Microbiologia della carie e misure di immunoprofilassi

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1 Microbiologia della carie e misure di immunoprofilassi Vol. II N o 3 GIMMOC Giornale Italiano di Microbiologia Medica Odontoiatrica e Clinica Vol. II, N o p Organo ufficiale della S.I.M.M.O.C. Copyright Riassunto. Lo Streptococcus mutans è considerato il microrganismo prevalente nell insorgenza ed evoluzione della carie dentale. Esso svolge la propria azione tramite fattori di patogenicità e virulenza, che sono fondamentalmente la capacità di produrre acidi dagli zuccheri, la possibilità di aderire a proteine salivari che ricoprono i denti e la produzione di glucosiltransferasi, che consente a questo microrganismo di formare dei polisaccaridi dotati di forti proprietà adesive sui tessuti dentali. La protezione attiva anticarie consiste quindi essenzialmente nello stimolare un immunità attiva contro lo S. mutans o contro i suoi fattori di virulenza. Si è cercato di raggiungere questo risultato in due modi: con l inoculazione di cellule intere di S. mutans o con frazioni purificate di esso. La via di inoculazione parenterale deve essere esclusa, per la frequente comparsa di reazioni avverse (anticorpi anti-cuore). Gli antigeni somministrati per via orale sono scarsamente immunogeni. Per ovviare a questo inconveniente antigeni purificati sono stati coniugati alla subunità B della tossina colerica, che ha uno spiccato tropismo per le cellule dell epitelio intestinale. In questo modo si è potuto indurre un attiva immunità, costituita soprattutto da IgA salivari, contro lo S. mutans che perdurava per quasi un anno nell animale da esperimento. Anche l immunizzazione passiva, con la somministrazione orale di IgA anti- S. mutans ha dato risultati promettenti. L uso di un vaccino attivo anti-carie nell uomo è comunque condizionato da un non ancora ottimale rapporto costo/beneficio. Summary. The immunoprophylaxis against dental caries is essentially the prophylaxis against the oral microorganism Streptococcus mutans. The stimulation of specific salivary anti-mutans IgA is the best way to fight the colonization of this microorganism onto the oral tissues and the consequent enamel decay. This goal can be accomplished in two ways: 1) by the inoculation of whole S. mutans cells and 2) by the injection of subcellular bacterial components. In the first case harmful reactions may intervene, due to the cross-reactivity of anti-mutans antibodies with the heart muscle. In the second case the immunogenic properties of purified bacterial polypeptides were found too weak. Binding the bacterial proteins to the B subunit of the cholera toxin enhances their immunogenic potency. Passive immunization with preformed specific IgA has shown a good capacity of blocking oral tissues colonization by S. mutans. R. Pompei *, A. Desogus, G. Lampis Dipartimento di Scienze Mediche, Sezione di Microbiologia Applicata, Università di Cagliari *Autore di riferimento: R. Pompei INTRODUZIONE La carie dentaria è un processo degenerativo dello smalto dei denti e della dentina, in cui la componente microbica del cavo orale svolge un ruolo determinante [Hamada and Slade, 1980]. L eziopatogenesi della carie è stata in buona parte chiarita: l acido lattico che si origina dal metabolismo dei glucidi ad opera di microrganismi orali svolge un azione disgregatrice sulla struttura cristallina dell idrossiapatite, che forma lo smalto dei denti, determinandone prima una diminuzione della compattezza, poi uno sfaldamento vero e proprio con formazione di fessure, cavità o erosioni, a seconda delle zone e dei denti colpiti [Hamada and Slade, 1980]. Perché l acido lattico possa svolgere la sua azione solubilizzante sullo smalto, occorrono alcune condizioni favorenti: a) l acido deve essere prodotto in discreta quantità, come avviene in seguito ad ingestione di un pasto ricco di glucidi e b) deve concentrarsi nella sede della lesione; questo è favorito dalla formazione di una placca dentale adesa al dente, formata da glicoproteine salivari, che fanno da matrice per l adesione di varie specie di microrganismi orali [Loesche, 1986]. In questo senso misure dietetiche che comportano una minore introduzione di glucidi fermentabili e una assidua igiene orale, che provoca una eliminazione meccanica della placca dentale, si sono dimostrate molto valide nel limitare l insorgenza della carie dentale senza altri trattamenti immunologici o terapeutici mirati.

2 42 GIMMOC Vol. II N o 3 Pompei et al. MICRORGANISMI COINVOLTI NELLA CARIE DENTARIA Di volta in volta sono stati considera - ti diversi microrganismi come responsabili dell induzione della carie denta - ria. Nella Tabella I sono indicati i microrganismi più spesso pr esi in con - siderazione: gli str eptococchi orali e i lattobacilli sono tipici micr organismi acidogeni e alcune specie sono state coinvolte nella cariogenesi, special - mente S. sanguis, S. mutans e S. lactis. I lattobacilli, pur essendo acidogeni, si è visto che in gener e si insediano nelle lesioni cariose già for mate, contribuendo forse alla lor o evoluzione e cr onicizzazione, ma non alla lor o insorgenza [Loesche, 1986]. Lo S. lactis non è un tipico micr organismo del cavo orale, ma può esser e introdotto con i cibi e può pr odurre acido lattico a livello di placca dentale. Comunque la sua pr esenza nel cavo orale è solo occasionale. Actinomyces viscosus e simili, sono molto spesso presenti nella placca dentale e possono essere presenti anche nelle lesioni cariose, ma sono ceppi poco acidoge - ni e la lor o relazione con la carie è dubbia. È comunque importante notar e che tutti questi micr organismi sono in grado di causare lesioni cariose in ani - mali gnotobiotici. Tabella I Microrganismi chiamati in causa nell etiopatogenesi della carie Streptococchi Enterococchi Lattobacilli Actinomiceti S. mutans S. sanguis S. lactis STREPTOCOCCUS MUTANS L. casei L. acidophilus Già dagli anni 70 l attenzione dei ricercatori si è rivolta pr evalentemente alla specie S. mutans, quale maggiore responsabile della cariogenesi [Hamada and Slade, 1980]. Questo è scaturito da una serie di osservazioni empiriche e di studi epidemiologici. Lo S. mutans è isolabile nella quasi totalità delle lesioni cariose floride; esso viene isolato con minor frequenza da soggetti privi di carie rispetto a soggetti con carie in evoluzione, anche se è possibile isolarlo anche da soggetti con denti sani. È un forte acidogeno, fer menta diversi zuc - cheri, con produzione di acido lattico; ha una forte tendenza ad aderir e allo smalto dei denti e pr oduce dal metabolismo degli zuccheri (in particolar e sac- Tabella II Caratteristiche differenziali degli streptococchi del gruppo mutans Caratteristiche Specie Cariogenicità Sierotipo Carboidrati della resistenza glucano parete cellulare alla prevalente bacitracina Animali Uomo S. mutans + + c, e, f glucosio, ramnosio + D>M S. sobrinus +? d, g, h glucosio, galattosio, + M>D ramnosio S. cricetus + - a glucosio, galattosio, - M>D ramnosio S. rattus + - b galattosio, ramnosio + D>M S. ferus - - c? -? S. macacae?? c glucosio, ramnosio -?

3 Vol. II N o 3 GIMMOC 43 carosio) dei polisaccaridi che gli con - sentono una facile e persistente adesi - vità allo smalto dei denti (destrani solu - bili e mutani insolubili). La T abella II indica i vari sier otipi e biotipi in cui è divisa questa specie. Nell uomo il sier o- tipo c, biotipo I è il maggior e responsabile di carie. Lo S. sobrinus biotipi d, g, h, ha un a - zione cariogena dubbia nell uomo, men - tre è certa sugli animali da esperimento, come pure gli altri sier otipi S. ferus, S. rattus, S. cricetus, S. macacae. FATTORI DI PATOGENICITÀ E VIRULENZA Cosa rende lo S. mutans il più pr obabile candidato al titolo di agente eziolo - gico della carie dentaria? In T abella III sono indicati alcuni dei fattori di pato - genicità e virulenza, che possono aver e importanza nel pr ocesso di cariogenesi. La cosa deter minante è lo spiccato tr o- pismo dello S. mutans per il tessuto dentale. Questo si attua attraverso un sistema specifico di adesione, mediato dall antigene I/II di superficie (sinonimi Pac, B, IF,SR,USL-1), che lega una glicoproteina salivare, e dalla pr oduzione di un polisaccaride insolubile a par - tire dal saccar osio, il mutano, che pr o- voca una tenace adesione delle cellule di S. mutans allo smalto. Lo S. mutans produce anche una for ma solubile di polisaccaride, indicato come un destra - no, che è importante nei fenomeni di aggregazione batterica e di for mazione della placca dentale [Hamada and Slade,1980]. Tabella III Fattori di patogenicità e virulenza di Streptococcus mutans Acidi prodotti da glucidi Adesine specifiche per idrossiapatite e proteine salivari (Antigene I/II) Glucosiltransferasi Fructosiltransferasi AZIONE ANTICARIE DELLA SALIVA L incidenza della carie dentaria è molto più bassa di quanto la dif fusione e l isolamento dello S. mutans non potrebbe fare pensare. In ef fetti la sali - va possiede un azione anticarie e anti - microbica in genere abbastanza ef ficace. L azione meccanica dilavante della saliva provoca la continua eliminazione dei microrganismi del cavo orale; que - sto vale anche per il continuo sfalda - mento delle cellule super ficiali delle mucose orali. Inoltr e vi sono nella sali - va sostanze con azione antibatterica specifica (Tabella IV). In particolar e il lisozima e la lattoferrina, che sono sem - pre presenti in concentrazioni variabili, svolgono azioni lesive sulle struttur e e sul metabolismo dei micr organismi orali. Lo stesso si può dir e della latto - perossidasi. Inoltre esistono sostanze aggreganti, come le mucine, le glico - proteine salivari e anche la fibr onectina, che favoriscono l aggr egazione e l eliminazione dei batteri; polipeptidi quali istatine e cistatine sembrano anch essi avere un importante ruolo antibatterico nel cavo orale. Una menzione a parte meritano le IgA salivari, la cui quantità e specificità varia naturalmente in seguito a trattamenti immunizzanti più o meno mirati. Tabella IV Fattori anticarie nella saliva Antibatterici Sostanze aggreganti Regolatori del ph Regolatori della funzione ionica Lisozima Perossidasi Lattoferrina Mucine Glicoproteine salivari Fibronectine IgA Peptidi ricchi di arginina Peptidi ricchi di istidina Peptidi ricchi di prolina Statherin Immunoprofilassi anticarie

4 44 GIMMOC Vol. II N o 3 Pompei et al. IMMUNITÀ ANTI-CARIE: LE IGA SECRETORIE L immunità specifica a livello salivar e è rappresentata prevalentemente dalle IgA secretorie. Queste sono pr odotte a livello di ghiandole salivari da plasmacellule affluite attraverso le vie linfatiche e sti - molate da antigeni pervenuti o per via parenterale (di minore importanza) o attraverso le mucose e i tessuti linfatici ad esse annessi (via pr evalente). Le IgA agiscono a livello di mucosa, a livello di saliva e anche sui tessuti duri dei denti e nella placca dentale [Mar cotte and Lavoie, 1998]. Le IgG e le IgM sono in gener e confinate negli spazi cr evicolari, dove si tr o- vano in piccola quantità; così pur e macrofagi e linfociti, che hanno scarsa rilevanza nella saliva, sono confinati negli spazi cr evicolari, e non partecipa - no attivamente alla pr otezione specifica anticarie. Dunque, le IgA salivari sono lo strumento deter minante per poter affrontare una prevenzione della carie dentaria specifica e mirata. Ciò significa che una terapia anticarie mirata comporta l uso di misure atte a stimolare nel miglior modo possibile, sia quantitativamente che qualitativamente, la produzione di IgA salivari specifiche contro lo S. mutans. METODI DI IMMUNIZZAZIONE CON S. MUTANS Uso di cellule intere Sono stati studiati due metodi di pr otezione specifica anticarie: a) immunizzazio - ne attiva con cellule di S. mutans o loro frazioni e b) immunizzazione passiva con anticorpi preformati [Mandell, 1996]. Nel primo caso si è fatto ricorso a metodi di immunizzazione che utilizzavano cellule intere di S. mutans uccise con formalina o a frazioni specifiche di S. mutans. La somministrazione di cellule di S. mutans per via parenterale ha dimostrato di indurr e la produzione di anticorpi in grado di cr ossreagire con antigeni del miocardio, in quanto sembra che antigeni di S. mutans, come quelli di Str eptococchi di gruppo A, abbiano epitopi in comune con la miosina. L alternativa è stata quella di sommini - strare le cellule di S. mutans per bocca. In questo caso non si hanno r eazioni sfavorevoli, ma la stimolazione immunitaria, intesa come produzione di IgA salivari, è alquanto modesta. Uso di frazioni cellulari L alternativa all uso di cellule inter e è la purificazione di fattori di virulenza e l immunizzazione con essi. Anche in questo caso si sono pr esentati problemi importanti: a) la purificazione di antigeni di parete è dif ficile e laboriosa ; b) la purezza degli antigeni isolati non dà garanzia di evitar e reazioni avverse come la produzione di anticorpi anti-miocar - dio; c) la quantità di antigeni purificabili con i sistemi biochimici è modesta. Le prove sin qui eseguite con antigeni puri - ficati (glucosiltransferasi, GTF o antigene di adesività, AgI/II) hanno dato risul - tati modesti, in ter mini di praticità e di efficacia della risposta immune. Due vie di immunizzazione molto pr o- mettenti sono l uso di batteri avirulenti trasformati con l inserimento di geni di S. mutans [Jagusztyn-Krynicka, 1993] o l uso di frazioni attive di fattori di viru - lenza coniugate a sostanze adiuvanti. Iwaki et al. [1990] hanno pr eparato un ceppo di S. lactis ricombinante, contenente il gene pac per l antigene di adesività I/II di S. mutans. Il ceppo, ucciso con for malina ha mostrato di indurr e la produzione di IgA se somministrato per via orale in ratti. Simili risultati sono stati ottenuti da Jagusztyn-Krynicka et al. [1993] con un ceppo attenuato di Salmonella typhimurium, trasformato con geni di S. mutans. Dato per bocca, questo ceppo colonizza - va l intestino di animali da esperimento e induceva una immunità attiva, sotto forma di IgA salivari e IgG sieriche, contro S. mutans. Antigeni legati a componenti adiuvanti Il problema forse più importante con l uso di pr oteine purificate è la dif ficoltà di suscitare una risposta anticorpale abbastanza forte e duratura. Per questo motivo alcuni ricercatori hanno pensato di coniugare antigeni, o polipeptidi sinte - tici derivati dai siti attivi di GTF o Antig.

5 Vol. II N o 3 GIMMOC 45 Figura 1 Struttura schematica dell antigene I/II Immunoprofilassi anticarie I/II di S. mutans, con adiuvanti o con sostanze particolari quali la tossina cole - rica, che, limitatamente alla subunità B, presenta uno spiccato tr opismo per le cellule delle mucose e la capacità di sti - molare potentemente il sistema immuni - tario [Toida et al., 1997]. La Figura 1 mostra schematicamente la struttura dell antigene I/II di S.mutans. Smith et al. [1997] hanno preparato un polipeptide sintetico di 19 amminoacidi, identificabile con la r egione reattiva della GTF di S. mutans, che è stato iniettato nella mucosa a livello delle ghiandole salivari in ratti. Gli autori hanno osservato una risposta immune attiva sotto for ma di IgA specifiche in grado di inibir e la carie dei ratti e di bloccar e l azione di GTF in vitro. La presenza di una immunità cellu - lare attiva era garanzia di una maggior e durata nel tempo della stimolazione. Antigeni solubili Toida et al. [1997] hanno pr eparato un antigene costituito dalla r egione legante la saliva (SBR) dell antigene I/II di S. mutans, coniugata alla tossina colerica, detossificata della frazione A1 ( SBR-CTB). Questo antigene somministrato per via intragastrica induceva nei topi la compar - sa di IgA e IgG specifiche nella saliva e protezione dalla carie. In un esperimento analogo, Hajishengallis et al. [1996] hanno usato una pr oteina derivata dall Ag I/II coniugato con la tossina cole - rica (fraz. B) per immunizzar e dei ratti per via orale. Hanno osservato una rispo - sta immune attiva fino a 11 mesi dopo il trattamento. Yu et al. [1997] hanno pr eparato una pr oteina di fusione contenente la frazione r eattiva dell antigene AgI/II e la frazione che lega il glucano di GTF (GB) o quella che lega il saccar osio (SB). Le proteine così costituite date per via orale a animali da esperimento bloccava - no l adesione di S. mutans ai denti. Immunità passiva L uso di sistemi di immunità passiva comporta minori pr oblemi di trattamento rispetto a quelli descritti prima. Il compi - to principale di una immunizzazione pas - siva efficiente è quello di bloccar e l adesività dello S. mutans mediante l introduzione nel cavo orale di anticorpi specifici preformati e di favorir ne quindi l eliminazione con la saliva. Questo tipo di tratta - mento è stato sperimentato da Michalek et al. [1987], Loimaranta et al. [1997] con l uso di latte e sier o di vacche attivamen - te immunizzate con cellule uccise di S. mutans. Il latte è risultato ricco di IgA secretorie che erano in grado di diminui - re l insorgenza di carie in ratti gnotobioti - ci infettati con S.mutans. Risultati analoghi sono stati ottenuti con l uso di anti - corpi monoclonali da Smith et al. [1997] L ultima ricerca in questo campo pr opone

6 46 GIMMOC Vol. II N o 3 Pompei et al. l uso di anticorpi pr odotti da piante tran - sgeniche [Ma et al., 1990]. Il vantaggio della immunizzazione passiva è la facilità di produzione degli anticorpi e di tratta - mento dei soggetti. Naturalmente la dura - ta della proteina è limitata al periodo di trattamento (pochi minuti o poche or e), che però può esser e ripetuto diverse volte anche nella stessa gior nata e, al limite, gli anticorpi così pr odotti possono essere inclusi in collutori o dentifrici. È difficile pensare un vaccino anticarie da somministrare a tutta la popolazione indiscriminatamente. Questo comporte - rebbe un rapporto costo/beneficio tr oppo elevato per esser e accettabile. È inve - ce pensabile di individuar e una popolazione a rischio, da sottoporr e a vaccinazione periodica. In particolar e pazienti affetti da xerostomia, pazienti con gravi malformazioni orali, pazienti sottoposti a terapie radianti e chemioterapia, soggetti con handicaps fisici e psichici. Anche i bambini in età di prima dentizione, ed eventualmente le lor o madri, potr ebbero trarre vantaggi da una immunizzazione attiva contro lo S. mutans. CARATTERISTICHE OTTIMALI DI UN VACCINO ANTICARIE La carie dentaria è una malattia infetti - va cronica non grave e pertanto l uso di un vaccino può esser e accettabile solo se è del tutto privo di ef fetti collaterali. La Tabella V elenca una serie di caratteristi - che che dovrebbe avere un vaccino anti - carie ideale per esser e accettabile e pr o- ponibile alla popolazione. T enendo anche conto che i fruitori principali di un tale vaccino dovr ebbero essere i bambini e i giovani, una assunzione durante le abituali pratiche di igiene orale gior naliera dovrebbe rendere tale sistema pr eferibile e più accettabile rispetto a immuniz - zazioni sistemiche. Tabella V Qualità desiderabili in un vaccino anticarie Assoluta assenza di effetti collaterali Assunzione per via orale (possibilmente inserito in materiali abitualmente usati per l igiene orale) Buona efficacia e durata nel tempo Costo contenuto PER CHI È UTILE UN VACCINO ANTICARIE? PROSPETTIVE FUTURE E CONCLUSIONI Molti ricercatori hanno dimostrato che è possibile indurr e una immunità attiva contro lo S. mutans in grado di conferi - re un buon grado di pr otezione contro la carie dentaria. T uttavia è ancora pr e- maturo prevedere l introduzione a livello generale di un vaccino ef ficace. Questo perché ancora mancano suf ficienti sperimentazioni sull uomo che dimostrino la r eale efficacia dei metodi proposti e perché mancano delle chiar e indagini sui rapporti costi/benefici che ne deriverebbero per la popolazione. È possibile che la pr oduzione di anticorpi con sistemi molto economici (piante transgeniche, per es.) possa r endere fattibile l introduzione di anticorpi spe - cifici anti S. mutans in colluttori o den - tifrici speciali. L uso su vasta scala di una immunizzazione attiva con S. mutans o frazioni di esso richiederà probabilmente ulteriori verifiche e spe - rimentazioni prima di esser e approvata per l uso nell uomo. BIBLIOGRAFIA Hajishengallis G., Michalek S.M. and Russell M.W. Persistence of serum and salivary antibody response after oral immunization with a bacterial protein antigen genetically linked to the A2/B subunit of cholera toxin. Infect. Immun. 64: , Hamada S. and Slade H. Biology, Immunology, and Cariogenicity of Streptococcus mutans. Microbiol. Rev. 44: , Jagusztyn-Krynicka E.K., Clark-Curtiss J.E., and Curtiss III R. Escherichia coli heat-labile toxin subunit B fusion with Streptococcus sobrinus anti-

7 Vol. II N o 3 GIMMOC 47 gens expressed by Salmonella typhimurium oral vaccine strains: importance in the linker for anti - genicity and biological activities of the hybrid pr o- teins. Infect. Immun. 61: , Iwaki M., Okahashi N., T akahashi I. et al. Oral immunization with r ecombinant Streptococcus lactis carrying the Streptococcus mutans surface protein antigen gene. Infect. Immun. 58: , Loesche WJ. Role of Streptococcus mutans in human dental decay. Micr obiol. Rev. 50: , Loimaranta V., Tenovuo J., Virtainen S. et al. Generation of bovine immune colostrum against Streptococcus mutans and Streptococcus sobrinus and its ef fect on glucose uptake and extracellular polysaccharide formation by mutans str eptococci. Vaccine 15: , Ma J.K., Hunjan M., Smith R., Kelly C. and Lehner T. An investigation into the mechanism of pr otection by local passive immunization with monoclo - nal antibodies against Streptococcus mutans. Infect. Immun. 58: , Mandel I.D. Caries pr evention. Current strategies, new directions. JADA 127: , Marcotte H. and Lavoie M.C. Oral micr obial ecology and the r ole of salivary immunoglobulin A. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 62: , Michalek S.M., Gr egory R.L., Har mon C.C et al. Protection of gnotobiotic rats against dental caries by passive immunization with bovine milk antibo - dies to Streptococcus mutans. Infect. Immun. 55: , Smith D.J., Shoushtar B., Heschel R., King W.F. and Taubman M.A. Immunogenicity and pr otective immunity induced by synthetic peptides asso - ciated with a catalytic subdomain of mutans gr oup streptococcal glycosyltransferase. Infect. Immun. 65: , Toida N., Hajishengallis G., W u H., and Russel M.W. Oral immunization with the saliva-binding region of Streptococcus mutans AgI/II genetically coupled to the colera toxin B subunit elicits T-hel - per-cell response in gut-associated lymphoid tis - sues. Infect. Immun. 65: , Yu H., Nagano Y., Yamashita Y., Oho T., and Koga T. Effects of antibodies against cell sur face protein antigen PAc-glucosyltransferase fusion protein on glucan synthesis and cell adhesion of Streptococcus mutans. Infect. Immun. 65: , Immunoprofilassi anticarie

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