influenzata dal flusso di proteine tra citoplasma e nucleo. Grazie a questo studio possiamo confermare che IMA-2 e RAN-4 sono due molecole regolatrici fondamentali per il controllo della dimensione del nucleo. 2) La seconda conclusione che si può trarre dalle nostre analisi è che negli embrioni del C. elegans il rapporto tra grandezza del nucleo e grandezza del citoplasma non è costante. Infatti modificando la grandezza dei citoplasmi i nuclei rimangono costanti e il rapporto risulta alterato. Ringraziamenti: In particolare vorremmo ringraziare il nostro tutor Christian Gentili, che ci ha seguito durante tutto l'arco della settimana ed è sempre stato molto disponibile a spiegarci ed aiutarci in caso di difficoltà. Vorremmo inoltre ringraziare il suo collega Alessandro de Simone che ci ha aiutato nel nostro progetto e mostrato un'interessante parte del suo lavoro e il Professor Pierre Gönczy che è sempre stato molto gentile e disponibile a seguirci e consigliarci e ci ha dato la possibilità di partecipare a questo progetto nel suo laboratorio. Vorremmo ringraziare l EPFL di Losanna per l'ospitalità, l'associazione La science appelle les jeunes per averci dato questa incredibile opportunità, e infine tutti gli organizzatori che l'hanno resa possibile, in particolare Olivia de Pol e Alice Emery-Goodmann. 6

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