SESSUALITÀ E FITNESS NEL GENERE OPHRYOTROCHA (POLYCHAETA): CONFRONTO TRA SPECIE GONOCORICHE ED ERMAFRODITE
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1 Biol. Mar. Medit. (2006), 13 (1): Dipartimento di Biologia Animale, Univ. di Modena e Reggio Emilia, Via Campi, 213d Modena, Italia. massambansiala.gloria@unimore.it SESSUALITÀ E FITNESS NEL GENERE OPHRYOTROCHA (POLYCHAETA): CONFRONTO TRA SPECIE GONOCORICHE ED ERMAFRODITE GONOCHORISM VERSUS HERMAPHRODITISM: RELATIONSHIP BETWEEN SEXUALITY AND FITNESS IN THE GENUS OPHRYOTROCHA (POLYCHAETA) Abstract In this study the relationship between life history, sexuality and fitness of three species of Ophryotrocha (Polychaeta, Dorvilleidae) with three different sexual strategies (gonochorism, simultaneous hermaphroditism and protandrous hermaphroditism) has been analyzed. Survivorship and fecundity data were collected weekly and used to define the relative contribution of these two ecological parameters to differences in the population growth rate. Results indicate that gonochorism is the most advantageous condition for fitness and demographic growth. Key-words: marine invertebrates, sexual behaviour, life history, population characteristics. Introduzione I policheti sono uno dei gruppi maggiormente rappresentati nelle comunità bentoniche marine e sono caratterizzati da una estrema varietà di life history e di strategie riproduttive. Questa diversità è dovuta molto probabilmente alla relativa semplicità delle strutture riproduttive e alla grande plasticità ed adattabilità ad ambienti con caratteristiche molto diverse. Nei policheti marini appartenenti al genere Ophryotrocha, in particolare, sono presenti tre delle principali forme di sessualità presenti nei metazoi: delle 40 specie di cui si conosce il tipo di sessualità, 8 sono ermafrodite simultanee, una è ermafrodita proterandrica (O. puerilis), mentre tutte le altre sono gonocoriche. In natura il gonocorismo rappresenta la strategia sessuale più diffusa e le analisi effettuate in campo indicano che le specie gonocoriche hanno densità maggiori rispetto a quelle ermafrodite (Prevedelli et al., 2005). Il presente studio si propone di analizzare le relazioni esistenti tra i principali tratti delle life history e le caratteristiche demografiche di tre specie di Ophryotrocha caratterizzate da tre diversi tipi di sessualità, al fine di valutare quale sia la strategia sessuale che permette di ottenere la maggior fitness. L uso di specie congeneriche che colonizzano habitat simili permette di minimizzare le influenze dovute alle differenze filogenetiche e all adattamento alle caratteristiche locali dell ambiente. Materiali e metodi Lo studio è stato effettuato su ceppi di laboratorio di tre specie: O. labronica, specie gonocorica (originaria del porto di Genova); O. diadema, specie ermafro-
2 Sessualità e fitness nel genere Ophryotrocha 1105 dita simultanea (originaria del porto di San Francisco) e O. puerilis, specie ermafrodita proterandrica (originaria del porto di Genova). Queste specie sono caratterizzate da strategia iteropara semi-continua e da sviluppo diretto, depongono le uova in manicotti gelatinosi, possiedono tempi brevi di generazione e sono facilmente allevabili in laboratorio. L esperimento è stato condotto a temperatura, fotoperiodo e salinità costanti (24 C, 12 ore di luce: 12 ore di buio, psu) e dieta consistente in spinaci surgelati forniti in quantità non limitanti. Per poter disporre di un elevato numero di individui della stessa età, per ogni specie sono state isolate masse di uova che sono state successivamente seguite fino alla schiusa dei giovani. Quando gli individui di questa prima generazione hanno raggiunto la maturità sessuale, sono state allestite numerose coppie (Tab. 1). Per ogni coppia sono state considerate la fecondità, la sopravvivenza e l accrescimento. L esperimento è proseguito fino alla morte naturale di tutte le femmine per O. labronica e O. puerilis, e di almeno un individuo per O. diadema. Tab. 1 - Principali caratteristiche della life history di Ophryotrocha labronica, O. diadema e O. puerilis (media±2e.s.). Main life history traits of Ophryotrocha labronica, O. diadema and O. puerilis (mean±2e.s.). O. labronica (n=19) O. diadema (n=39) O. puerilis (n=31) Età alla maturità (giorni) 31,3 ± 1,3 31,4 ± 2,0 49,5 ± 2,5 Durata della vita (giorni) 97 ± ± ± 12 Dimensioni max degli adulti (s.s.) 19,0 ± 0,3 24,4 ± 0,7 33,0 ± 0,7 Deposizioni (n di masse ovigere) 5,6 ± 0,8 37,0± 5,2 8,6± 1,1 Intervallo tra 2 deposizioni (giorni) 12,9 ± 0,8 7,9 ± 0,9 7,8± 1,4 Numero di uova per massa ovigera 158 ± 15 24± 2 305± 31 Dimensioni delle uova (μm) 124 ± ± 2 118± 2 Fecondità (uova/femmina) 873 ± ± ± 361 IR (mm 3 uova/f) 0,9 ± 0,1 1,5 ± 0,2 2,2 ± 0,4 Per ognuna delle tre specie sono state calcolate le principali caratteristiche della life history: l età alla maturità, la durata della vita, le dimensioni massime degli adulti (valutate mediante il conteggio dei setigeri), le dimensioni delle uova (ottenute calcolando la media tra l asse maggiore e l asse minore delle uova stesse) e l investimento riproduttivo. La fecondità di ogni coppia è stata determinata considerando il numero di uova prodotte per ogni deposizione, il numero delle deposizioni, il numero totale delle uova prodotte nel corso della vita dell individuo e l intervallo di tempo intercorso tra una deposizione e quella successiva. Per evidenziare le differenze tra le tre specie riguardo a I) età alla maturità, II) durata della vita, III) fecondità individuale totale, IV) dimensioni massime, V) dimensioni delle uova, VI) numero di uova prodotte ad ogni deposizione, VII) numero di deposizioni, VIII) intervallo tra due deposizioni successive, è stata utilizzata l analisi della varianza (ANOVA). I dati relativi alla sopravvivenza e alla fecondità individuale settimanale sono stati utilizzati per la costruzione delle life table delle tre specie, che sono state impiegate per costruire un modello di popolazione classificata per età con periodo di proiezione di una settimana. Da questo modello si è ottenuto il tasso di cre-
3 1106 scita della popolazione (lambda), il parametro maggiormente utilizzato per esprimere la fitness. Il calcolo dell elasticità di lambda e l analisi della scomposizione hanno permesso di stimare il contributo delle differenze nella sopravvivenza e nella fecondità specifiche nel determinare le differenze nel tasso di crescita della popolazione tra le tre specie considerate. Infine, sono stati calcolati l aspettativa di vita (e 0 ), il tasso netto di riproduzione (R 0 ) e il tempo di generazione (T) delle tre specie. L analisi statistica dei dati demografici è stata effettuata usando tecniche di ricampionamento. Il metodo percentile è stato utilizzato per ottenere intervalli fiduciari al 95% di tutti i parametri analizzati, impiegando 2000 stime ottenute per bootstrap (Caswell, 2000). Risultati L analisi delle caratteristiche delle life history (Tab. 1) ha evidenziato differenze significative riconducibili, almeno in parte, al diverso tipo di sessualità. O. labronica è la specie più piccola (in media 19 setti setigeri) e meno longeva (97 giorni di vita), O. diadema è la più longeva (175 giorni di vita) e O. puerilis raggiunge le dimensioni maggiori (33 setti setigeri). L età alla maturità è abbastanza simile nella specie gonocorica e in quella ermafrodita simultanea (31 giorni), mentre risulta decisamente posticipata nella specie proterandrica (50 giorni circa), che attraversa una vera e propria fase maschile prima di iniziare l ovogenesi. O. puerilis depone un grande numero di uova per covata (305 uova per massa ovigera), probabil- Tab. 2 - Parametri demografici calcolati per Ophryotrocha labronica, O. diadema e O. puerilis (media e intervalli fiduciari al 95%). Demographic parameters estimated for Ophryotrocha labronica, O. diadema and O. puerilis (mean and 95% confidence intervals). Tasso di crescita della popolazione Tasso netto di accrescimento R 0 (uova individuo) Tempo di generazione T (sett.) Aspettativa di vita e 0 (sett.) O. labronica O. diadema O. puerilis 2,91 (2,67-3,14) 441,1 (319,8 549,5) 8,5 (7,9-9,2) 10,9 (8,4-13,3) 2,30 (2,20-2,39) 412,7 (341,1-482,6) 11,7 (10,9-12,6) 22,9 (20,2-25,6) 2,29 (2,15-2,42) 807,4 (534,2-1121,6) 10,4 (10,0-10,7) 6,8 (5,2-8,8) mente grazie alle maggiori dimensioni del corpo in fase femminile, e risulta essere la specie più feconda (2572 uova per femmina); O. labronica riduce sia il numero di covate sia il numero di uova per deposizione; O. diadema, invece, depone poche uova (24 per massa ovigera) relativamente grosse in un grande numero di eventi riproduttivi molto ravvicinati tra loro e risulta essere la specie meno feconda (772 uova per femmina). Nelle specie ermafrodite l allocazione energetica per la produzione di uova è molto maggiore rispetto alla specie gonocorica. L analisi degli andamenti della sopravvivenza e della fecondità evidenzia l esistenza di un trade-off: O. diadema è la specie caratterizzata dal più alto tasso
4 Sessualità e fitness nel genere Ophryotrocha 1107 di sopravvivenza, ma è la meno feconda; viceversa O. puerilis, che ha la minore sopravvivenza, è la più feconda. Anche il trade-off tra fecondità e dimensioni delle uova è evidente: la specie più feconda depone uova di dimensioni minori, mentre quella meno feconda produce uova di dimensioni maggiori. L analisi demografica ha evidenziato l esistenza di notevoli differenze tra le tre specie nell aspettativa di vita, nel tempo di generazione, nel tasso netto di accrescimento e nel tasso di crescita della popolazione (Tab. 2). L aspettativa di vita alla nascita più lunga è stata calcolata per O. diadema (23 settimane), mentre i valori ottenuti per O. puerilis sono i più bassi (7 settimane), soprattutto a causa della bassa sopravvivenza embrionale. Anche il tempo di generazione mostra differenze significative correlabili con l età alla maturità e con quella di massima fecondità: il valore minore è stato calcolato per O. labronica (circa 8 settimane), quello maggiore per O. puerilis (circa 12 settimane). La specie gonocorica, tuttavia, possiede il valore più elevato del tasso di crescita della popolazione (2,91). Questo risultato dipende sia dalla precocità con cui O. labronica raggiunge la maturità sessuale, sia dalla maggiore sopravvivenza giovanile e dalla maggiore fecondità nelle prime classi di età. L elevata fecondità di O. puerilis durante le successive classi di età e la maggiore sopravvivenza di O. diadema nelle prime settimane di vita, non compensano il vantaggio in termini di fitness posseduto da O. labronica. Le due specie ermafrodite, invece, hanno tassi di crescita della popolazione simili (O. diadema, 2.30; O. puerilis, 2,29): la riduzione dell età alla maturità e la maggiore sopravvivenza nelle prime settimane di vita di O. diadema, compensano il vantaggio derivante a O. puerilis dalla maggiore fecondità. Conclusioni Il gonocorismo, quindi, risulta essere la strategia sessuale che permette il maggior successo riproduttivo ed è infatti la condizione più diffusa nel genere Ophryotrocha. Nelle specie gonocoriche il costo dovuto alla produzione dei maschi, che richiedono lo stesso investimento energetico ma non contribuiscono direttamente alle generazioni future, è ridotto spostando la sex ratio verso il sesso femminile (rapporto femmine/maschi: 2/1). Il motivo che ha portato alcune specie di Ophryotrocha a mantenere l ermafroditismo simultaneo è da ricercare nella bassa densità con cui queste specie sono presenti negli ambienti naturali. L ermafroditismo, infatti, aumenta la probabilità di trovare un compagno (Westheide, 1984; Sella e Ramella, 1999) e riduce i tempi e le energie spesi per la ricerca del partner (Sella e Lorenzi, 2000). In O. puerilis, invece, l ermafroditismo proterandrico potrebbe essersi evoluto principalmente per il maggiore successo riproduttivo dei maschi di piccola taglia rispetto a quelli di maggiori dimensioni (Berglund, 1990). Puurtinen e Kaitala (2002) hanno elaborato un modello secondo il quale l efficienza della ricerca del partner può determinare negli animali l evoluzione di sessi separati o la stabilità dell ermafroditismo. In particolare, nelle popolazioni con densità bassa o moderata, bassa efficienza e alti costi di ricerca del partner si stabilizza l ermafroditismo e la tendenza, nell allocazione dei sessi, verso la funzione delle femmine. Quando la ricerca del partner è efficiente, la selezione naturale favorisce l evoluzione di maschi e femmine. Le nostre osservazioni sperimentali concordano con quanto previsto in questo modello teorico.
5 1108 Bibliografia BERGLUND A. (1990) - Sequential hermaphroditism and the size advantage hypothesis: an experimental test. Anim. Behav., 39: CASWELL H. (2000) - Matrix population models. Construction, analysis and interpretation. Sinauer, Sunderland, Massachusetts, 2 nd edition: 722 pp. PREVEDELLI D., MASSAMBA N SIALA G., SIMONINI R. (2005) - The seasonal dynamics of six species of Dorvilleidae (Polychaeta) in the harbour of La Spezia (Italy). Mar. Ecol., 26: PUURTINEN M., KAITALA V. (2002) - Mate-Search Efficiency Can Determine the Evolution of Separate Sexes and the Stability of Hermaphroditism in Animals. Am. Nat., 160: SELLA G., RAMELLA L. (1999) - Sexual conflict and mating systems in the dorvilleid genus Ophyotrocha and the dinophilid genus Dinophilus. Hydrobiologia, 402: SELLA G., LORENZI C. (2000) - Partner fidelity and egg reciprocation in the simultaneously hermaphroditic polychaete worm Ophyotrocha diadema. Behav. Ecol., 3: WESTHEIDE W. (1984) - The concept of reproduction in polychaetes with small body size: adaptation in interstitial species. Forts. Zool., 29:
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