RISULTATI E DISCUSSIONE

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1 V. CALECA (*) - M.C. RIZZO (*) - G. LO VERDE (*) - R. RIZZO (*) - V. BUCCELLATO (*) P. LUCIANO (**) - O. CAO (**) - V. PALMERI (***) - S.B. GRANDE (***) - O. CAMPOLO (***) DIFFUSIONE DI CLOSTEROCERUS CHAMAELEON (GIRAULT) INTRODOTTO IN SICILIA, SARDEGNA E CALABRIA PER IL CONTROLLO BIOLOGICO DI OPHELIMUS MASKELLI (ASHMEAD) (HYMENOPTERA, EULOPHIDAE), GALLIGENO ESOTICO SUGLI EUCALIPTI (*) Dipartimento di Scienze Entomologiche, Fitopatologiche, Microbiologiche Agrarie e Zootecniche, Università degli Studi di Palermo (**) Dipartimento di Protezione delle Piante, Università degli Studi di Sassari (***) Dipartimento di Gestione dei Sistemi Agrari e Forestali, Università degli Studi Mediterranea di Reggio Calabria Ophelimus maskelli, eulofide galligeno di Eucalyptus spp., introdotto in Italia nel 2000, provoca disseccamento e caduta anticipata delle foglie attaccate. Nel 2003 è stato avviato dal Volcani Center (ARO, Israele) e dal CSIRO (Australia) un programma di controllo biologico, introducendo nel 2005 in Israele il parassitoide eulofide Closterocerus chamaeleon (Girault). Nella primavera 2006 l istituzione israeliana ha inviato al Dip. SENFIMIZO di Palermo foglie di Eucalyptus con migliaia di galle parassitizzate da C. chamaeleon. Dopo i necessari test sulla valutazione del rischio ecologico dell introduzione, nella prima metà di maggio il parassitoide è stato rilasciato in Sicilia in cinque eucalitteti, nelle province di Palermo (3 siti), Trapani e Caltanissetta. Nel dicembre 2006 diverse foglie con galle parassitizzate raccolte a Palermo sono state inviate al Dip. di protezione delle Piante (DPP) dell Università di Sassari in Sardegna e al Dip. GESAF dell Università di Reggio Calabria in Calabria, che hanno introdotto il parassitoide ripettivamente nelle province di Cagliari e Crotone. La sua diffusione è stata monitorata prelevando periodicamente foglie di E. camaldulensis con galle di O. maskelli in luoghi via via più distanti dal sito di rilascio. In Sicilia C. chamaeleon a cinque mesi dall introduzione è stato trovato a 2 km di distanza dal punto di rilascio e, nel 2008, in tutta l isola, comprese isole circumsiciliane, in Tunisia, Algeria e Andalusia. In quest ultimo anno il parassitoide è risultato diffusamente presente anche in Calabria e Sardegna. Gli adulti di C. chamaeleon, caratterizzati da partenogenesi telitoca, elevata longevità ed attivi anche d inverno, hanno confermato la loro grande capacità di adattamento e diffusione. Parole chiave: parassitoide, Eucalyptus camaldulensis, galle. Key words: parasitoid, Eucalyptus camaldulensis, galls. Mots clés: parasitoïde, Eucalyptus camaldulensis, galles. INTRODUZIONE Considerevole allarme ha destato il recente arrivo negli eucalipteti italiani di due imenotteri galligeni, Leptocybe invasa Fisher et La Salle ed Ophelimus maskelli (Ashmead) (Eulophidae), quest ultimo citato dagli Autori italiani in diversi modi (sub O. eucalypti (Gahan): Arzone e Alma, 2000; Viggiani e Nicotina, 2001; sub O. prope eucalypti: Bella e Lo Verde, 2002; sub Ophelimus sp.: Bagnoli e Roversi, 2004); la loro diffusione ha interessato anche altri Paesi del Mediterraneo (Mendel et al., 2004, 2005; Pujade- Villar e Riba-Flinch, 2004; Do anlar, 2005; Branco et al., 2006; Kavallieratos et al., 2006). La prima specie produce galle sulle nervature fogliari, sui fusticini delle piantine e sui rametti dei nuovi germogli, con deformazioni evidenti soprattutto sulle piante di 1-4 anni in vivaio (Mendel et al., 2004, 2005), e sui polloni formatisi da piante capitozzate.tali danni possono essere anche molto gravi, tanto da indurre l amministrazione israeliana a bloccare la costituzione di nuovi impianti di E. camaldulensis (Mendel et al., 2004). Altrettanto allarmanti sono le infestazioni ad opera di O. maskelli, le cui galle pustoliformi interessano spesso l intera superficie fogliare, sia su piante giovani che adulte. La chioma delle piante infestate manifesta, per la presenza delle galle, una colorazione più rossa delle piante sane e, in caso di intensi attacchi, anche estesi disseccamenti del fogliame; l'infestazione è concentrata in alcune foglie e nella parte bassa degli alberi, e le foglie con più di 50 galle, in studi effettuati in Israele, sono sopravvissute in media 70 giorni contro i 243 giorni delle foglie non attaccate (Protasov et al., 2007); questo spiega i disseccamenti e la precoce defogliazione visibile nelle piante attaccate da O. maskelli. Fastidi alla cittadinanza e reazioni allergiche dovuti alla forte concentrazione dei minuscoli imenotteri nel periodo dello sfarfallamento, vengono riportati in Israele (Mendel et al., 2005). In Italia i danni dovuti all azione del galligeno sulle piante adulte vanno da quelli di tipo estetico (Laudonia, 2005) ad estesi disseccamenti fogliari e filloptosi, mentre un deperimento generale si osserva sulle piantine in vivaio (Bagnoli e Roversi, 2004; Laudonia, 2005). Dai dati in nostro possesso, nonché dalla bibliografia conosciuta (Bagnoli e Roversi, 2004; Laudonia, 2005), e come anche dimostrato per Israele (Protasov et al., 2007), O. maskelli compie in Italia più generazioni l anno, parzialmente sovrapposte dalla primavera all'autunno, svernando, come già osservato da Viggiani e Nicotina (2001), da larva. Il Volcani Center (ARO) di Bet Dagan (Israele) in collaborazione con il CSIRO di Canberra (Australia) ha avviato

2 nel 2003 un programma di controllo biologico di O. maskelli che ha portato al rinvenimento in Australia di un suo parassitoide, Closterocerus chamaeleon (Girault), anch esso eulofide e caratterizzato da partenogenesi telitoca. Questa specie è stata successivamente introdotta in I- sraele nel 2005 (Mendel et al., 2007). Nella primavera del 2006 il Volcani Center ha inviato il materiale vegetale contenente il parassitoide che è stato utilizzato per la sua introduzione in Sicilia (Rizzo et al., 2006) ed in Campania (Laudonia et al, 2006); successivamente è stato anche introdotto in Corsica (Mendel, 2008 com. pers.). In questo lavoro si presentano i dati relativi alla diffusione di C. chamaeleon dopo la sua introduzione nel 2006 in Sicilia e si dà notizia dell'avvenuta introduzione del parassitoide anche in Sardegna e Calabria, presentando i primi dati sulla sua diffusione in queste altre due regioni. MATERIALI E METODI Nell aprile 2006 il prof. Zvi Mendel del Volcani Center ha inviato al Dip. SENFIMIZO dell Università di Palermo foglie di Eucalyptus L Héritier con alcune migliaia di galle parassitizzate da C. chamaeleon. Dopo aver effettuato alcune prove di laboratorio sulla valutazione del rischio ecologico dell introduzione (risk assessment; Rizzo et al., in corso di stampa), nella prima metà di maggio il parassitoide è stato rilasciato in Sicilia in cinque eucalitteti di differenti dimensioni, tre a Palermo e dintorni, uno in provincia di Trapani e l altro in provincia di Caltanissetta (Rizzo et al., 2006). L avvenuta parassitizzazione sugli eucalitti di Palermo ha fornito il materiale necessario per inviare al Dip. di protezione delle Piante (DPP) dell Università di Sassari in Sardegna e al Dip. GESAF dell Università di Reggio Calabria in Calabria, gli esemplari per le introduzioni di C. chamaeleon effettuate nelle rispettive Regioni nel dicembre 2006; la prima è stata effettuata in un impianto sperimentale per produzione di biomassa in provincia di Cagliari, mentre il rilascio in Calabria è stato effettuato in un eucalitteto in provincia di Crotone. Tutti i rilasci sono stati effettuati in aree in cui è prevalente Eucalyptus camaldulensis Dehn., la specie preferita da O. maskelli e la più abbondante nelle tre regioni. In Sicilia sono stati liberati in ciascuno dei cinque siti di rilascio da 400 a 600 adulti del parassitoide, insieme a ca. 20 foglie con galle parassitizzate che sono state spillate sulle piante (Rizzo et al., 2006); in Sardegna una cinquantina di foglie con galle contenenti il parassitoide è stata spillata su 5 piante del campo sperimentale; in Calabria, invece, sono state immesse in campo soltanto sei foglie, contenenti ca. 250 galle parassitizzate, e pochi adulti appena sfarfallati da queste, ancorando le foglie su tre piante. La diffusione di C. chamaeleon è stata monitorata prelevando periodicamente foglie di E. camaldulensis con galle di O. maskelli in luoghi via via più distanti dal sito di rilascio, man mano che il parassitoide veniva ritrovato. Le foglie raccolte sono state poste all'interno di sacchi di polietilene con carta assorbente e mantenute a temperatura ambiente fino allo sfarfallamento degli adulti del parassitoide e del galligeno. RISULTATI E DISCUSSIONE La diffusione del parassitoide in Sicilia, Sardegna e Calabria è avvenuta ad un ritmo simile (Graf. 1). Nei primi due mesi è stato riscontrato soltanto nelle vicinanze dei siti di rilascio; la prima presenza a ca. 2 km dal sito di rilascio è stata registrata a cinque mesi dalla sua introduzione in Sicilia e Calabria, e dopo sei mesi in Sardegna. Ad un anno dal rilascio C. chamaeleon aveva raggiunto 50 km di distanza in Sicilia (Rizzo et al., 2007), mentre in Calabria era arrivato a 12 km. Ad un anno e mezzo dal suo rilascio sia in Sicilia che in Calabria il parassitoide eulofide ha diffusamente colonizzato gli eucalitti delle due regioni; in entrambi i casi ciò corrisponde ad un raggio di diffusione di poco superiore ai 170 km. In Sardegna ad un anno e mezzo dal rilascio è stato rinvenuto fino a 120 km dal sito di rilascio. C. chamaeleon ha mostrato quindi una grande capacità di adattamento alle differenti condizioni ambientali e una notevole velocità di diffusione; inoltre, a differenza del suo ospite, è risultato attivo anche durante il periodo invernale. La longevità degli adulti del parassitoide favorisce la sua diffusione attiva e passiva. Probabilmente quest'ultima caratteristica, unita all'abbondanza di individui registrata, e forse anche ai frequenti spostamenti di vari mezzi di trasporto, ha permesso, a meno di due anni dal rilascio in Sicilia, la colonizzazione delle isole circumsiciliane, della Tunisia (Lo Verde et al., in prep.), dell Algeria e dell Andalusia (Caleca, in prep.; dati inediti). I nostri risultati confermano le notevoli capacità di diffusione di questo parassitoide riscontrate anche da altri Autori; infatti, inizialmente introdotto in Israele (Mendel et al., 2007) si è diffuso fino alla Turchia (Doganlar e Mendel, 2007), mentre potrebbe essere giunto in Basilicata e Puglia (De Marzo, 2007) dalla Campania (Laudonia et al., 2006, 2007) o dalla Calabria. RINGRAZIAMENTI A Zvi Mendel per aver fornito il materiale necessario per le introduzioni, a John La Salle per i preziosi suggerimenti ed informazioni fornite sul parassitoide. A Graziella Vicari, Francesco Tortorici, Matteo Maltese, Bruno Massa, Tommaso La Mantia, Giuseppe Di Giorgio, Letizia Perremuto, Antonella Blanda, Giuseppe Algeri, Francesca Laudani e Paolo Zoccali per l'aiuto fornito nei campionamenti e nell'analisi dei campioni. A Lucia Zappalà per la traduzione del riassunto in francese.

3 0 200 Distanza in km tra siti di primo rinvenimento e siti di rilascio Sicilia Calabria Sardegna Mesi dopo il rilascio Grafico 1. Diffusione di Closterocerus chamaeleon in Sicilia, Sardegna e Calabria dopo la sua introduzione. Graphic 1. Diffusion of C. chamaeleon in Sicily, Sardinia and Calabria after its introduction. Graphique 1. Diffusion de C. chamaeleon en Sicile, Sardaigne et Calabre après son introduction. SUMMARY DIFFUSION OF CLOSTEROCERUS CHAMAELEON (GIRAULT) RELEASED IN SICILY, SARDINIA AND CALABRIA FOR THE BIOLOGICAL CONTROL OF OPHELIMUS MASKELLI (ASHMEAD) (HYMENOPTERA, EULOPHIDAE), EXOTIC GALL INDUCER ON EUCALYPT TREES Ophelimus maskelli, gall inducer on Eucalyptus trees, was accidentally introduced in Italy and in many other Mediterranean and African countries over the last years. The Volcani Center (ARO) of Bet Dagan and the CSIRO of Canberra launched in 2003 a biological control program of O. maskelli, releasing the Eulophid Closterocerus chamaeleon, a uniparental species attacking O. maskelli larvae. In spring 2006 the Israeli institution has sent to the Palermo University several leaves bearing some thousand of galls of O. maskelli parasitized by C. chamaeleon. The risk assessment of the parasitoid introduction was tested in laboratory trials. At the beginning of May the parasitoid was introduced in three suburban sites and two afforested areas, in the provinces of Palermo (3 release sites), Trapani and Caltanissetta. In Dicember 2006 several parasitized leaves were sent to the University of Sassari (Sardinia) and Reggio Calabria (Calabria), both regions in which eucalypt is widespread. C. chamaeleon was introduced in an experimental eucalypt plantation for biomass production in Cagliari province (Sardinia) and in an afforested area of Crotone province (Calabria); in both areas Eucalyptus camaldulensis, the species preferred by O. maskelli, was abundant. C. chamaeleon adults are long-lived and, unlike O. maskelli, they are active all over the winter, facilitating both active and passive spread. In Sicily, five months after the releases, the eulophid was recorded 2 km far from the introduction sites, while in spring 2008, two years after its introduction, it was present all over the Region, including the surrounding islets, in Tunisia, Algeria and Andalucia. In the same period, the parasitoid was spread all over Calabria and Sardinia. These records show that C. chamaeleon was successfully acclimatized, ranging in many areas high rates of parasitization. Moreover, the parasitoid confirm its high capacity to spread all over, as shown by its recovery already reported in the literature: in Basilicata and Apulia, Italian Regions close to Calabria and Campania, where the parasitoid was released in 2006; it also reached Turkey spreading over 1300 km in the 16 months after its initial release in Israel. RÉSUMÉ DIFFUSION DE CLOSTEROCERUS CHAMAELEON (GIRAULT) INTRODUIT EN SICILE, SARDAIGNE ET CALABRE POUR LE CONTROLE BIOLOGIQUE DE OPHELIMUS MASKELLI (ASHMEAD) (HYMENOPTERA, EULOPHIDAE), GALLIGENE SUR EUCALYPTUS Ophelimus maskelli, hyménoptère eulophide qui provoque la formation de galles sur les feuilles de certaines espèces de Eucalyptus, dans les dernières années a été accidentellement introduit en Italie et en divers autres pays du bassin méditerranéen et de l Afrique. Le Volcani Center (ARO) de Bet Dagan (Israël) en collaboration avec le CSIRO de Canberra (Australie) a commencé un programme de contrôle biologique de O. maskelli dans le cadre du quel en 2005 le parasitoïde à parthénogénèse thélitoque Closterocerus chamaeleon, également eulophide, a été introduit en Israël. Au printemps 2006 le centre de recherche israélien a envoyé au Département SENFIMIZO de l Université de Palermo des feuilles de Eucalyptus avec des milliers de galles parasitées par C. chamaeleon. Après avoir conduit des tests de laboratoire sur l évaluation du risque ecologique lié à l introduction (risk assessment), le parasïtoide a été lâché en Sicile dans cinq plantations d eucalyptus de différentes dimensions, trois dans les alentours de Palermo, une dans la province de Trapani et la dernière dans la province de Caltanissetta. En décembre 2006 l intense activité parasitaire sur les eucalyptus de Palermo a permis d envoyer du matériel au Département de Protection des Plantes (DPP) de l Université de Sassari en Sardaigne et au Département

4 GESAF de l Université de Reggio Calabria en Calabre pour commencer les lâchers dans ces deux autres régions. Tous less lâchers ont été faits dans des aires où l espèce dominante est Eucalyptus camaldulensis Dehn., qui est celle préférée par O. maskelli et la plus abondante dans les trois régions. La diffusion de C. chamaeleon a été suivie prélevant périodiquement des échantillons de feuilles de E. camaldulensis avec galles de O. maskelli dans des aires progressivement plus éloignées du site des lâchers, au fur et à mesure que le parasïtoide était retrouvé. C. chamaeleon a montré une grande capacité d adaptation aux différentes conditions d'environnement et une remarquable rapidité de diffusion; en plus au contraire de son hôte, le parasitoïde s est démontré actif aussi dans la période hivernale. La longévité des adultes de C. chamaeleon favorise sa diffusion active et passive. Même si le parasitoïde a été retrouvé à une distance de 2 km du point de lâcher 5 mois après l introduction, au printemps 2008, 2 ans après les lâchers en Sicile, le parasitoïde a déjà été retrouvé dans toute l île principale et sur celles autour, ainsi qu en Tunisie, Algérie et Andalusie. Dans la même période le parasitoïde a été signalé sur presque tout le territoire de la Calabre et de la Sardaigne. Nos résultats confirment les caractéristiques positives de ce parasitoïde qui avaient déjà été soulignées par d autres Auteurs; en effet cette espèce, après l introduction initiale en Israël, est maintenant répandue non seulement en Sicile, Calabre et Sardaigne mais aussi en Campanie et en Corse. Les données présente en bibliographie indiquent que cette diffusion regarde aussi la Turquie, la Basilicate et les Pouilles. BIBLIOGRAFIA Arzone A., Alma A., Eulofide galligeno dell Eucalipto in Italia. Informatore fitopatologico, 50 (12): Bagnoli B., Roversi P. F., Annotazioni morfologiche e biologiche su un Eulofide di recente introduzione in Italia galligeno fogliare su Eucalipto. Atti XIX Congresso Nazionale Italiano di Entomologia, Catania giugno 2002: Branco M., Franco J.C., Valente C., Mendel Z., Survey of Eucalyptus gall wasps (Hymenoptera: Eulophidae) in Portugal. Boletin de Sanidad Vegetal Plagas, 32 (2): 119. Bella S., Lo Verde G., Presenza nell Italia Continentale e in Sicilia di Ophelimus prope eucalypti (Gahan) e Aprostocetus sp., galligeni degli Eucalipti (Hymenoptera Eulophidae). Naturalista siciliano, S. IV 26 (3-4): Caleca V., in preparazione - First record in Algeria of two eulophid wasps: Closterocerus chamaeleon (Girault) and its host, the Eucalyptus Gall Wasp Ophelimus maskelli (Ashmead). De Marzo L., Reperimento del parassitoide Closterocerus chamaeleon (Girault) in Basilicata e Puglia (Hymenoptera Eulophidae). Bollettino di Zoologia Agraria e Bachicoltura, 39 (3): Do anlar O., Occurence of Leptocybe invasa Fisher & La Salle, 2004 (Hymenoptera Chalcidoidea) on Eucalyptus camaldulensis in Turkey, with a description of the male sex. Zoology in the Middle East, 35: Do anlar O., Mendel Z., First record of the eucalyptus gall wasp Ophelimus maskelli and its parasitoid, Closterocerus chamaeleon, in Turkey. Phytoparasitica, 35 (4): Kavallieratos N.G., Kontodimas D.C., Anagnou-Veroniki M., Emmanouel N.G., First record of the gall inducing insect Ophelimus eucalypti (Gahan) (Hymenoptera: Chalcidoidea: Eulophidae) in Greece. Annals of the Benaki Phytopatological Institute, 20: Laudonia S., Catture di Ophelimus eucalypti (Gahan) (Hym.: Eulophidae) imenottero galligeno dell Eucalyptus con trappole cromotropiche e prove di controllo. Proceedings XX Congresso Nazionale Italiano di Entomologia, Assisi (Pg) Giugno 2005, Firenze: p Laudonia S., Viggiani G., Sasso R., Parassitoide esotico in aiuto degli eucalipti. Informatore Agrario, 40: 74. Laudonia S., Sasso R., Viggiani G., Sulla introduzione di Closterocerus sp. (Hymenoptera: Eulophidae) per il controllo dell eulofide galligeno dell eucalipto Ophelimus maskelli (Ashmead) in Campania. Proceedings XXI Congresso Nazionale Italiano di Entomologia, Campobasso giugno, 2007: 370. Lo Verde G., Ben Jamaa M.L., Dhahri S., in preparazione - First record of Closterocerus chamaeleon (Girault), parasitoid of the Eucalyptus Gall Wasp Ophelimus maskelli Ashmead, in Tunisia. Mendel Z., Protasov A., Fisher N., La Salle J., Taxonomy and biology of Leptocybe invasa gen. & sp. n. (Hymenoptera: Eulophidae), an invasive gall inducer on Eucalyptus. Australian Journal of Entomology, 43: Mendel Z., Protasov A., Saphir N., Brand D., Assale F., Blumberg D., La Salle J., Insect plant interactions of two invasive Eucalyptus gall inducers, Leptocybe invasa Fisher & La Salle and Ophelimus maskelli (Ashmead) (Hymenoptera: Eulophidae), and management possibilities. In: Bento A., Miranda-Arabolaza M.J., Pereira J.A., Ed.: IV Congreso Nacional de Entomologìa Aplicada, Bragança October 2005, Bragança. Mendel Z., Protasov A., Blumberg D., Brand D., Saphir N., Madar Z., La Salle J., Release and recovery of parasitoids of the eucalyptus gall wasp Ophelimus maskelli in Israel. Phytoparasitica, 35 (4): Protasov A., La Salle J., Blumberg D., Brand D., Saphir N., Assael F., Fisher N., Mendel Z., Biology, revised taxonomy and impact on host plants of Ophelimus maskelli, an invasive gall inducer on Eucalyptus spp. in the Mediterranean Area. Phytoparasitica 35 (1): Pujade-Villar J., Riba-Flinch J.M., Dos especies australianas de eulófidos, muy dañinas para Eucalyptus spp., introducidas en el nordeste ibérico (Hymenoptera: Eulophidae). Boln. S.E.A. 35: Rizzo M.C., Lo Verde G., Rizzo R., Buccellato V., Caleca V., Introduzione di Closterocerus sp. in Sicilia per il controllo biologico di Ophelimus maskelli Ashmead (Hymenoptera, Eulophidae) galligeno esotico sugli eucalipti. Bollettino di Zoologia Agraria e Bachicoltura Ser. II, 38 (3): Rizzo M.C., Lo Verde G., Rizzo R., Buccellato V., Caleca V.,

5 Release and establishment of Closterocerus chamaeleon (Girault) in Sicily (Hymenoptera, Eulophidae) for biological control of Ophelimus maskelli Ashmead (Hymenoptera, Eulophidae), exotic gall wasp on Eucalyptus trees. Abstracts X European Workshop on Insect Parasitoids, Erice (Sicily) Italy, September : 125. Rizzo M. C., Lo Verde G., Rizzo R., Caleca V., in preparazione - Pre-release evaluation of non-target effects of Closterocerus chamaeleon (Girault) (Hymenoptera, Eulophidae) candidate agent to control the gall maker Ophelimus maskelli (Ashmead) on Eucalyptus trees in Sicily. Viggiani G., Nicotina M., L Eulofide galligeno fogliare degli eucalipti Ophelimus eucalypti (Gahan) (Hymenoptera: Eulophidae) in Campania. Bollettino di Zoologia Agraria e Bachicoltura, 33 (1): Viggiani G., Laudonia S., Bernardo U., Aumentano gli insetti dannosi agli eucalipti. Informatore Agrario, 12:

6 Alto Patronato del Presidente della Repubblica Accademia Italiana di Scienze Forestali Ministero delle Politiche Agricole Alimentari e Forestali Corpo Forestale dello Stato Ministero dell Ambiente e della Tutela del Territorio e del Mare Regione Siciliana ISBN ATTI del Terzo Congresso Nazionale di Selvicoltura per il miglioramento e la conservazione dei boschi italiani ottobre 2008 TAORMINA (Messina) VOLUME SECONDO Accademia Italiana di Scienze Forestali Firenze