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1 Risultati ottenuti e novità nella diagnostica delle sindromi di Ehlers-Danlos in Italia Marina Colombi Sezione di Biologia e Genetica, Laboratorio di Citogenetica e Genetica Molecolare, Dipartimento di Scienze Biomediche e Biotecnologie, Università degli Studi di Brescia, Viale Europa 11, Brescia. Tel , fax , colombi@med.unibs.it In questo terzo incontro sulle sindromi di Ehlers-Danlos, nell ambito del IV Workshop dell Associazione dei pazienti A.fa.D.O.C., il gruppo di lavoro che opera a Brescia presenterà gli sviluppi e i risultati ottenuti negli ultimi anni, unitamente all offerta diagnostica e terapeutica attualmente disponibile. Pazienti affetti da sindromi di Ehlers-Danlos sono noti da diversi secoli: è della fine del 700 la stampa in un libro di Medicina di un paziente in grado di estendere la cute, marcatamente iperelastica, sul petto. Alla fine dell 800 viene pubblicata la prima fotografia di un paziente, di professione contorsionista circense, che sorprendeva gli spettatori con le proprietà iperelastiche della cute e con contorsioni, che dovevano sembrare il frutto di un intenso allenamento, ma erano in realtà la conseguenza di una marcata ipermobilità articolare, caratteristica presente in molti pazienti affetti da sindromi di Ehlers-Danlos. L aspetto spettacolare di queste manifestazioni colpisce ancora le persone, tanto che nel Guinness dei primati del 2010 è riportato un paziente che ha la pelle più elastica del mondo. Le sindromi di Ehlers-Danlos sono così chiamate dal nome dei dermatologi Ehlers E., danese e Danlos H.-A., francese, che, nel primo decennio del secolo scorso, descrissero scientificamente i primi pazienti con le manifestazioni cliniche di queste malattie. Si devono a Victor McKusick l inquadramento, nel 1960, di queste patologie nel gruppo dei disordini ereditari del tessuto connettivo, la descrizione dell eterogeneità clinica dei pazienti (presentazioni diverse, con segni e sintomi differenti), la descrizione delle manifestazioni cardinali delle diverse forme e l inclusione della sindrome di Sacks- Barabas, o di tipo ecchimotico (oggi forma vascolare), nelle sindromi di Ehlers-Danlos. L anno successivo Peter Beighton distingue sei forme diverse di sindrome di Ehlers- Danlos; nel 1972 McKusick ne elenca sette e successivamente undici sul catalogo delle malattie genetiche ereditarie umane Mendelian Inheritance in Man. Nel 1997 un gruppo di esperti rivaluta le conoscenze su queste patologie, riconosce e definisce sei forme di sindrome di Ehlers-Danlos, delineando, per ciascuna di esse, le manifestazioni cliniche cardinali (criteri diagnostici maggiori) e quelle minori (criteri diagnostici minori) (Beighton P, De Paepe A, Steinmann B, Tsipouras P, Wenstrup RJ. Ehlers-Danlos syndromes: revised nosology, Villefranche, Ehlers-Danlos National Foundation (USA) and Ehlers-Danlos Support Group (UK) Am J Med Genet 77:31-37). In base a questi criteri si distinguono le forme: classica, ipermobile, vascolare, cifoscoliotica, artrocalasica e dermatosparassi. Queste forme della malattia sono dovute, in ciascun paziente, all alterazione di un singolo gene, sono quindi malattie genetiche monofattoriali. La forma classica è causata dalla mutazione nel gene COL5A1 o nel gene COL5A2, che codificano per il collagene di tipo V. Poiché le mutazioni in questi due geni sono responsabili della malattia solo nel 50% dei pazienti, si ipotizza che in questa forma vi siano altri geni mutati che devono essere ancora identificati. Anche per la forma ipermobile non si conosce il gene malattia. La forma vascolare è dovuta a mutazioni nel gene COL3A1, che codifica per il collagene di tipo III; la forma cifoscoliotica a mutazioni nel gene PLOD1, che codifica per la lisil idrossilasi, un enzima che matura le molecole di collagene. La forma artrocalasica è dovuta a mutazioni

2 in una regione specifica del gene COL1A1 o COL1A2, che codificano per il collagene di tipo I e la dermatosparassi a mutazioni nel gene ADAMTS2, un altro enzima che matura i collageni, permettendone l organizzazione in fibre nello spazio esterno alla cellula (fibrillogenesi). Complessivamente i geni alterati nelle diverse forme di sindrome di Ehlers- Danlos sono sette. Poiché una stessa forma di sindrome di Ehlers-Danlos può essere dovuta all alterazione di più di un gene, si dice che queste patologie sono geneticamente eterogenee. Le sindromi di Ehlers-Danlos si trasmettono con modalità autosomica dominante o recessiva. Negli ultimi anni nuove forme estremamente rare, identificate in pochi pazienti, si sono aggiunte a queste sei principali e sono in prevalenza dovute a particolari mutazioni nei geni COL1A1 e COL1A2, che codificano per il collagene di tipo I, una proteina tipicamente alterata in un altra malattia genetica ereditaria, l Osteogenesi Imperfetta, in cui sono colpiti i tessuti connettivi e in particolare l osso, che è molto fragile e prono alla rottura. Alterazioni di questi due geni possono determinare manifestazioni cliniche tipiche delle sindromi di Ehlers-Danlos, dell Osteogenesi Imperfetta o intermedie. Le sindromi di Ehlers-Danlos sono malattie ereditarie rare, che sono cioè presenti nella popolazione con una prevalenza inferiore a 1:2.000 individui. In particolare le forme più frequenti sono: l ipermobile (1: ), la classica (1: ) e la vascolare (1: ), che costituiscono il 90% circa dei casi; le altre forme sono molto più rare e finora sono state descritte alcune decine di famiglie. Si ritiene che il 50% dei pazienti con le manifestazioni cliniche che si osservano nelle sindromi di Ehlers-Danlos non si possano inquadrare in nessuna delle forme descritte. Inoltre si pensa che queste patologie, poco conosciute e di difficile inquadramento clinico, spesso non siano riconosciute e la loro frequenza sia pertanto sottostimata. Le sindromi di Ehlers-Danlos (EDS) sono un gruppo di disordini ereditari rari del tessuto connettivo e fanno parte del più ampio gruppo delle Connettivopatie Ereditarie, che comprende più di 500 disordini ereditari diversi (Figura 1). I tessuti connettivi principalmente coinvolti nelle sindromi di Ehlers-Danlos sono la cute (derma sottocutaneo), la cartilagine, l osso e i vasi sanguigni. Questi tessuti si distinguono, dagli altri, che formano gli organi e gli apparati del nostro organismo, per la loro composizione: sono infatti costituiti da cellule che non sono disposte le une vicino alle altre, ma che sono isolate e immerse in una struttura complessa, che si organizza al di fuori delle cellule e che viene definita matrice extracellulare. Le cellule sono diverse nei differenti tessuti, ad esempio nel derma sottocutaneo vi sono i fibroblasti, nella cartilagine i condrociti, nell osso gli osteociti, nelle arterie le cellule vascolari muscolari lisce e i fibroblasti. Queste cellule producono le proteine che entrano a formare la matrice extracellulare; queste proteine saranno diverse o presenti in quantità relativa diversa nei vari tessuti, che acquisiranno per questa ragione caratteristiche, che permettono di svolgere le funzioni specifiche di ogni tessuto. Molte proteine della matrice extracellulare si organizzano a formare fitte reti di fibre che interagiscono tra loro. Le proteine fibrillari più abbondanti delle matrici extracellulari sono i collageni e le proteine che formano la componente elastica dei tessuti (elastina, fibuline, fibrilline). Numerose altre proteine, diverse di tessuto intessuto, interagiscono con queste molto più abbondanti ed essendo diverse di tessuto in tessuto, garantiscono il mantenimento della diversità dei tessuti nell organismo. Le matrici extracellulari, oltre alle proteine, contengono componenti non fibrillari di grandi dimensioni, che sono costituiti prevalentemente da molecole composte da lunghe catene di zuccheri, quali, ad esempio, i glicosaminoglicani e l acido ialuronico.

3 Le sindromi di Ehlers-Danlos sono disordini in cui sono alterate molecole di diversi collageni, o enzimi che modificano e rendono funzionali i collageni, una volta che questi sono stati sintetizzati. Si conoscono 26 tipi diversi di collagene, che sono caratterizzati dall essere costituiti da tre catene proteiche avvolte le une sulle altre con un tipico andamento ad alfa elica. I collageni sono quindi molecole trimeriche; all interno del trimetro possono essere presenti tre catene identiche o diverse, ad esempio il collagene di tipo III, o collagene III, è un omotrimero costituito da tre catene identiche, mentre il collagene I e il collagene V sono eterotrimeri, che contengono due catene alfa1 e una catena alfa2. Una molecola di collagene può essere presente in tessuti connettivi diversi, ad esempio il collagene I forma la matrice extracellulare del derma sottocutaneo, dei tendini, delle articolazioni, delle ossa e della cornea; il collagene III si trova nella cute e nei vasi sanguigni, il collagene V è presente nella cute, nelle ossa, nella cornea e nei vasi sanguigni (Figura 2). Poiché uno specifico collagene può essere presente in tessuti diversi, quando il gene che lo codifica è alterato, più tessuti sono colpiti contemporaneamente. Le sindromi di Ehlers-Danlos, causate dall alterazione di geni codificanti per i collageni I, III e V, sono pertanto patologie multisistemiche accomunate dal coinvolgimento, benché di grado diverso, di cute, articolazioni e strutture di contenimento delle articolazioni, vasi sanguigni e organi interni. Inoltre dal momento che diversi collageni possono essere alterati negli stessi tessuti (ad esempio i collageni I, III e V nella cute), lo stesso tessuto sarà colpito in più forme della sindrome. Dal punto di vista clinico ne consegue che pazienti con diverse forme di sindrome di Ehlers-Danlos presentano segni e sintomi comuni o sovrapposti. Lo stesso segno può essere quindi presente in più forme della sindrome e acquisire il significato di criterio diagnostico maggiore o minore. Manifestazioni cliniche simili rendono difficoltoso l inquadramento del paziente in una delle specifiche forme della sindrome.

4 In particolare nei pazienti affetti da sindromi di Ehlers-Danlos sono da ricercare segni e sintomi anche minimi (soprattutto in età pediatrica), che indirizzano verso la diagnosi di una specifica forma. Le diagnosi clinica delle EDS è spesso resa difficoltosa da un notevole grado di variabilità intra- e inter-familiare. Queste caratteristiche delle manifestazioni delle sindromi di Ehlers- Danlos non permettono di porre in tutti i casi la diagnosi clinica certa di una specifica forma della patologia. L iter diagnostico delle sindromi di Ehlers-Danlos ha inizio con la valutazione e l inquadramento clinico del paziente e dei suoi eventuali familiari. Durante la prima visita si può evidenziare la necessità di effettuare degli approfondimenti diagnostici, quali visite specialistiche e indagini strumentali specifiche. Nel caso in cui la valutazione clinica non sia certa, o la si voglia confermare, o escludere, si può procedere con la richiesta del test genetico, quando questo è disponibile. Il test genetico si effettua a partire da un piccolo prelievo di sangue venoso. Dal momento che i geni coinvolti nelle sindromi di Ehlers-Danlos hanno grandi dimensioni e sono strutturalmente complessi, la loro analisi è lunga e laboriosa. Inoltre ogni paziente presenta un alterazione (mutazione) in un gene specifico, che è presente in altri membri affetti della sua famiglia, ma è diversa da quella presente in altri pazienti con la stessa forma della malattia; si dice quindi che la mutazione è privata. Questa unicità dell alterazione genetica alla base della malattia in individui diversi richiede di effettuare un test genetico in cui, per ogni paziente analizzato, deve essere indagato l intero gene, o meglio la sua porzione che porta l informazione per la sintesi della proteina corrispondente. Una volta ottenuti i risultati dell analisi molecolare del gene specificamente coinvolto in una forma della malattia, il paziente riceve un referto, che riporta questi risultati, che devono essere illustrati in sede di consulenza genetica, allo scopo di informare il paziente e di concludere il percorso diagnostico. Una diagnosi certa permette di porre fine alla ricerca di una risposta su quale sia malattia responsabile della presentazione clinica del paziente, di accettare questo stato e di iniziare il follow-up adeguato (gli esami e le visite programmati nel tempo per la sorveglianza del paziente, allo scopo di prevenire le complicanze possibili) per la forma specifica malattia, individuando terapie sintomatiche e stili di vita adeguati.

5 Lo studio e la caratterizzazione di un numero crescente di pazienti, correttamente diagnosticati nelle diverse forme della malattia, permette di valutare la prevalenza della malattia nella popolazione generale e di allestire un registro dei pazienti. La caratterizzazione molecolare dei pazienti affetti dalle diverse forme di sindromi di Ehlers-Danlos permette di raccogliere famiglie simili dal punto di vista clinico e di programmare la ricerca di nuovi geni coinvolti nella patogenesi della malattia. I diversi componenti del gruppo di lavoro, che opera sulle sindromi di Ehlers-Danlos a Brescia presso diverse strutture, è coinvolto nella diagnosi di queste patologie sia a livello clinico che genetico. In particolare sono disponibili le analisi molecolari per tutti i geni ad oggi noti per il loro coinvolgimento in queste malattie ereditarie. Viene inoltre svolta da molti anni un attività di ricerca per lo studio delle caratteristiche dei fibroblasti dermici, ottenuti da biopsie cutanee dei pazienti con le diverse forme della malattia. Queste cellule sono coltivate in sistemi artificiali in laboratorio, per la valutazione della presenza di alterazioni della matrice extracellulare e di parametri biologici specifici (ad esempio le migrazione cellulare). Questi studi hanno anche lo scopo di approntare trattamenti in grado di correggere le funzioni cellulari difettive. La conoscenza di questi meccanismi biologici potrebbe gettare le basi per possibili terapie. Negli ultimi anni si è svolta anche un intensa attività divulgativa, volta a diffondere la conoscenza di queste malattie orfane. La diffusione di queste conoscenze è alla base della costituzione di una rete di specialisti determinati ad orientare e seguire i pazienti affetti da sindromi di Ehlers-Danlos e a individuare possibili terapie sintomatiche.

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