Genetica: dal parkinsonismo alla distonia
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1 Genetica: dal parkinsonismo alla distonia Enza Maria Valente, MD, PhD IRCCS Istituto CSS-Mendel, Roma; Dipartimento di Scienze Pediatriche Mediche e Chirurgiche, Università di Messina, Messina Introduzione Distonia e parkinsonismo rappresentano due tipologie di disturbi del movimento che possonotrovarsi associate nell ambito di numerose sindromi genetiche a ereditarietà autosomica dominante, autosomica recessiva o legata al cromosoma X, con frequente esordio in età giovanile. La diagnosi differenziale di queste condizioni è spesso complessa ma assume particolare rilevanza sia per la gestione clinica e terapeutica del paziente che per il rischio di ricorrenza nei familiari del probando, che dipende dalla modalità di trasmissione della malattia. In questo sillabo saranno presentate le principali sindromi genetiche caratterizzate dall associazione di distonia eparkinsonismo in cui uno dei due disturbi del movimento rappresenti il segno clinico principale della patologia, pur se in alcune forme (soprattutto quelle a base neurodegenerativa o metabolica) altri segni clinici possono essere presenti (es. segni piramidali, deterioramento cognitivo, retinopatia, neuropatia periferica ecc). Pertanto non saranno prese in considerazione le numerose patologie caratterizzate principalmente da quadri neurologici distinti, in cui segni distonici e parkinsoniani possono essere occasionalmente parte della presentazione clinica senza tuttavia rappresentarne gli elementi caratterizzanti. Le sindromi con distonia-parkinsonismo possono essere grossolanamente distinte a seconda del disturbo del movimento prevalente nel quadro clinico del paziente. Tra le condizioni caratterizzate prevalentemente da distonia troviamo la distonia responsiva alla levodopa (DYT5) ed il più complesso capitolo delle altre patologie da disturbo del metabolismo della biopterina, la distonia-parkinsonismo ad esordio rapido (DYT12), la distonia-parkinsonismo ad esordio giovanile (DYT16), e la degenerazione associata a deficit di pantotenato-kinasi (PKAN). Tra le condizioni associate prevalentemente a parkinsonismo, troviamo una forma di distonia-parkinsonismo causata da mutazioni del gene PLA2G6 (PARK14), la sindrome di Kufor-Rakeb o degenerazione pallido-piramidale (PARK9), i parkinsonismi giovanili a trasmissione autosomica recessiva (PARK2-6-7). Infine, altre condizioni presentano una variabile associazione di parkinsonismo e distonia, come ad esempio la variante giovanile della malattia di Huntington e la sindrome Lubag, o distonia-parkinsonismo X- linked delle Filippine (DYT3). Qui di seguito saranno brevemente discusse quelle forme di distonia-parkinsonismo la cui base genetica è stata recentemente identificata o più approfonditamente caratterizzata. Distonia-parkinsonismo ad esordio rapido (DYT12) La sindrome distonia-parkinsonismo ad esordio rapido è caratterizzata dall associazione di distonia generalizzata o segmentale che può interessare tutti i distretti (oro 37
2 mandibolare, bulbare, assiale, arti superiori e inferiori) e di una forma di parkinsonismo prevalentemente rigido-acinetica. L esordio avviene solitamente nella seconda-terza decade ma il range di età è ampio (dai 4 ai 55 anni), spesso a seguito di un evento scatenante (ad es. febbre, trauma cranico, cadute ecc). La caratteristica peculiare di questa sindrome è l esordio acuto dei sintomi, da alcuni minuti ad alcuni giorni, con limitata progressione nell arco di 1-2 mesi e successiva stabilizzazione. Successivamente il fenotipo tende a rimanere costante, con occasionali lievi miglioramenti a carico prevalentemente dell andatura o viceversa rari peggioramenti o fluttuazioni. In rari casi sono stati osservati secondi episodi di esacerbazione dei sintomi, a distanza di 1-10 anni dall esordio. L esordio acuto può essere occasionalmente preceduto da segni sfumati, ad esempio una lieve postura distonica delle mani o dei piedi, cui spesso i pazienti prestano scarsa attenzione. Il quadro clinico è caratterizzato da prominente coinvolgimento del distretto bulbare (con disartria, ipofonia, disfagia), ed un tipico gradiente di gravità rostro-caudale che si osserva in tutti i pazienti. Alcuni casi presentano disturbi psichiatrici associati. I disturbi del movimento rispondono poco o nulla alla terapia dopaminergica, pur se alcuni pazienti riferiscono un miglioramento dell andatura. Questa sindrome si trasmette con modalità autosomica dominante (quindi ciascun individuo affetto ha il 50% di probabilità di trasmetterla a ciascun figlio), pur se con penetranza ridotta ed espressione variabile, ed è causata da mutazioni nel gene ATP1A3 sul cromosoma 19q, codificante per la subunità alfa3 della pompa sodio-potassio con attività ATPasica. Il riscontro in alcuni individui di mutazioni de novo deve far sospettare questa sindrome in soggetti con quadro clinico caratteristico, anche in assenza di storia familiare positiva (de Carvalho Aguiar et al., 2004; Brashear et al., 2007). Distonia-parkinsonismo ad esordio giovanile (DYT16) Questa sindrome, recentemente descritta in due famiglie, è caratterizzata da un esordio nella prima-seconda decade di vita (2-18 anni) con dolore e distonia agli arti inferiori o superiori, o disfonia spasmodica. L esordio può essere preceduto da un ritardo nell acquisizione delle normali tappe psicomotorie (50% dei casi). La distonia si estende rapidamente a distretti contigui fino a generalizzare, ed interessa in maniera predominante il distretto orofaciale e bulbare (tipico il riso sardonico e la disartria). Alla distonia si associano segni di parkinsonismo (prevalentemente bradicinesia) e segni piramidali (soprattutto iper-reflessia osteotendinea) in circa la metà dei casi. La condizione non sembra rispondere alla terapia dopaminergica e progredisce lentamente, ma inesorabilmente fino a divenire altamente disabilitante, rendendo i pazienti incapaci di compiere autonomamente le attività della vita quotidiana. La modalità di trasmissione è autosomica recessiva, e sinora è stata identificata una singola mutazione missenso nel gene PRKRA sul cromosoma 2q in 7 pazienti provenienti da due famiglie correlate (Camargos et al., 2008). Distonia-parkinsonismo da mutazioni di PLA2G6 (PARK14) Questa condizione è stata ad oggi descritta soltanto in tre pazienti affetti da una sindrome parkinsoniana classica ad esordio nella seconda-terza decade (range:
3 anni), associata a distonia focale o generalizzata, prevalentemente assiale e degli arti. Il quadro clinico si associa ad un rapido deterioramento cognitivo, disturbi psichiatrici (depressione, aggressività), e variabile presenza di altri segni neurologici come paralisi sopranucleare verticale di sguardo, saccadi ipometriche e segni piramidali. L evoluzione della patologia è relativamente rapida ed in pochi anni i pazienti necessitano di assistenza per svolgere tutte le attività della vita quotidiana. La risonanza magnetica encefalica mostra segni di atrofia corticale in assenza di deposizione di ferro nei gangli basali, mentre le neuroimmagini funzionali (DatScan) mostrano un quadro compatibile con la malattia di Parkinson. Infatti il quadro parkinsoniano risponde parzialmente alla terapia dopaminergica, sebbene sia stata descritta la comparsa precoce di marcate discinesie. La condizione viene trasmessa con modalità autosomica recessiva da genitori sani, e nei tre pazienti descritti sono state identificate mutazioni nel gene PLA2G6 sul cromosoma 22q (Paisan-Ruiz et al., 2008). Questa condizione è quindi allelica ad altre sindromi causate da mutazioni di PLA2G6, tra cui la distrofia neuroassonale infantile e quadri di neurodegenerazione con accumulo di ferro nei gangli basali senza segno dell occhio di tigre. Recentemente due lavori hanno effettuato una ampia revisione di questi fenotipi associati a mutazioni di PLA2G6, accorpandoli nella denominazione PLAN (PLA2G6 associated neurodegeneration). Il quadro clinico della PLAN è caratterizzato da esordio infantile (12-24 mesi di vita), con regressione cognitiva e perdita delle acquisizioni motorie e ritardo dello sviluppo. A differenza della forma adulta dominata da un quadro parkinsoniano con demenza, nella PLAN infantile il disturbo del movimento prevalente è la distonia, riscontrata in tutti i pazienti, e variamente associata ad un quadro neurologico complesso caratterizzato da ipotonia assiale, spasticità, alterazioni bulbari, strabismo, atassia cerebellare, atrofia ottica, neuropatia assonale sensori-motoria. La progressione è rapida e solitamente porta ad exitus entro i 6-15 anni di età. La risonanza magnetica orienta la diagnosi, permettendo di identificare una tipica atrofia cerebellare con gliosi associata a deposizione di ferro nei globi pallidi (75% dei casi, non sempre presente nelle fasi precoci della malattia). Altri esami diagnostici rilevanti sono l esame elettromiografico e la biopsia cutanea, che nel 75% dei casi dimostra la presenza di tipici corpi sferoidi (Kurian et al., 2008; Gregory et al., 2008). È importante la diagnosi differenziale con la neurodegenerazione associata a deficit di pantotenato kinasi, che è dovuta a mutazioni di un altro gene recessivo, PANK2. Sindrome di Kufor-Rakeb e parkinsonismi giovanili a trasmissione autosomica recessiva La sindrome di Kufor-Rakeb (o sindrome pallido-piramidale) presenta molte caratteristiche cliniche in comune con la distonia-parkinsonismo da mutazioni di PLA2G6, essendo caratterizzata da un parkinsonismo parzialmente responsivo alla levodopa ad esordio nella seconda decade, associato a occasionale distonia, rapido deterioramento cognitivo, paralisi sopranucleare verticale di sguardo, segni piramidali e spasticità. Alcuni segni clinici che orientano la diagnosi verso la sindrome di Kufor-Rakeb sono il mini-mioclono facciale e delle dita e le allucinazioni visive. Questa sindrome è trasmessa con modalità autosomica recessiva a seguito di mutazioni nel gene ATP13A2 sul cromosoma 1p (Ramirez et al., 2006). Un dato in- 39
4 teressante è rappresentato dal fatto che singole mutazioni eterozigoti in questo gene sono state identificate in due pazienti con parkinsonismo giovanile ma senza le altre caratteristiche della sindrome di Kufor-Rakeb, facendo ipotizzare che tale gene possa in qualche modo anche contribuire alla patogenesi del parkinsonismo giovanile (Di Fonzo et al., 2007). I geni causativi di parkinsonismo giovanile (PARK2 parkin; PARK6 PINK1; PARK7 DJ-1) solitamente causano un parkinsonismo ad esordio nella terza-quarta decade, che si distingue dalla malattia di Parkinson idiopatica oltre che per l esordio precoce anche per la progressione più lenta della malattia, l eccellente risposta alla terapia dopaminergica che si mantiene nel tempo e, in alcuni casi (soprattutto in quelli ad esordio più precoce), la presenza di segni neurologici associati quali distonia, iperreflessia, fluttuazioni diurne con beneficio da sonno e disturbi psichiatrici. In particolare, la distonia coinvolge solitamente l arto inferiore (es. distonia dell alluce), ma in alcuni casi può interessare anche il distretto cranio-cervicale, come in alcuni pazienti con mutazioni di DJ-1 (Kubo et al., 2006). Nei casi con esordio molto precoce, distonia e beneficio da sonno, è fondamentale valutare la diagnosi differenziale con la distonia responsiva alla levodopa, una distonia-parkinsonismo ad esordio nella prima decade con trasmissione autosomica dominante, dovuta a mutazioni del gene GTP-CH1 (Tassin et al., 2000). Conclusioni Le sindromi distonia-parkinsonismo rappresentano nell ambito dei disturbi del movimento una categoria in continua espansione. La ricerca in questo campo porta non soltanto alla definizione di nuovi fenotipi clinici ma anche all identificazione di nuovi geni causativi e di nuove serie alleliche, come ad esempio quella legata a mutazioni di PLA2G6. Una dettagliata caratterizzazione clinica e strumentale e l identificazione dell alterazione genetica causativa della malattia sono essenziali per una adeguata gestione terapeutica del paziente e per la consulenza genetica. 40
5 Bibliografia Brashear A, Dobyns WB, de Carvalho Aguiar P, Borg M, Frijns CJ, Gollamudi S, Green A, Guimaraes J, Haake BC, Klein C, Linazasoro G, Münchau A, Raymond D, Riley D, Saunders-Pullman R, Tijssen MA, Webb D, Zaremba J, Bressman SB, Ozelius LJ. The phenotypic spectrum of rapid-onset dystonia-parkinsonism (RDP) and mutations in the ATP1A3 gene. Brain 2007;130: Camargos S, Scholz S, Simón-Sánchez J, Paisán-Ruiz C, Lewis P, Hernandez D, Ding J, Gibbs JR, Cookson MR, Bras J, Guerreiro R, Oliveira CR, Lees A, Hardy J, Cardoso F, Singleton AB. DYT16, a novel young-onset dystonia-parkinsonism disorder: identification of a segregating mutation in the stress-response protein PRKRA. Lancet Neurol 2008;7: de Carvalho Aguiar P, Sweadner KJ, Penniston JT, Zaremba J, Liu L, Caton M, Linazasoro G, Borg M, Tijssen MA, Bressman SB, Dobyns WB, Brashear A, Ozelius LJ. Mutations in the Na+/K+ -ATPase alpha3 gene ATP1A3 are associated with rapidonset dystonia parkinsonism. Neuron 2004;43: Di Fonzo A, Chien HF, Socal M, Giraudo S, Tassorelli C, Iliceto G, Fabbrini G, Marconi R, Fincati E, Abbruzzese G, Marini P, Squitieri F, Horstink MW, Montagna P, Libera AD, Stocchi F, Goldwurm S, Ferreira JJ, Meco G, Martignoni E, Lopiano L, Jardim LB, Oostra BA, Barbosa ER; The Italian Parkinson Genetics Network, Bonifati V. ATP13A2 missense mutations in juvenile parkinsonism and young onset Parkinson disease. Neurology 2007;68: Gregory A, Westaway SK, Holm IE, Kotzbauer PT, Hogarth P, Sonek S, Coryell JC, Nguyen TM, Nardocci N, Zorzi G, Rodriguez D, Desguerre I, Bertini E, Simonati A, Levinson B, Dias C, Barbot C, Carrilho I, Santos M, Malik I, Gitschier J, Hayflick SJ. Neurodegeneration associated with genetic defects in phospholipase A(2). Neurology 2008;71: Kubo S, Hattori N, Mizuno Y. Recessive Parkinson s disease. Mov Disord 2006;21: Kurian MA, Morgan NV, MacPherson L, Foster K, Peake D, Gupta R, Philip SG, Hendriksz C, Morton JE, Kingston HM, Rosser EM, Wassmer E, Gissen P, Maher ER. Phenotypic spectrum of neurodegeneration associated with mutations in the PLA2G6 gene (PLAN). Neurology 2008;70: Paisan-Ruiz C, Bhatia KP, Li A, Hernandez D, Davis M, Wood NW, Hardy J, Houlden H, Singleton A, Schneider SA. Characterization of PLA2G6 as a locus for dystonia-parkinsonism. Ann Neurol Jun 20. Ramirez A, Heimbach A, Gründemann J, Stiller B, Hampshire D, Cid LP, Goebel I, Mubaidin AF, Wriekat AL, Roeper J, Al-Din A, Hillmer AM, Karsak M, Liss B, Woods CG, Behrens MI, Kubisch C. Hereditary parkinsonism with dementia is caused by mutations in ATP13A2, encoding a lysosomal type 5 P-type ATPase. Nat Genet 2006;38: Tassin J, Dürr A, Bonnet AM, Gil R, Vidailhet M, Lücking CB, Goas JY, Durif F, Abada M, Echenne B, Motte J, Lagueny A, Lacomblez L, Jedynak P, Bartholomé B, Agid Y, Brice A. Levodopa-responsive dystonia. GTP cyclohydrolase I or parkin mutations? Brain 2000;123:
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