Research Collection. Doctoral Thesis. ETH Library. Author(s): Eriksson, Klara Kristin. Publication Date: 2004
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1 Research Collection Doctoral Thesis Glycoprotein folding, quality control and degradation: studies in chaperone-depleted cells and in cells with defective regulation of the unfolded protein response Author(s): Eriksson, Klara Kristin Publication Date: 2004 Permanent Link: Rights / License: In Copyright - Non-Commercial Use Permitted This page was generated automatically upon download from the ETH Zurich Research Collection. For more information please consult the Terms of use. ETH Library
2 DISS. ETH NO Glycoproteinfolding, qualitycontrol and degradation:studies in chaperone-depletedcells and in cells with defective regulation of the unfolded protein response A dissertationsubmittedto the Swiss Federal Institute of TechnologyZürich for the degree of Doctor of Natural Sciences presented by Klara Kristin Eriksson M. Sc. MolecularBiology, Stockholm University bornjuly6,1977 Swedish Citizen Acceptedon the recommendation of Prof. Dr. Ari Helenius,examiner Prof. Dr. UlrikeKutay, co-examiner Dr. MaurizioMolinari,co-examiner Prof. Dr. Roberto Sitia, co-examiner 2004
3 111 Abstract Mammalian cells have evolved an elaborate system of "quality control" to assure that proteins that are expressed in the endoplasmic reticulum and fail to assume their correct threedimensional structure are retained in this compartment. By deciding on refolding or degradation of misfolded produets, on triggering response pathways aimed at releasing stress and lowering the endoplasmic reticulum protein load, mammalian cells assure fidelity protein produetion. In this thesis, entitled"glycoprotein folding, quality control and degradation: studies in chaperone-depleted cells and in cells with defective regulation of the unfolded protein response",four independent studies on folding, degradation and stress-response the mammalianendoplasmic reticulum, are presented. In the first study, calnexin- and calreticulin knockout cell lines, as well as the drug castanospermine, were used. Knockout cell-lines proved valuable modeis to study consequenceson folding and quality control of glycoproteins in cells lacking the specific chaperone. Use of castanospermine allowed studies on folding and quality control when interaction between substrate glycoproteins and calnexin and calreticulin was prevented. It of functions of such as was found that calnexin-depletionprevented proper maturation of some proteins Influenza hemagglutinin but did not interfere appreciably with the maturation of several others. A dramatic loss of stringency in quality control with transport misfolded glycoprotein at the cell surface of conformers was only observed when substrate access to both calnexin and calreticulinwas prevented. In the second study the level of calnexinand ERp57 was transiently depletedby RNA interference-mediateddown-regulation of protein expression in HeLa cells. Down-regulation of the protein, in contrast to its definitive removal, allowed studies on immediate consequences of reduced level of calnexin or ERp57 on pathways that regulate endoplasmic reticulum homeostasis and cell death. Reduction of calnexin caused generaldown-regulation was better of transcription and slightly increased cell death in cultures. Reductionof ERp57 tolerated but triggered a moderateunfolded protein response characterizedby splicing of the transcript encoding the transcription factor XBP1 and upregulation of several endoplasmic reticulum resident chaperones. We hypothesized that slightly increased cell death in cultures with reduced level of calnexin resulted from impaired induction of a protective unfolded protein response.
4 IV In the third study, XBP1 knockoutcells were used to study the dependenceof this factor for transcriptional upregulation of genes involved in the unfolded protein response and endoplasmic reticulum-associateddegradation. Upon pharmacologicallyinduced ER stress or increasedprotein load, XBP1 was found to be specifically required for upregulation of genes encoding proteins involved in endoplasmic reticulum-associated degradation. When XBP1 knockout cells were converted into factories for produetion of human ß-secretase, high-level protein expression led to progressive reduction of efficiency of protein maturation and synthesis. These results intracellular aggregation of misfolded side-produets of protein showed that induction of XBPI-regulated genes was required for efficient endoplasmic reticulum-associatedprotein degradation,and that XBP knockout cells could not maintain endoplasmic reticulum folding efficiency and secretory capacity upon high-levelprotein produetion. In the last study we investigated the effect of kifunensine on the multi-step process, strictly dependenton XBP1, in which stimulatedb cells differentiateinto antibody secreting plasma cells. Kifunensine is an inhibitor of a-mannosidasesthat has been shown to block endoplasmicreticulum-associateddegradation of glycoproteins. previous results, We thought, based on our that kifunensine may impair secretory functions of cells dedicated to highlevel protein produetion. We foundthat kifunensineinterfered with generation of plasma cells by affecting both transcriptional control of differentiation, as well as secretory capacity and viabilityof terminallydifferentiated cells. From these studies it is clear that the mammalian cell has diverse ways to respond to permanent and transient changes in the endoplasmic reticulumfoldingenvironment.
5 Riassunto Nelle cellule di mammiferol'evoluzione ha portato alla formazione di un sistema elaborato di "controllo qualitä" per assicurarsi che le proteine non correttamente ripiegate vengano trattenute all'interno del reticolo endoplasmatico. A queste proteine puö esser accordato piü tempo per raggiungere la corretta conformazione. Qualora il sistema ritenga che la proteina sia incapace di assumere la corretta struttura tridimensionale, ne garantisce l'eliminazione. Un accumulo all'interno del reticolo endoplasmatico di proteine incapaci di piegarsi correttamente genera una complessarisposta (unfolded protein response (UPR)) volta ad aumentare la capacitä della cellula di piegare, trasportare e/o degradare proteine di nuova sintesi. In questa tesi, intitolata "Ripiegamento,controllo qualitä e degradazione delle glicoproteine: studio in cellule depauperate degli chaperones e in cellule con regolazione difettivadell' UPR", sono presentati quattro studi indipendentiriguardanti il ripiegamento, il la degradazione e la risposta allo stress nel reticolo endoplasmatico nelle controllo di qualitä, cellule di mammifero. Nella primaparte sono State utilizzate sia linee cellulari in cui i geni per la calnexinae la calreticulinasono stati deleti sia l'inibitore castanospermina,che imbisce l'interazione tra la calnexina o la calreticulina e la glicoproteinedi nuova sintesi. Queste linee cellulari incapaci di esprimere specifiche chaperone e l'uso della castanospermina risultano essere validi modelli per lo studio del ripiegamento e del controllo qualitä delle glicoproteine usate come substrato. E stato dimostrato che la delezione della calnexina previene una corretta maturazione di alcune proteine come l'influenza emagglutinina ma non interferisce in maniera evidente sulla maturazione di molte altre proteine saggiate. Nelle cellule in cui 1'accesso delle glicoproteine alla calnexina e alla calreticulina e contemporaneamente bloccatoe stata evidenziata una forte diminuzione di stringenza del controllo qualitä che porta ad un aumento significativo del trasporto sulla superficie cellulare di proteine non native. Nel secondo studio il livello di calnexina e di ERp57 e stato transientementeridotto mediante la tecnica dell' "RNA interference" in cellule HeLa. Questo ha permesso lo studio degli effetti immediati causati dalla della riduzione del livello di calnexina o ERp57 sui processi che regolano l'omeostasi del reticolo endoplasmatico e della morte cellulare. In questo modo e stato dimostrato che l'abbassamento del livello di calnexina causa una generica riduzione del livello di trascrizione e porta ad un debole aumento della mortalitä delle cellule in coltura. La riduzione di ERp57 e meglio tollerata, pur risultando in una
6 vi moderata UPR caratterizzata dallo splicing del trascritto codificante per il fattore di trascrizione XBP1 e la sovraregolazione di molte chaperone localizzate nel reticolo endoplasmatico. Nel terzo studio sono State utilizzate cellule che non esprimono XBP1 per studiare il ruolo di questo fattore trascrizionale nella sovraregolazione dei prodotti genici coinvolti nella UPR e nella degradazione associata al reticolo endoplasmatico. A seguito di stress o di aumento del carico proteico nell'er causato per via farmacologica, e stato dimostrato che XBP1 e necessario per la sovraregolazione dei geni codificanti proteine coinvolti nella degradazione associata al reticolo endoplasmatico. Infatti quando le cellule che non esprimono XBP1 sono State trasfettate in modo da portare ad un sovraccarico di ß- secretasi, questo ha provocato una progressiva riduzione dell'efficienza della maturazione proteica, e aggregazione intracellulare di prodotti secondari della sintesi proteica non correttamente strutturati. Questi risultati dimostrano che l'attivazione trascrizionale dipendente da XBP1 dei geni e richiesta per un'efficiente degradazione associata al reticolo endoplasmatico e che le cellule che non esprimono XBP1 non sono in grado di mantenereuna buona efficienza dt ripiegamento e di capacitä secretoria in condizioni di sovraccarico di espressione proteica. Neil'ultimo studio abbiamo focalizzato il lavoro sull'effetto della kifunensine, inibitoredell'a-mannosidasi I, nel processo legato al ruolo di XBP1 utilizzando cellule B che, una volta differenziate in plasma cellule, producono enormi quantitativi di anticorpi. E stato dimostrato che la kifunensine e in grado di inibire la degradazione associata al reticolo endoplasmatico delle glicoproteine e, basandoci su questi risultati preliminari, abbiamo ipotizzato che la kifunensine potrebbe influire sui processi secretori delle plasma cellule, programmate per la produzione di un alto livello proteico. In questo modo abbiamo scoperto che la kifunensineinterferiscecon la maturazione di queste plasmacellule agendo sia a livello della regolazione trascrizionale dei geni coinvolti nel differenziamento,sia sulla capacitä' secretoria e sulla vitalitä delle cellule differenziate.da questi studi emerge chiaramente come le cellule di mammifero utilizzino diverse vie per rispondere a permanenti o transienti perturbazioni deltambiente del reticolo endoplasmatico.
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