Ricostruzione del nervo trocleare mediante innesto del nervo occipitale minore: caso clinico

Ricostruzione del nervo trocleare mediante innesto del nervo occipitale minore: caso clinico Trochlear nerve reconstruction by lesser occipital nerve graft: a clinical case F. Polenghi 1, S. Giombini 2, G. Mancarella 1, R. Salati 1 Riassunto Gli autori riportano il caso clinico riguardante la ricostruzione estemporanea di un tratto del IV nervo cranico di sinistra, sacrificato durante l asportazione di un voluminoso epidermoide dell angolo ponto-cerebellare. Caso clinico. Uomo, di 41 anni, da 2 anni sofferente di nevralgia trigeminale intermittente nell ambito della III branca sinistra, presentava alla RMN, in corrispondenza dell angolo ponto-cerebellare sinistro, una grossa massa espansiva del diametro di 6 cm. L asportazione microchirurgica completa della neoformazione non ha consentito di preservare l integrità del tratto del IV nervo cranico in essa inglobato. Il nervo trocleare è stato ricostruito mediante l impianto autologo del nervo occipitale minore. L evoluzione della diplopia postoperatoria, consecutiva alla paralisi totale iatrogena del muscolo obliquo superiore sinistro, è stata monitorata per 18 mesi. Gli autori ritengono che l incompleta ripresa funzionale debba attribuirsi ad una contrattura permanente del muscolo obliquo inferiore, antagonista omolaterale. Conclusioni. Il buon recupero funzionale del muscolo obliquo superiore dopo l innesto di nervo occipitale minore, conferma l avvenuta neurotizzazione del nervo trocleare danneggiato. 1 Unità di Strabologia e Neurooftalmologia, Istituto Scientifico E. Medea de La Nostra Famiglia, Bosisio Parini (LC) 2 Istituto Nazionale Neurologico Carlo Besta, Milano Parole chiave: paralisi iatrogena nervo trocleare, ricostruzione nervo trocleare, impianto di nervo occipitale minore Summary The authors report a clinical case necessitating extemporaneous reconstruction of a section of the left fourth cranial nerve, which was sacrificed during the removal of a bulky cerebellopontine angle epidermoid cyst. Case report. MR imaging showed a large expansive mass with a diameter of 6 cm at the left cerebellopontine angle in a 41-year-old man who suffered from intermittent trigeminal neuralgia of the left third branch for 2 years. The integrity of the section of the fourth cranial nerve encompassed by the neoplasm could not be preserved during complete microsurgical removal of the neoplasm. The trochlear nerve was reconstructed with an autologous graft of the lesser occipital nerve. Postoperative diplopia, following iatrogenic injury which led to the total paralysis of the left superior oblique muscle, was monitored for 18 months. The authors consider that the incomplete functional recovery may be attributed to permanent contracture of the inferior oblique muscle, the ipsilateral antagonist. Conclusions. Good functional recovery of the superior oblique muscle after lesser occipital nerve graft confirms successful neurotization of the damaged trochlear nerve. Key words: iatrogenic paralysis, trochlear nerve, trochlear nerve reconstruction, lesser occipital nerve graft Indirizzo per la corrispondenza: Francesco Polenghi Department of Ophtalmology IRCCS E. Medea de La Nostra Famiglia Via Don Luigi Monza 20 23842 Bosisio Parini (LC) E-mail: francesco.polenghi@gmail.com 19

F. Polenghi, et al. Introduzione La necessità di eseguire interventi chirurgici per l asportazione di neoformazioni insorte nel territorio della base cranica pone il neurochirurgo di fronte all obbligo di preservare per quanto possibile l integrità dei nervi oculomotori che decorrono nelle vicinanze delle strutture interessate. Nei casi in cui uno dei nervi oculomotori (III, IV, VI) sia direttamente inglobato dalla massa tumorale può rendersi necessaria la sua temporanea sezione o addirittura l exeresi di una sua porzione, con conseguente paralisi iatrogena del o dei muscoli corrispondenti innervati. Dalla disamina della letteratura emerge che soltanto pochi autori hanno approfondito l argomento, riportando perlopiù casi isolati a testimonianza del possibile recupero funzionale parziale o totale dopo riparazione del nervo trocleare leso mediante colle a base di fibrina 1 2, neuro-suture dirette end-to-end 2-4 oppure innesti prelevati dal nervo surale 1 5-7 e dal nervo radiale nel caso di riparazione del III e VI nervo 7. Riteniamo opportuno riferire sulla favorevole evoluzione, ancorché incompleta, della motilità oculare verificatasi in un nostro paziente in cui si era provveduto alla ricostruzione estemporanea di un tratto del nervo trocleare sinistro, amputato durante l intervento di rimozione di un voluminoso epidermoide dell angolo ponto-cerebellare sinistro. dell angolo ponto-cerebellare occupata dalla neoplasia. Come di regola, questa è stata svuotata del materiale perlaceo e quindi la sottile capsula che la delimitava è stata isolata dalle strutture vascolonervose con cui era venuta a contatto e che in parte aveva inglobato. In particolare, a livello della grande incisura tentoriale, il IV nervo cranico appariva stirato, assottigliato e dislocato cranialmente, in parte anche inglobato dal tessuto neoplastico: durante le mano- a Caso clinico Presentiamo il caso di un uomo di 41 anni, da 2 anni sofferente di nevralgia trigeminale sinistra intermittente nell ambito della III branca, senza disturbi oculari né oculomotori preoperatori. In particolare, bilateralmente: visus 10/10 naturali; annessi oculari, segmento anteriore, fundus oculi e campo visivo nella norma. Nel dicembre 2006 il paziente è stato sottoposto ad intervento chirurgico per la presenza di una grossa massa espansiva del diametro di 6 cm in corrispondenza dell angolo ponto-cerebellare sinistro, diagnosticata mediante RMN (Fig. 1a-b). Procedura chirurgica L intervento microchirurgico di asportazione della cisti epidermoide è stato eseguito presso l UO Neurochirurgia 1 della Fondazione Istituto Scientifico Neurologico C. Besta di Milano. Con approccio suboccipitale retrosigmoideo sinistro, in posizione seduta, è stata esposta la regione b Fig. 1a-b. Immagini RMN. a) Cisterna dell angolo pontocerebellare sinistro di dimensioni superiori alla controlaterale per la presenza di una lesione con caratteristiche di segnale sostanzialmente simil-liquorale che si accresce nel suo interno. b) Il ponte appare compresso e dislocato posterolateralmente a destra; la lesione sembra dislocare l arteria basilare (senza inglobarla) e si accresce superiormente all altezza delle cisterne retrosellari in sede paramediana sinistra. La lesione è compatibile con la diagnosi di epidermoide, confermata in seguito istologicamente MR images. a) cistern of the left pontocerebellar area showing an area larger than that controlaterally due to the presence of a lesion with liquoral-like characteristics on the internal portion. b) the pontocerebellar area appears compressed and dislocated postero-laterally to the right; the lesion also appears basilary (but not englobing) and has grown superiorly to the level of the retrosellar cistern in the left paramedian area. The lesion is compatible with a diagnosis of epidermoid, which was later confirmed by histology. 20

R. occipitale del n. faciale M.auricolare posteriore N.auricolare posteriore del faciale N. faciale R. digastrico A. occipitale N. occipitale maggiore M. digastrico N. occipitale minore R. del margine mandibolare del n. faciale R. del collo del n. faciale M. trapezio M. sternocleidomastoideo Fig. 2. Rappresentazione anatomica del nervo occipitale inferiore Anatomic representation of the inferior occipital nerve. vre di dissezione il nervo veniva interrotto (neurotomia). Per evitare di mettere in tensione i due monconi, si decideva di frapporre tra essi un piccolo innesto (circa un centimetro di lunghezza) di nervo occipitale minore (Fig. 2) facilmente reperibile nella zona dell incisione cutanea retro mastoidea e di scarsa importanza funzionale, evitando quindi un nuovo campo operatorio, come sarebbe stato necessario se avessimo voluto utilizzare il nervo surale. Per la profondità del campo operatorio e l esiguità di calibro del nervo, si decideva di evitare tentativi di sutura diretta e invece veniva attuata l anastomosi utilizzando due gocce di colla di fibrina tra moncone prossimale e innesto e tra questo e il moncone distale. L intervento è stato portato a termine nel modo usuale, ottenendo l asportazione radicale della neoplasia. Decorso postoperatorio Nell immediato postoperatorio il paziente lamentava una fastidiosa diplopia verticale e torsionale. Lo studio della motilità oculare confermava la paralisi del muscolo obliquo superiore sinistro caratterizzata da un importante exciclotropia e da una modesta Fig. 3. Schema di Hess-Gracis: alterazione della motilità oculare 1 mese dopo l intervento neurochirurgico: paralisi del m. obliquo superiore sinistro con iperfunzione del m. retto inferiore destro Hess-Gracis Scheme: alteration of ocular motility at one month after neurosurgical intervention: paralysis of the left superior oblique muscle with hyperfunction of the right inferior rectus muscle. 21

F. Polenghi, et al. ipertropia dell occhio sinistro, che aumentavano nello sguardo controlaterale, verso destra e a destra in basso (Fig. 3). La deviazione verticale massima misurata nello sguardo a destra in basso equivaleva al valore massimo della exciclotropia che veniva riscontrato nella medesima direzione dello sguardo. A distanza di 4 mesi dall intervento neurochirurgico, il paziente segnalava un primo miglioramento soggettivo potendo finalmente compensare, seppure a fatica, la diplopia mediante l inclinazione del capo sulla spalla destra, dirigendo nel contempo lo sguardo in alto a sinistra: segno clinico dell evidente ripresa funzionale del m. obliquo superiore con conversione della paralisi completa iniziale in una paresi. La lenta ripresa dell azione del muscolo obliquo superiore si protraeva per i successivi 2 mesi. Dopodiché la situazione oculomotoria rimaneva invariata (Fig. 4). Col test di Bielschowsky dell inclinazione del capo di 45 su di una spalla, ritenuto il test diagnostico per eccellenza nelle paralisi del trocleare si ottengono i seguenti valori di deviazione verticale: col capo inclinato sulla spalla destra -VD 1, nella posizione primaria -VD 1, col capo inclinato sulla spalla sinistra -VD 3. Ai cilindri di Maddox il paziente accusa un exciclotorsione soggettiva di 2, solamente a carico dell occhio destro (occhio non paretico!). Da allora il paziente, sufficientemente soddisfatto, mantiene il capo lievemente inclinato sulla spalla destra e beneficia della visione binoculare singola in un ampia escursione del campo dello sguardo utile (Figg. 5, 6). Nella lateroversione destra si misura un elevazione dell occhio sinistro addotto di 9 PD (Fig. 7). Fig. 5. Posizione compensatoria del capo, inclinato sulla sulla spalla destra, assunta dal paziente per usufruire della visione binoculare singola in gran parte del campo dello sguardo utile Compensatory positon of the head, inclined on the right shoulder, used by the patient to use singular binocular vision in the large part of the useful visual field. Fig. 4. Schema di Hess-Gracis: il pattern completo della motilità rilevato 7 mesi dopo l innesto evidenzia un incompleta ripresa funzionale del m. obliquo superiore sinistro e la persistenza di una lieve iperfunzione del m. retto inferiore destro Hess-Gracis Scheme: complete pattern of motility at 7 months after grafting showing incomplete functional recovery of the left superior oblique muscle and persistence of slight hyperfunction of the right inferior rectus muscle. 22

Schermo tangente di Harms angoli di deviazione in gradi rilevati nella posizione primaria e nelle posizioni secondarie e terziarie dello sguardo sguardo a sinistra sguardo a destra sguardo a sinistra sguardo a destra 0 -VD 1 Exciclo 2 0 -VD 1 Exciclo 2 0 -VD 2 Exciclo 4 0 -VD 0 Exciclo 0 0 -VD 0 Exciclo 0 0 -VD 2 Exciclo 0 +3 -VD 3 Exciclo 7 +3 -VD 7 Exciclo 10 +2 -VD 11 Exciclo 9 0 -VD 1 Exciclo 0 0 -VD 0,5 Exciclo 2 0 -VD 4 Exciclo 2 +6 -VD 8 Exciclo 12 +6 -VD 11 Exciclo 12 +5 -VD 14 Exciclo 15 0 -VD 1 Exciclo 0 +2 -VD 3 Exciclo 1 +2 -VD 5 Exciclo 2 12.01.2007 24.06.2007 Fissante occhio destro (non paretico) Fig. 6. Sono riportati i valori dell angolo di deviazione orizzontale, verticale e torsionale localizzati sullo schermo tangente di Harms previa dissociazione della visione binoculare mediante vetro rosso scuro posto davanti all occhio destro fissante. Nelle caselle in neretto i valori in gradi della deviazione orizzontale e verticale superiormente e della torsione inferiormente, rilevati rispettivamente nella posizione primaria e nelle direzioni secondarie e terziarie dello sguardo di 25 Values of the angle of horizontal, vertical and torsional deviation localized on the tangent screen of Harms measured during dissociation of binocular vision through a dark red filter placed before the staring right eye. In the shaded squares, the values in degrees of superior and vertical horizontal deviation, and inferior torsion are shown, respectively, in the primary position and in the secondary and tertiary positions at 25. Fig. 7. Deviazione verticale rilevata mediante il prisma cover test alternato nelle lateroversioni: a) nella lateroversione destra elevazione dell occhio sinistro addotto: -VD 9 PD; b) nella posizione primaria -VD di 2 PD; c) nella lateroversione sinistra -VD di 1PD Vertical deviation as revealed by the prism cover test alternated in the following lateroversions: a) right laterovision with elevation of the left eye: vertical deviation of 9 prism diopters; b) primary position; vertical deviation of 2 prism diopters; c) left lateroversion; vertical deviation of 1 prism diopter. 23

F. Polenghi, et al. Risultato Nel caso presentato, la ricostruzione anatomica del nervo trocleare di sinistra mediante impianto del nervo occipitale minore, effettuata immediatamente dopo la completa rimozione del voluminoso epidermoide situato nell angolo ponto-cerebellare di sinistra, ha consentito la neurotizzazione postchirurgica del moncone nervoso a valle del punto di innesto. L avvenuta reinnervazione è comprovata dalla ripresa funzionale del muscolo target (muscolo obliquo superiore) soprattutto per quanto riguarda la sua azione torsionale. Infatti, sia l esame soggettivo coi cilindri di Maddox che l esame oggettivo oftalmoscopico del rapporto papilla-macula non evidenziano la benché minima excicloduzione a carico dell occhio sinistro. Anche il test di Bielschowsky, che è provato essere il test diagnostico per eccellenza dei deficit del muscolo obliquo superiore, evidenziava una differenza di sole 4 PD di iperforia tra l inclinazione del capo rispettivamente sulla spalla destra e sulla spalla sinistra. L evidente elevazione dell occhio sinistro in adduzione è imputabile verosimilmente a due fattori: una lieve ipofunzione residua del muscolo obliquo superiore sinistro e una persistente contrattura del muscolo obliquo inferiore sinistro. Forse quest ultima evenienza si sarebbe potuta evitare con la precoce iniezione di tossina botulinica nell obliquo inferiore omolaterale prima che si instaurasse l iperfunzione di tale muscolo. Purtroppo l utilizzo della tossina botulinica non è proponibile in quanto il suo effetto paretico transitorio ha la tendenza a propagarsi al muscolo retto inferiore contiguo compromettendone l azione contrattile. A questo punto si riteneva che il caso fosse concluso, ma, inaspettatamente, 6 mesi più tardi il paziente si ripresentava accusando un peggioramento della situazione oculomotoria caratterizzata dalla marcata iperfunzione del muscolo obliquo inferiore sinistro (Fig. 8). Di fatto, in adduzione si riscontrava un ipertropia sinistra di 14 mentre al test di Bielschosky era presente un ipertropia di 4 sia in posizione primaria che dopo l inclinazione del capo rispettivamente sulla spalla destra e sulla spalla sinistra. Sorprendentemente non si rilevava exciclotorsione (Fig. 9). Schema di Hess-Gracis 15 mesi dopo l intervento neurochirurgico: 02-03-2009 Fig 8. Iperfunzione del muscolo obliquo inferiore sinistro allo schema di Hess-Gracis Hyperfunction of the left inferior oblique muscle according to the Hess-Gracis Scheme. 24

Infine il paziente veniva sottoposto a recessione del muscolo obliquo inferiore, che veniva fissato con un solo punto di sutura al margine temporale del muscolo retto inferiore. Schema di Hess-Gracis (Fig. 10). Immagini di fondo oculare del 02-03-2009 OO assenza di exciclotorsione Cilindri di Maddox: OD exciclotorsione soggettiva 2 OS non torsione Fig. 9. Mancanza di exciclotorsione in funduscopia Lack of excyclotorsion as seen by fundoscopy. Fig. 10. Schema di Hess Gracis dopo recessione del piccolo obliquo OS. PCT in posizione primaria D/S in adduzione S/D 2. Cilindri di Maddox OS inciclotorsione di 1 Hess-Gracis Scheme after recession of the small oblique left orbital. PCT in the primary left/right position and in abduction in the left/right view of 2. The Maddox cylinders showed incyclotorsion of 1. 25

F. Polenghi, et al. Conclusioni Dai diversi studi eseguiti sul nervo trocleare di vari animali, pesci, gatti, pecore, scimpanzè 8-12 sappiamo che, durante il processo di rigenerazione assonale, in corrispondenza della sede della riparazione, molte fibre nervose vanno perse sia per una imperfetta giustapposizione dei monconi sia per l infiltrazione di tessuto connettivale che oppone un serio ostacolo alla crescita lineare degli assoni. La perdita più consistente del numero di assoni dopo innesti di nervo rispetto alla semplice anastomosi end-to-end viene imputata verosimilmente alla difficoltà incontrata dalla fresca germinazione assonale nel superare i 2 punti critici della giunzione microchirurgica, prima di potere proliferare all interno del condotto costituito dalla lamina basale delle cellule di Schwann: condotto nel frattempo ripulito dalle stesse cellule di Schwann e dai macrofagi mediante fagocitosi dei residui strati mielinici contenuti nel moncone nervoso distale. I nervi intracranici sono caratterizzati dall assenza di tessuto connettivo interfascicolare, dalla mancanza di un solido involucro perineurale (in quanto avvolti soltanto da un unico o duplice strato formato dalle cellule piatte della guaina), dallo scarso contenuto di collagene, per cui la loro rigenerazione avviene più lentamente di quella dei nervi periferici. Il successo funzionale atteso dopo la ricostruzione di un qualsiasi nervo intracranico dipende da molti fattori: dalla procedura microchirurgica attuata, dalla sede dell innesto, dalla validità dell approvvigionamento sanguigno del tratto anastomotico interessato, dalla densità del Nerve Growth Factor (NGF) e del Nerve Nutrition Factor (NNF). Pare comunque che il muscolo obliquo superiore sia in grado di riprendere una buona funzione motoria anche in presenza di una ridotta quantità di fibre nervose rigenerate 4. Dalla review della letteratura si evince che, nell uomo, i casi di riparazione intracranica del nervo trocleare sono sorprendentemente pochi. E solamente 4 risultano i casi in cui il IV nervo cranico è stato riparato mediante l innesto di nervo autologo: tutti gli autori (Sindou et al. un caso, van Overbeeke et al. un caso, Li et al. due casi) hanno utilizzato per l innesto il nervo surale (Tab. I). Lo studio originale di Li et al. (2003) risulta il più corposo in quanto riporta 17 casi di ricostruzione dei nervi cranici (3 nervi oculomotori, 6 nervi abducenti, 8 nervi trocleari) di cui 4 casi mediante neurosutura diretta, 4 casi mediante adesione con colla di fibrina, 9 casi con innesto di cui 7 fissati con sutura e 2 con fibrina adesiva. Degli 8 nervi trocleari trattati dall autore, i 6 sottoposti ad anastomosi diretta hanno avuto un recupero funzionale completo (come tutti gli altri casi riportati nella letteratura escluso il caso di Bassetti, 1994) mentre dei 2 casi curati con l innesto del nervo surale 1 caso ha avuto una guarigione completa, mentre l altro caso solo parziale. Tanto il caso di Sindou (1992) che quello di vanoverbeeke (1998) hanno avuto un recupero eccellente. Abbiamo ritenuto opportuno riferire, con l appropriata documentazione, l evoluzione clinica della buona ripresa funzionale del muscolo obliquo superiore ottenuta nel nostro caso dopo innesto di nervo occipitale minore (anziché del nervo surale usato da altri autori) eseguito per la ricostruzione del tratto intracranico del nervo trocleare di sinistra amputato durante l asportazione di un voluminoso epidermoide dell angolo ponto-cerebellare. Tab. I. Review di 15 casi di riparazione intracranica del nervo trocleare Review of 15 cases involving intracranial repair of the trochlear nerve. Autori Casi e tipo di riparazione Tecnica Follow-up mesi Recupero funazionale Grimson 1984 1 end-to-end Neuro suture 5 Completo Ferrier 1992 1 end-to-end Neuro suture 6 Completo Sekhar 1992 1 end-to-end Neuro suture + fibrina 12 Discreto Sindou 1992 1 graft n. surale Fibrina gel 7 Completo Bassetti 1994 1 end-to-end Fibrina gel 6 Assente v. Overbeeke 1998 1 graft n. surale Neuro suture + fibrina 42 Completo Li 2003 5 end-to-end 2 suture 3 fibrina 4-60 Completo (5) Li 2003 3 graft n. surale 2 suture 1 fibrina 4-60 Buono (2) scarso (1) Polenghi 2008 1 graft n. occ. minore Fibrina gel 18 Buono Totale impianti: 5 casi con innesto del n. surale; 1 caso con innesto del n. occipitale minore 26

Introduction When surgery is required to remove neoplasms in the cranial base region, the surgeon should attempt to preserve the integrity of the oculomotor nerves running near adjacent structures as much as possible. When one of the oculomotor nerves (3 rd, 4 th, 6 th ) is directly encompassed by the tumor mass, it may be necessary to dissect it temporarily or even resect a portion of it, with consequent iatrogenic paralysis of the corresponding innervated muscle or muscles. From careful examination of the literature, only a few authors have reported on isolated cases of possible partial or total functional recovery after repair of the damaged trochlear nerve using fibrin-based glue 1 2, direct endto-end nerve sutures 2-4 or grafts taken from the sural nerve 1 5-7 and from the radial nerve, in the case of repair of the 3 rd and 6 th nerve 7. Herein, we report on the favorable progress, albeit incomplete, of ocular motility seen in a patient undergoing extemporaneous reconstruction of a section of the left trochlear nerve that was amputated during removal of a bulky cerebellopontine angle epidermoid cyst. Clinical case The patient underwent surgery in December 2006. The man, aged 41 years, suffered from intermittent left trigeminal neuralgia of the 3 rd branch for 2 years, with no preoperative ocular or oculomotor problems. In particular, bilateral: uncorrected vision 10/10; ocular adnexa, anterior segment, fundus oculi and visual field were within normal parameters. MR imaging showed a large expansive mass with a diameter of 6 cm at the left cerebellopontine angle (Fig. 1a-b). Surgical procedure The microsurgery performed to remove the epidermoid cyst was performed at the 1 st Neurosurgery Unit of the Fondazione Istituto Scientifico Neurologico C. Besta, Milan, Italy. In a seated position, the left suboccipital retrosigmoid approach was chosen to expose the cerebellopontine angle region occupied by the neoplasm. The lesion was emptied of pearlescent material, and the thin capsule circumscribing it was isolated from the vascular and nerve structures with which it had come into contact and which it partly encompassed. The fifth cranial nerve in particular appeared to be stretched, thinner and displaced cranially at the large tentorial notch, and was also partly encompassed by neoplastic tissue: during dissection the nerve was severed (neurotomy). In order to avoid putting the two stumps under tension, it was decided to place a small graft between them (approximately 1 cm long) that was taken from the lesser occipital nerve (Fig. 2), easily harvested in the area of the retromastoid skin incision and of little functional importance. This thus avoided a new operating field, which would have been necessary if the sural nerve was used. Due to the depth of the operating field and the small nerve caliber, it was decided to avoid any attempts at direct suture and the anastomosis was achieved by using two drops of fibrin glue between the proximal and distal stumps and the graft. The operation was then completed with radical removal of the neoplasm. Post-operative course Immediately after the operation the patient complained of an annoying vertical and torsional diplopia. Examination of ocular motility confirmed paralysis of the left superior oblique muscle characterized by a significant excyclotropia and moderate hypertropia of the left eye, which increased in the contralateral gaze, to the right and to the right looking downwards (Fig. 3). The maximum vertical deviation measured when looking down to the right was the maximum value of the excyclotropia found in the same direction of the gaze. At four months after neurosurgery, the patient reported the first subjective improvement, finally managing, albeit with difficulty, to compensate for the diplopia by tilting his head onto his right shoulder and looking up and to the left: a clinical sign of the clear functional recovery of the superior oblique muscle, converting the initial total paralysis into paresis. The slow recovery of superior oblique muscle action took a further 2 months. After this time, the oculomotor situation remained unchanged (Fig. 4). With the Maddox cylinder test, the patient experienced a subjective secondary excyclotorsion of the right eye only (the non-paretic eye). Subsequently, the patient reported fair satisfaction, and keeps his head slightly tilted to the right shoulder to benefit from binocular single vision in a wide excursion of the useful field of view (Fig. 5). A 9 PD elevation of the adducted left eye was measured in lateroversion (Fig. 7). Results In this case, the anatomical reconstruction of the left trochlear nerve using a graft of the lesser occipital nerve, performed immediately after the complete removal of a bulky epidermoid cyst situated in the left cerebellopontine angle, enabled post-surgical neurotization of the nerve stump downstream of the graft. The re-innervation was confirmed by the functional recovery of the target muscle (superior oblique muscle), and in particular, its torsional action. In fact, neither the subjective test with Maddox cylinders nor the objective ophthalmoscopic examination of the papilla/macula re- 27

F. Polenghi, et al. lationship detected even the slightest excycloduction of the left eye. Even Bielschowsky s test, which is considered the goldstandard among diagnostic tests of superior oblique muscle deficits, showed a difference of only 4 PD of hyperphoria between the head tilted to the right and left shoulders, respectively. The marked elevation of the left eye when adducted can most likely be attributed to two factors: slight residual hypofunction of the left superior oblique muscle and a persistent contracture of the left inferior oblique muscle. It is possible that the latter might have been avoided with an early injection of botulinum toxin in the homolateral inferior oblique region before hyperfunction of this muscle was established. Unfortunately, use of the botulinum toxin cannot be proposed as its transitory paretic effect tends to spread to the adjacent inferior rectus muscle, compromising its contractile action. At this point, the case was considered closed, but unexpectedly, 6 months later, the patient returned due to a worsening of the oculomotor situation characterized by marked hyperfunction of the left inferior oblique muscle (Fig. 8). In fact, a left hypertropia of 14 was found upon adduction, whereas Bielschowsky s test showed a hypertropia of 4, both in the primary position and after the head was tilted to the right and left shoulders, respectively. Surprisingly, there was no excyclotorsion (Fig. 9). Finally the patient underwent a recession of the inferior oblique muscle, which was fixed with a single suture at the temporal edge of the inferior rectus muscle (Hess-Gracis Scheme; Fig. 10). Conclusions Various studies conducted on the trochlear nerve in fish, cats, sheep and chimpanzees 8-12 have shown that many nerve fibers are lost during the process of axonal regeneration near the repair site either due to an imperfect juxtaposition of the stumps or to infiltration of connective tissue, which poses a serious impediment to the linear growth of axons. The most consistent loss of axons after nerve grafts compared to a simple end-to-end anastomosis is probably due to the difficulty faced by fresh axonal germination in overcoming the 2 critical points of the microsurgical joint before being able to proliferate inside the channel constituted by the basal laminae of Schwann cells. In the meantime, the channel is cleared by Schwann cells and macrophages via phagocytosis of residual myelin layers contained in the distal nerve stump. The intracranial nerves are characterized by the absence of inter-fascicular connective tissue, the lack of solid perineural sheath (as they are enveloped only by a single or double layer formed by flattened sheath cells) and a scarce collagen content. Therefore, their regeneration occurs more slowly than that of peripheral nerves. The functional success expected after reconstruction of any intracranial nerve depends on many factors: the microsurgical procedure, graft site, validity of the blood supply to the anastomotic segment, and the amounts of nerve growth factor (NGF) and nerve nutrition factor (NNF). However, it seems that the superior oblique muscle is able to regain good motor function even with a reduced quantity of regenerated nerve fibers 4. From a review of the literature, one can infer there are surprisingly few cases of intracranial repair of the trochlear nerve in humans. It appears that there are only 4 cases in which the fifth cranial nerve has been repaired by an autologous nerve graft: all reports (Sindou et al. one case, van Overbeeke et al. one case, Li et al. two cases) used the sural nerve for grafting. The original study by Li et al. (2003) appears to be the largest, as it reports on 17 cases of cranial nerve reconstruction (3 oculomotor nerves, 6 abducent nerves, 8 trochlear nerves) 4 of which used direct neurosuture, 4 fibrin glue adhesion, and 9 by grafting (7 used sutures and 2 used fibrin glue adhesion). Of the 8 trochlear nerves treated by the author (Li S.), the 6 treated with direct anastomosis had complete functional recovery (as did all the other cases reported in the literature except for the case of Bassetti 1994), whereas of the 2 cases treated with a sural nerve graft, 1 had complete recovery, while the other had only partial recovery. The cases of Sindou (1992) and van Overbeeke (1998) both had excellent recovery. We consider it important to report on the clinical progress and good functional recovery of the superior oblique muscle obtained in our case after a lesser occipital nerve graft (instead of the sural nerve used by other authors), performed for reconstruction of the intracranial segment of the left trochlear nerve, amputated during the removal of a bulky cerebellopontine angle epidermoid cyst. 28