Apparato muscolare CAPITOLO 11 O SCHELETRICA
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- Margherita Giglio
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1 CAPITOLO 11 Apparato muscolare C on l eccezione di una parte della muscolatura liscia, l apparato muscolare si sviluppa dal foglietto germinativo mesodermico ed è costituito dalla muscolatura scheletrica, liscia e da quella cardiaca. I muscoli scheletrici derivano dal mesoderma parassiale, che forma i somiti, i quali si estendono dalla regione occipitale a quella sacrale, e i somitomeri nella regione della testa. La muscolatura liscia si differenzia dal mesoderma splancnico viscerale che avvolge l intestino e i suoi derivati e dall ectoderma (muscoli della pupilla, ghiandola mammaria e ghiandole sudoripare). La muscolatura cardiaca deriva dal mesoderma splancnico viscerale che circonda il tubo cardiaco. nmuscolatura STRIATA O SCHELETRICA La muscolatura della testa (vedi Capitolo 17) deriva da sette somitomeri, che sono spirali parzialmente segmentate di cellule mesenchimali derivate dal mesoderma parassiale (vedi Capitolo 6). La muscolatura dello scheletro assiale, delle pareti del corpo e degli arti deriva dai somiti, che si formano inizialmente come i somitomeri e si estendono dalla regione occipitale fino all abbozzo caudale. Subito dopo la segmentazione, questi somitomeri vanno incontro a un processo di epitelizzazione e formano una sfera di cellule epiteliali con una piccola cavità al centro (Fig. 11.1A). La regione ventrale di ciascun somite diventa poi di nuovo mesenchimale e forma lo sclerotomo (Fig. 11.1B-D), le cellule osteoprogenitrici per le vertebre e le coste. Le cellule della regione superiore del somite formano il dermatomo e le due regioni che formeranno i muscoli agli angoli o margini ventrolaterale (VLL) e dorsomediale (DML) (vedi Fig. 11.1B). Le cellule che provengono da queste due aree migrano e 162 proliferano per formare le cellule progenitrici della muscolatura ventrale dal dermatomo, formando così il dermomiotomo (Figg. 11.1B,C e 11.2). Alcune cellule dalla regione VLL migrano anche nello strato parietale adiacente al mesoderma della placca laterale (vedi Fig. 11.1B). Qui esse formano i muscoli sottoioidei, della parete addominale (retto dell addome, obliquo interno ed esterno e trasverso dell addome) e degli arti. Il resto delle cellule del miotomo formerà i muscoli del dorso, della cintura scapolare e gli intercostali (Tab. 11.1). Inizialmente, qui si individua un ben definito margine tra ciascun somite e lo strato parietale del mesoderma della placca laterale denominato frontiera somitica laterale (vedi Fig. 11.1B). Questa frontiera separa due domini mesodermici nell embrione: 1. Il dominio primassiale, che comprende la regione che circonda il tubo neurale e contiene solo le cellule derivate dai somiti (mesoderma parassiale). 2. Il dominio abassiale, che consiste dello strato parietale del mesoderma della placca laterale insieme alle cellule somitiche che sono migrate attraverso la frontiera somitica laterale. Le cellule muscolari che attraversano questa frontiera (quelle che provengono dall angolo VLL del miotomo) e penetrano nel mesoderma della placca laterale comprendono le cellule progenitrici dei muscoli abassiali e ricevono molti dei loro segnali per la differenziazione dal mesoderma della placca laterale (Fig. 11.3); le cellule che rimangono nel mesoderma parassiale e non attraversano la frontiera (le cellule rimanenti del VLL e tutte quelle del DML), comprese le cellule progenitrici dei muscoli primassiali, ricevono la maggior parte dei loro segnali di sviluppo dal tubo neurale e dalla notocorda (vedi Fig. 11.3). Nonostante il suo dominio, ciascun miotomo
2 Capitolo 11 Apparato muscolare Cellule muscolari dorsomediali 163 Tubo neurale Dermatomo Pieghe neurali Cellule muscolari ventrolaterali Cavità intraembrionale A Parete ventrale del somite Notocorda B Sclerotomo Aorta dorsale Tubo neurale Sclerotomo Dermatomo Miotomo Sclerotomo C Dermatomo Miotomo D FIGURA 11.1 Immagini di sezioni che illustrano gli stadi di sviluppo in un somite. A. Le cellule mesodermiche diventano epiteliali e si dispongono intorno a una piccola cavità. B. Le cellule delle pareti ventrale e mediale del somite perdono le loro caratteristiche epiteliali e migrano intorno al tubo neurale e alla notocorda, e alcune si spostano nello strato parietale del mesoderma della placca laterale. Tutte insieme queste cellule costituiscono lo sclerotomo. Le cellule delle regioni DML e VLL del somite formano le cellule muscolari progenitrici. Le cellule di entrambe le regioni migrano ventralmente verso il dermatomo per formare il dermomiotomo. Le cellule VLL migrano anche nello strato parietale del mesoderma della placca laterale attraverso la frontiera somitica laterale (linea verde). In combinazione, le cellule del somite e quelle del mesoderma della placca laterale costituiscono il dominio mesodermico abassiale, mentre il dominio mesodermico primassiale contiene solo cellule somitiche (mesoderma parassiale). C. Contemporaneamente, le cellule del dermatomo e quelle muscolari che si associano con esse formano il dermomiotomo. D. Il dermomiotomo inizia a differenziarsi: le cellule del miotomo contribuiscono ai muscoli primassiali e quelle del dermatomo formano il derma del dorso. riceve la propria innervazione dai nervi spinali che derivano dallo stesso segmento delle cellule muscolari. La frontiera somitica laterale definisce anche il confine tra il derma che deriva dai dermatomi nel dorso e il derma che deriva dal mesoderma della placca laterale nella parete del corpo. Esso 12_SADLER_CH11_162_168.indd 163 stabilisce anche un confine per lo sviluppo delle coste, per cui le parti ossee di ciascuna costa derivano dalle cellule dello sclerotomo primassiale, e le parti cartilaginee di quelle coste che si attaccano allo sterno derivano dalle cellule dello sclerotomo che sono migrate attraverso la frontiera somitica laterale (cellule abassiali). 25/11/15 15:43
3 164 Parte II Embriologia speciale Miotomi cervicali Miotomi occipitali C1 Archi muscolari faringei dell occhio IV III II FIGURA 11.2 Schema che illustra la muscolatura della testa e del collo derivata dai somitomeri e i miotomi che si formano caudalmente nella regione occipitale, in un embrione di 7 settimane. Miotomi toracici T1 Condensazione mesenchimale nell abbozzo dell arto Asse dell arto Cresta epiteliale I Occhio TABELLA 11.1 Origine dei muscoli da precursori abassiali e primassiali Primassiale Abassiale Regione cervicale Scaleni Sottoioidei Genioioideo Prevertebrali Regione toracoaddominale Intercostali Grande e piccolo pettorale Obliquo esterno Obliquo interno Trasverso dell addome Sternale Retto dell addome Diaframma pelvico Arto superiore Romboidi distali dell arto Elevatore della scapola Gran dorsale Arto inferiore* Tutti i muscoli dell arto inferiore *L origine precisa dei muscoli nella regione pelvica e nell arto inferiore non è stata ancora determinata, ma la maggior parte, se non tutti, è di origine abassiale. FIGURA 11.3 Schemi di espressione dei geni che regolano la differenziazione del somite. Sonic hedgehog (SHH) e noggin, secreti dalla notocorda e dalla lamina basale del tubo neurale, stimolano la parte ventrale del somite a formare lo sclerotomo e a esprimere PAX1, che a sua volta controlla la condrogenesi e la formazione delle vertebre. WNT e basse concentrazioni di proteine SHH originate dalla parte dorsale del tubo neurale attivano PAX3, che delimita il dermatomo. Le proteine WNT inducono anche la porzione DML del somite a formare le cellule progenitrici dei muscoli e a esprimere il gene muscolo-specifico MYF5. La porzione dermatomica del somite viene indirizzata a diventare il derma da neurotrophin 3 (NT-3) secreto dalla parte dorsale del tubo neurale. L influenza combinata delle proteine attivanti WNT e della proteina inibente BMP4 attiva l espressione di MyoD nella regione VLL per creare un secondo gruppo di cellule muscolari progenitrici. Cellule muscolari BMP4 Derma WNT MYOD Cellule muscolari PAX3 NT-3 MYF5 PAX1 WNT SHH NOGGIN BMP4
4 Capitolo 11 Apparato muscolare 165 del dorso (epiassiali) Ramo primario dorsale Ramo primario ventrale della parete corporea estensori dell arto ipoassiali viene nei sette somitomeri nella regione della testa, rostralmente ai somiti occipitali. Tuttavia, i somitomeri non si separano in regioni riconoscibili come segmentate in sclerotomo e dermomiotomo prima della differenziazione. I tendini per l attacco dei muscoli alle ossa derivano dalle cellule dello sclerotomo adiacenti al miotomo lungo i margini anteriore e posteriore dei somiti. Il fattore di trascrizione SCLERAXIS regola lo sviluppo dei tendini. flessori dell arto FIGURA 11.4 Sezione trasversale condotta a metà di un embrione che mostra l innervazione della muscolatura in sviluppo. I muscoli epiassiali (muscoli propri del dorso) sono innervati dal ramo dorsale primario (posteriore). I muscoli ipoassiali (arti e pareti del corpo) sono innervati dal ramo primario ventrale (anteriore). n INNERVAZIONE DEI MUSCOLI SCHELETRICI ASSIALI La nuova descrizione dello sviluppo muscolare caratterizzata dai domini primassiale e abassiale differisce dal vecchio concetto di epimeri (muscoli del dorso) e ipomeri (muscoli degli arti e pareti corporee), che era basato su una definizione funzionale di innervazione: muscoli epimerici innervati dal ramo dorsale primario e muscoli ipomerici innervati dal ramo ventrale primario. La nuova descrizione si basa sull origine embriologica effettiva delle cellule muscolari da due differenti popolazioni di cellule progenitrici, le cellule abassiali e le primassiali, e non sulla loro innervazione. La descrizione non esclude il fatto che i muscoli epiassiali (sopra la colonna) (muscoli del dorso) sono innervati dal ramo primario dorsale, mentre i muscoli ipoassiali (sotto la colonna) (muscoli degli arti e delle pareti del corpo) sono innervati dal ramo primario ventrale (Fig. 11.4). n MUSCOLO SCHELETRICO E TENDINE Durante la differenziazione, le cellule staminali, i mioblasti, si fondono e formano lunghe e multinucleate fibre muscolari. Presto appaiono nel citoplasma le miofibrille e, dalla fine del 3 mese, compaiono le striature trasversali, tipiche del muscolo scheletrico. Un processo simile av- n REGOLAZIONE MOLECOLARE DELLO SVILUPPO DEL MUSCOLO I geni che regolano lo sviluppo muscolare sono stati identificati recentemente. BMP4 e probabilmente FGF, dal mesoderma della placca laterale, insieme con le proteine WNT, dall adiacente ectoderma, segnalano alle cellule VLL del dermomiotomo di esprimere il gene muscolo-specifico MyoD (vedi Fig. 11.3). BMP4 secreto dalle cellule dell ectoderma induce la produzione delle proteine WNT dal tubo neurale dorsale nello stesso momento in cui basse concentrazioni di proteine sonic hedgehog (SHH), secrete dalla notocorda e dalla lamina del pavimento del tubo neurale, raggiungono le cellule DML del dermomiotomo. Insieme, queste proteine inducono l espressione di MYF5 e MyoD in queste cellule (da notare che SHH non gioca un ruolo specifico nei confronti delle cellule VLL). Sia MyoD sia MYF5 sono membri di una famiglia di fattori di trascrizione detti fattori di regolazione miogenica (MRF), e questo gruppo di geni attiva le vie per lo sviluppo muscolare. n FORMAZIONE MUSCOLARE Lo schema di formazione muscolare viene controllato dal tessuto connettivo nel quale migrano i mioblasti. Nella regione della testa questi tessuti connettivi derivano dalle cellule della cresta neurale; nelle regioni cervicale e occipitale essi si differenziano dal mesoderma somitico; nelle pareti del corpo e negli arti originano dallo strato parietale del mesoderma della placca laterale. n MUSCOLATURA DELLA TESTA Tutti i muscoli volontari della regione della testa derivano dal mesoderma parassiale (somitomeri e somiti), compresa la muscolatura della
5 166 Parte II Embriologia speciale TABELLA 11.2 Origine dei muscoli craniofacciali Origine mesodermica Innervazione Somitomeri 1 e 2 Retto superiore, mediale, retti anteriori Oculomotore (III) Somitomero 3 Obliquo superiore Trocleare (IV) Somitomero 4 Chiusura della mandibola Trigemino (V) Somitomero 5 Retto laterale Abducente (VI) Somitomero 6 Apertura della mandibola e altri muscoli Facciale (VII) del secondo arco Somitomero 7 Stilofaringeo Glossofaringeo (IX) Somiti 1 e 2 intrinseci della laringe Vago (X) Somiti 2-5* della lingua Ipoglosso (XII) *I somiti dal 2 al 5 costituiscono il gruppo occipitale (il somite 1 per la maggior parte degenera). lingua, dell occhio (eccetto i muscoli dell iride, che derivano dall ectoderma del calice ottico), e quelli associati agli archi faringei (viscerali) (Tab. 11.2; vedi Fig. 11.2). La morfogenesi dei muscoli della testa è controllata dagli elementi del tessuto connettivo derivati dalle cellule della cresta neurale. n MUSCOLATURA DEGLI ARTI L inizio della formazione della muscolatura degli arti si osserva nella 7 a settimana di sviluppo, sotto forma di un addensamento mesenchimale presso la base degli abbozzi degli stessi arti (vedi Fig. 11.2). Il mesenchima proviene dalle cellule dorsolaterali dei somiti che migrano nell abbozzo dell arto per formare i muscoli. Come in altre regioni, il tessuto connettivo, derivato dallo strato parietale del mesoderma della placca laterale, regola la morfogenesi muscolare e dà anche origine alle ossa degli arti (vedi Capitolo 12). n MUSCOLATURA CARDIACA La muscolatura cardiaca nell embrione si sviluppa dal mesoderma splancnico che avvolge l endotelio del tubo cardiaco. I mioblasti aderiscono l uno all altro per mezzo di speciali giunzioni che successivamente diventeranno i dischi intercalari. Si sviluppano le miofibrille come nella muscolatura scheletrica, ma i mioblasti non vanno incontro a fusione. In una fase più avanzata dello sviluppo si rendono visibili alcuni speciali fasci di cellule muscolari con le miofibrille irregolarmente distribuite. Questi fasci costituiscono le fibre di Purkinje e formano il sistema di conduzione del cuore. n MUSCOLATURA LISCIA La muscolatura liscia per l aorta dorsale e le grandi arterie deriva dal mesoderma della placca laterale e dalle cellule della cresta neurale. Nelle arterie coronarie, la muscolatura liscia origina Correlazioni cliniche L assenza parziale o completa di un muscolo è un evenienza comune e di norma non debilitante. Esempi comprendono l assenza parziale o completa dei muscoli palmare lungo, dentato anteriore e quadrato del femore. Un difetto molto grave, indicato come sequenza di Poland, si verifica in 1 su individui ed è caratterizzata dall assenza del muscolo piccolo pettorale e da una parziale perdita del muscolo grande pettorale (di solito il capo sternale) (Fig. 11.5). Il capezzolo e l areola mancano o sono spostati, e spesso ci sono difetti alle dita (sindattilia [dita fuse] e brachidattilia [dita corte]) nel lato interessato. La natura deturpante dei difetti può essere problematica, soprattutto nelle donne a causa dello sviluppo della mammella. La parziale o completa assenza della muscolatura addominale viene chiamata prune belly syndrome (sindrome del ventre a prugna secca) (Fig. 11.6). Di solito la parete addominale è talmente sottile che gli organi sono ri-
6 Capitolo 11 Apparato muscolare 167 conoscibili e facilmente palpabili. La sindrome è spesso associata a malformazioni delle vie urinarie e della vescica, compresa l ostruzione uretrale. Questi difetti causano un accumulo di fluido che distende l addome, provocando l atrofia dei muscoli addominali. La distrofia muscolare è il termine utilizzato per indicare un gruppo di malattie muscolari ereditarie che causano progressiva perdita e debolezza della muscolatura. C è un gran numero di questi tipi di malattie, tra le quali la distrofia muscolare di Duchenne (DMD) è la più comune (1 su nati maschi). La malattia viene ereditata come gene recessivo legato all X per cui i maschi sono più frequentemente colpiti rispetto alle femmine. Sia la DMD sia la distrofia muscolare di Becker (BMD) sono causate da mutazioni del gene per la distrofina sul cromosoma X. Tuttavia, nella DMD, non viene prodotta distrofina funzionale e la malattia è molto più grave con un insorgenza molto più precoce (prima dei 5 anni contro 8-25 anni nella BMD). La distrofina è una proteina citoplasmatica che forma un complesso distrofina-proteina associata che si lega al citoscheletro della matrice extracellulare. FIGURA 11.5 Sequenza di Poland. Nel lato sinistro del paziente mancano il piccolo pettorale e parte del grande pettorale. Si vede lo spostamento del capezzolo e dell areola. FIGURA 11.6 Prune belly syndrome (sindrome del ventre a prugna secca): addome disteso per atrofia dei muscoli addominali. dalle cellule proepicardiche (vedi Capitolo 13) e da quelle della cresta neurale (segmenti prossimali). La muscolatura liscia della parete del tratto intestinale e dei derivati dell intestino proviene dal foglietto splancnico del mesoderma della placca laterale che circonda queste strutture. Solo i muscoli sfintere e dilatatore della pupilla e il tessuto muscolare nella ghiandola mammaria e nelle ghiandole sudoripare originano dall ectoderma. Il fattore di risposta al siero (SRF) è un fattore di trascrizione responsabile della differenziazione delle cellule muscolari lisce. Questo fattore è sopraregolato da fattori di crescita attraverso vie di fosforilazione chinasica. I fattori di trascrizione myocardin e myocardin-related (MRTF) agiscono poi come coattivatori per aumentare l attività di SRF, iniziando così la cascata di geni responsabile dello sviluppo della muscolatura liscia. RIEPILOGO La maggior parte dei muscoli origina dal mesoderma. I muscoli scheletrici derivano dal mesoderma parassiale, comprendente (1) i somiti, che daranno origine ai muscoli dello scheletro assiale, pareti corporee e arti, e (2) i somitomeri, che daranno origine ai muscoli della testa. Le cellule progenitrici per i tessuti muscolari derivano dagli angoli (labbri) ventrolaterale (VLL) e dorsomediale (DML) dei futuri dermomiotomi. Cellule provenienti da entrambe le regioni contribuiscono alla formazione del miotomo. Alcune cellule provenienti da VLL migrano anche attraverso la frontiera somitica laterale nel foglietto parietale del mesoderma della placca laterale. Questa frontiera o confine nell embrione separa due domini mesodermici: (1) il dominio primassiale, che circonda il tubo neurale e contiene solo cellule di derivazione somitica (mesoderma parassiale), e (2) il dominio
7 168 Parte II Embriologia speciale abassiale, che consiste del foglietto parietale del mesoderma della placca laterale insieme alle cellule di derivazione somitica migrate attraverso la frontiera in questa regione (vedi Fig. 11.1). Le cellule progenitrici dei muscoli abassiali si differenziano nei muscoli sottoioidei, della parete addominale (retto dell addome, obliquo interno ed esterno, trasverso dell addome), e degli arti. Le cellule progenitrici dei muscoli primassiali formeranno i muscoli del dorso, alcuni muscoli della cintura scapolare e i muscoli intercostali (vedi Tab. 11.1). I muscoli del dorso (muscoli epiassiali) sono innervati dal ramo primario dorsale; i muscoli degli arti e della parete corporea (muscoli ipoassiali) sono innervati dal ramo primario ventrale. Segnali molecolari per l induzione delle cellule muscolari originano dai tessuti adiacenti alle future cellule muscolari. Così, segnali dal mesoderma della placca laterale (BMP) e dall ectoderma soprastante (WNT) inducono le cellule VLL; mentre segnali dal tubo neurale e dalla notocorda (SHH e WNT) inducono le cellule DML. Il tessuto connettivo derivato dai somiti, dal mesoderma parietale e dalla cresta neurale (regione della testa) fornisce lo stampo per la morfogenesi muscolare. La maggior parte della muscolatura liscia e le fibre muscolari cardiache sono derivate dal mesoderma splancnico. La muscolatura liscia della pupilla, della ghiandola mammaria e delle ghiandole sudoripare si differenzia dall ectoderma. n Domande di autovalutazione 1. Da quali due regioni del somite sono derivate le cellule muscolari? Quale regione contribuisce al dominio mesodermico abassiale? Quali muscoli si formano dai domini abassiale e primassiale? 2. Esaminando un neonato di sesso femminile noti che il suo capezzolo destro è spostato verso l ascella e che la parete anteriore dell ascella è quasi assente. Che diagnosi faresti? 3. Da quale tipo di tessuto dipende la morfogenesi dei muscoli? 4. Come spieghi che il nervo frenico, che origina dai segmenti cervicali 3, 4 e 5, innerva il diaframma posto nella regione toracica?
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