U J. presented by. Dipl. accepted. Prof>0r. J. C. Perriard^ MHC class II molecules play a crucial role in LPS-triggered. activation.

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1 Diss. ETHNo MHC class II molecules play a crucial role in LPS-triggered cellular activation A dissertation submitted to the SWISS FEDERAL INSTITUTE OF TECHNOLOGY ZURICH for the degree of Doctor of Natural Sciences Dipl. presented by Aline Piani Sci. Nat. ETH born February 13, 1968 citizen of Torricella, TI accepted on the recommendation of Prof. Dr. J.C. Perriard, examiner Dr. med. R.P. Lauener, co-examiner Prof. Dr. H.M. Eppenberger, co-examiner U J 1996 //>/; * Prof>0r. J. C. Perriard^ Institut fur ZeNbiologie ETH Honggerberg CH-8093 ZURICH)

2 1 Summary Infection with gram-negative bacteria can result in life-threatening disease. Lipopolysaccharide (LPS), a cell wall component of gramnegative bacteria, binds to phagocytes and activates them to secrete various cytokines. These substances initiate a cascade of events resulting in disorders of the coagulation system, vasodilatation, multi organ failure and, ultimately, septic shock. CD 14, a glycosylphosphatidylinositol-anchored monocytic antigen, has been proposed to serve as receptor for LPS. Since CD 14 lacks a transmembrane and cytoplasmic domain, it has been postulated that it requires associated molecules for signal transduction. Moreover, CD 14- negative cells can respond to LPS too, at least in the presence of soluble CD 14. Thus a complex of several molecules is involved in recognition of LPS by monocytes/macrophages. Characterization of this complex is a prerequisite for understanding the pathology of septic shock and for the development of new strategies aiming at prevention and/or therapy disease. of this We propose that major histocompatibility complex class II molecules (MHC II) interact with CD 14 and are involved in phagocyte activation by LPS. We show a role for MHC class II-expression in LPS-responsiveness and a physical interaction between CD14 and MHC class II antigens. To determine a role for MHC class II proteins in activation of cells by endotoxin, we compared the response to LPS of MHC class II-positive cells with the response of MHC class II-negative mutants. THP-1 (a MHC class II-positive and CD14-negative monocytic cell line of human origin), THP-1.6 (a MHC class II-negative variant of THP-1), and THP-1.6 CIITA (THP-1.6 cells rendered MHC class II-positive by the MHC class II transactivator CIITA) cells were stimulated with LPS and assessed for cytokine production. Only the MHC class II positive THP-1 and THP-1.6 CIITA cells could respond to endotoxin with secretion of tumor necrosis factor-alpha (TNF-a), interleukin (IL)-8 and IL-6. The role of MHC class II-molecules in LPS-responsiveness experiments using peripheral was then confirmed in blood mononuclear cells (PBMC) from a MHC class II-deficient patient. In contrast to healthy controls, the patient's MHC class II-deficient PBMC did not secrete significant levels of TNF-a or IL-1 upon in vitro stimulation with LPS. We further assessed LPS-responsiveness of cells from MHC class II knock-out mice. The

3 2 TNF-a response to endotoxin was markedly reduced in whole blood as well as in cultures of peritoneal macrophages from MHC class II knock out mice as compared to I-A-positive wild-type C57BL/6 mice. Thus, MHC class II-molecules participate in the response to LPS in human and murine cells. Using the epithelial cell line 293 ( wild-type: CD14-negative, MHC class II-negative) transfected with CD 14, MHC class II proteins together, we found that two signaling pathways or the DNA for both are activated after LPS stimulation in these transfected epithelial cells; one is characterized by activation of protein kinase C and depends on the expression of CD 14, the other is characterized by activation of mitogen activated protein kinases and is more related to expression II molecules. of MHC class In a second part we investigated a physical interaction between MHC class II and CD 14 molecules. Recombinant human CD 14 produced and radioactively labeled by in vitro transcription/translation immunoprecipitated or immunoaffinity purified The immunoprecipitated was mixed with MHC class II molecules. MHC class II molecules have been derived from epithelial cells of the strain 293 transfected with the HLA-DR1 antigens while the purified MHC class II molecules were derived from lysates of THP-1 cells. After mixing CD 14 with MHC class II proteins, CD 14 was found to co-precipitate with HLA-DR molecules when precipitating with anti HLA-DR antibodies. The proteins derived from the complexes were subsequently denatured and analysed by SDS-PAGE. Additional control experiments confirmed that the interaction between CD 14 and MHC class II molecules was specific. Sites on MHC class II molecules known to be important for binding of the staphylococcal aureus superantigen B (SEB) are involved in binding of CD 14, too, as demonstrated by co-precipitation of CD 14 and MHC class II molecules by In summary, we could show that i) expression inhibition of addition of SEB. of MHC class II molecules is required for maximal LPS-responses, ii) MHC class II molecules physically interact with the LPS-receptor CD 14 and iii) the pattern of signalling pathways activated by stimulation with LPS varies depending on the expression of these molecules.

4 3 Riassunto Infezioni causate da batteri grammi negativi possono determinare malattie pericolose per la vita umana. I lipopolisaccaridi (LPS) componenti della membrana batterica sono in grado di legarsi ai fagociti del sistema sanguigno periferico attivandoli alia produzione di citochine. Tali sostanze determinano una serie di eventi risultante in disordini della coagulazione, in vasodilatazione e disfunzione di diversi organi per culminare inline in shock settico. Diversi studi hanno dimostrato che l'antigene CD 14 (ancorato al glicosilfosfatidilinositolo) espresso dai monociti, funzioni quale recettore dei LPS. Siccome il CD 14 non possiede ne un dominio transmembrana ne uno citoplasmatico, e stata ipotizzata la necessita di altre molecole in grado di trasmettere il segnale per studi hanno dimostrato che cellule incapaci il riconoscimento dei LPS. Ulteriori di sintetizzare CD 14 sono in grado ugualmente di rispondere ai LPS in presenza di CD 14 solubile. Da cio e stato dedotto che un complesso di diverse molecole deve essere implicato nel riconoscimento dei LPS da parte dei monociti e macrofagi. Caratterizzando questo complesso si potranno sviluppare delle strategic mirate a comprendere la patologia dello shock settico per prevenirlo e curarlo. Nel nostro lavoro proponiamo che le proteine del complesso maggiore di istocompatibilita di classe II (MHC II) interagiscono con il CD 14 e sono implicate nell1 attivazione dei fagociti in risposta proteine del complesso MHC II nella risposta ai LPS e 1' tra il CD 14 e gli antigeni del MHC II vengono dimostrate. ai LPS. II ruolo delle interazione fisica Per determinare il ruolo delle proteine del complesso MHC II nell' attivazione di cellule abbiamo effettuato un confronto tra la risposta ai LPS di cellule producenti MHC II (MHC II positive) e quella di cellule mutanti prive di MHC II (MHC II negative). Cellule THP-1 (linea cellulare di origine umana sintetizzanti le proteine di MHC II, ma priva di CD 14), THP-1.6 (una variante di THP-1 incapace di sintetizzare MHC II) e THP-1.6 CIITA (cellule THP-1.6 rese MHC II positive col transattivatore CIITA di MHC II) sono state stimolate con LPS e successivamente la loro produzione di citochine e stata misurata. Solo le cellule THP-1 e THP-1.6 CIITA, entrambe esprimenti MHC II, hanno risposto alia stimulazione con LPS secernendo TNF-a, IL-8 e IL-6. II ruolo delle molecole di MHC II nella risposta ai LPS e stato confermato

5 4 mediante esperimenti in cui venivano utilizzate le cellule mononucleate del sangue periferico di un paziente incapace di produrre le proteine del MHC II. A differenza del controllo sano, le cellule del paziente non secernevano quantita significanti di TNF-a e IL-1 dopo stimulazione in vitro con LPS. In ulteriori esperimenti in cui i macrofagi peritoneali e le cellule del sangue di topi knock-out per MHC II (incapaci di sintetizzare tali proteine) venivano stimulati con LPS, abbiamo riscontrato una ridotta secrezione di TNF-a in confronto ai risultati ottenuti sui topi selvatici della linea C57BL/6 in grado di esprimere I-A. Anche nei topi la risposta ai LPS sembra essere mediata dalle MHC II proteine. Transfettando cellule epitheliali 293 (negative di CD 14 e MHC II) con CD 14, con MHC II oppure con entrambe le proteine, abbiamo individuato due vie attraverso le quali le cellule trasmettono il segnale di riconoscimento per i LPS; la prima e caratterizzata dall1 attivazione della proteina-chinasi C e dipende dal CD 14, la seconda invece e caratterizzata dall' attivazione della proteina chinasi attivata dalle sostanze mitogene e dipende dalle proteine del MHC II. II secondo approccio sperimentale da noi seguito era proteso a dimostrare 1' interazione fisica tra le proteine di MHC II con 1' antigene CD 14. Una proteina CD 14 umana radioattiva prodotta mediante translazione in vitro veniva fatta interagire con molecole di MHC II immunoprecipitate (derivanti dalle cellule epiteliali 293 transfettate con l'antigene HLA-DR 1) o purificate (derivanti dalle cellule THP-1). In seguito il CD 14 veniva coimmunoprecipitato con le molecole HLA-DR e con gli anticorpi anti HLA-DR. Questo complesso proteico veniva denaturato, analizzato mediante elettroforesi su gel di poliacrilamide e SDS. Ulteriori esperimenti utilizzando controlli diversi hanno dimostrato che le molecole di CD 14 sono in grado di legarsi in modo specifico alle molecole di MHC II. Inibendo la co-precipitazione del CD 14 con le molecole del MHC II tramite il superantigene SEB, abbiamo trovato che le parti delle proteine del MHC II che si legano con il SEB CD14. Riassumendo abbiamo dimostrato che i) sono importanti per il legame l'espressione MHC II sono necessarie per una risposta massima ai LPS, ii) con il delle molecole del le molecole del MHC II interagiscono fisicamente con il recettore dei LPS CD 14 e iii) le vie attraverso le quali le cellule trasmettono il segnale di riconoscimento per i LPS dipendono dall'espressione delle due molecole.

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