Responsabile scientifico del progetto PIER LORENZO PURI Fondazione Santa Lucia. Fondazione Santa Lucia GIOVANNA BORSELLINO
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1 FILAS.1 MANIPOLAZIONE FARMACOLOGICA DELL ESPRESSIONE GENICA CON FARMACI EPIGENETICI IN CELLULE STAMINALI MUSCOLARI ENDOGENE: RAZIONALE MOLECOLARE E APPLICAZIONI TERAPEUTICHE PER LA RIGENERAZIONE MUSCOLARE Responsabile scientifico del progetto PIER LORENZO PURI Fondazione Santa Lucia GIOVANNA BORSELLINO Fondazione Santa Lucia Finanziaria Laziale di Sviluppo spa Finanziamento 2012
2 Sezione III: Attività per progetti PARTNERS 1 Fondazione Santa Lucia: Pier Lorenzo Puri 2 Fondazione Santa Lucia, Unità di Citofluorimetria: Giovanna Borsellino DESCRIZIONE DEL PROGETTO L obiettivo principale di questo progetto è lo sviluppo di interventi farmacologici che agiscono selettivamente sulle cellule staminali muscolari endogene, al fine di promuovere la rigenerazione e il riparo dei muscoli scheletrici nelle malattie muscolari degenerative come la distrofia muscolare di Duchenne (DMD) e le forme di atrofia muscolare legate all invecchiamento o al non uso. Nel nostro laboratorio abbiamo già dimostrato che una categoria di farmaci epigenetici, gli inibitori delle deacetilasi (Histone deacetylase inhibitors, HDACi), contrastano con efficacia la progressione della DMD e risanano l atrofia muscolare nei modelli animali di malattia attraverso la rigenerazione muscolare mediata dalle cellule staminali. Gli HDACi sono già in uso nella pratica clinica, cosa che facilita l applicazione immediata di questi farmaci nel trattamento sperimentale della DMD e dell atrofia muscolare nei pazienti. D altronde, prima di procedere con i trial clinici, è imperativo colmare il divario tra le conoscenze nel modello murino e quello umano. Proponiamo di utilizzare il sorting cellulare mediante citofluorimetria per isolare le cellule staminali muscolari endogene che mediano gli effetti benefici dei HDACi nei modelli murini di distrofia muscolare (topi mdx) e di atrofia muscolare legata all invecchiamento (sarcopenia) o al disuso. Utilizzeremo una combinazione di tecnologie innovative per caratterizzare il profilo funzionale e molecolare delle cellule staminali muscolari sensibili a HDACi ottenute da muscoli di topo e da biopsie muscolari di soggetti umani, al fine di identificare analogie chiave tra topo e uomo. L analisi mediante ChlP insieme al profilo di espressione genica con Affymetrix e lo studio funzionale delle popolazioni di cellule staminali, pure ottenute mediante sorting al citofluorimetro, verranno utilizzate per determinare il profilo epigenetico delle cellule sensibili a HDACi nel tessuto muscolare sano e in quello malato. I nostri studi preliminari hanno svelato la straordinaria dinamicità delle cellule staminali muscolari esposte a HDACi durante la progressione della DMD. Questo risultato indica che il numero e lo stato funzionale di tali cellule sono determinanti per la risposta del muscolo agli HDACi. Dato che la responsività agli HDACi è determinata da uno specifico profilo epigenetico dei loci che controllano l espressione di geni chiave per la rigenerazione, studieremo i cambiamenti epigenetici nelle cellule staminali muscolari che contribuiscono alla resistenza agli HDACi. Useremo l RNA interference per colpire le sub unità enzimatiche del complesso Polycomb, che determinano il profilo epigenetico che conferisce resistenza a HDACi alle cellule staminali muscolari, mediante l arricchimento selettivo della trimetilazione nell istone H3-K
3 FILAS.1 Manipolazione farmacologica dell espressione genica... Inoltre, lo high throughput screening (screening ad alto rendimento) di piccole molecole sarà utilizzato per identificare nuovi composti adiuvanti che rendono le cellule staminali muscolari dei muscoli refrattari agli HDACi in grado di riacquisire la responsività farmacologica, revertendo il profilo epigenetico originale. A questo scopo beneficeremo di una collaborazione con il Burnham Center for Chemical Genomics (BCCG), uno dei 9 centri extramurali del Multiple Libraries Screening Centers Network (MLSCN). I risultati attesi da questo studio includono: a) la definizione di criteri per predire la popolazione di pazienti candidati all utilizzo di HDACi, e la definizione delle condizioni ottimali di somministrazione del farmaco per il trattamento delle malattie muscolari, sulla base dello stato epigenetico delle cellule staminali; b) la definizione delle condizioni farmacologiche che ristabiliscono la responsività agli HDACi anche in fasi della malattia refrattarie a questi farmaci; c) l identificazione di biomarkers che controllino l efficacia terapeutica degli HDACi nelle malattie muscolari. Questi risultati accelereranno la transizione alla pratica clinica di strategie farmacologiche che promuovono la rigenerazione del muscolo malato attraverso la stimolazione delle cellule staminali muscolari endogene, contribuendo anche alla valutazione delle reali potenzialità delle cellule staminali adulte nella medicina rigenerativa. METODOLOGIA 1. Caratterizzazione dello stato funzionale e profilo epigenetico di cellule staminali muscolari responsive agli HDACi nelle diverse fasi della progressione della DMD nei topi mdx e in modelli murini di atrofia muscolare e sarcopenia 1a. Sorting mediante citofluorimetria di cellule staminali muscolari, seguita da prove funzionali, studio dell espressione genica (Affymetrix), e analisi ChIP-ChIP nei topi trattati o meno con HDACi Abbiamo messo a punto un metodo efficace per il sorting delle cellule muscolari staminali che permette la purificazione di cellule dal fenotipo CD31 neg /α7integrin neg /CD45 neg /CD34 pos /Sca1 pos (cellule FAPs) dai muscoli di topi sani o mdx. Questa procedura verrà estesa anche per ottenere FAPs dai topi C57 di controllo nelle varie fasi della loro vita, con l atrofia muscolare che si manifesta intorno ai mesi. I topi mdx o i topi sottoposti ad atrofia sperimentale verranno trattati o meno con la Tricostatina (TSA mg/kg, somministrata mediante iniezione intraperitoneale quotidiana) per 30 giorni. La tendenza delle cellule isolate mediante sorting ad adottare un profilo miogenico o adipogenico in colture cellulari standard sarà valutato mediante l analisi di caratteristiche morfologiche (formazione di miotubi multi nucleati o presenza di goccioline di grasso) e l analisi mediante immunofluorescenza di markers miogenici (MyoD, miogenina, e MyHC) e adipogenici (CBP e PPAR-γ). Questa analisi monitorerà il destino basale o indotto da TSA nelle FAPs in coltura. L analisi integrata dell espressione genica (mediante Affymetrix), della distribuzione dei marchi epigenetici di bivalenza sulla cromatina (trimetilazione di
4 Sezione III: Attività per progetti H3-K4 e H3- K27), e della risposta a HDACi (acetilazione di H3) saranno eseguiti mediante ChIP-seq, utilizzando anticorpi specifici per queste modificazioni. L RNA estratto da un piccolo numero di cellule è solitamente sufficiente per eseguire il profilo genetico. Per contro, per l analisi ChlP è richiesto un maggior numero di cellule. Abbiamo messo a punto un protocollo modificato, che consiste nella fissazione delle cellule con paraformaldeide in combinazione con etilene-glicol-bis [succinimidil succinato] (EGS) e l uso di cromatina dalle cellule di Drosofila Melanogaster SL2 come carrier per individuare modificazioni a livello degli istoni a partire da piccole quantità di cellule satelliti primarie. I nostri studi di ChIP-seq saranno limitati all identificazione di trimetilazione di H3-K4 e H3-K27, dato che combinazioni diverse di queste modificazioni riflettono profili epigenetici predittivi della responsività agli HDACi. 1b. Studio dei parametri morfo-funzionali di rigenerazione Seguiremo l effetto degli HDACi sulla misura e sulla funzione dei muscoli nelle condizioni sperimentali indicate sopra, eseguendo un analisi della sezione muscolare, la colorazione dei markers tipici delle fibre muscolari in via di rigenerazione (MyHC embrionale e perinatale), e la misurazione della resistenza muscolare alla degenerazione indotta dalla contrazione, mediante colorazione con blu di Evan. Questi esperimenti permetteranno di stabilire una correlazione tra le HRC e la risposta muscolare agli HDACi nei topi distrofici e in condizioni di atrofia. 2. Isolamento e caratterizzazione molecolare/epigenetica dell equivalente umano delle cellule CD31 neg /α7integrin neg /CD45 neg/ CD34 pos /Sca1 pos dalle biopsie di pazienti affetti da DMD e atrofia muscolare Un punto chiave che ad oggi impedisce il trasferimento delle informazioni sulle HRC murine alle HRC umane è la mancanza della controparte umana del gene Sca-1. L espressione di Sca-1 non è rilevabile nelle cellule umane. Per risolvere questa questione, abbiamo ottenuto da Grace Pavlath topi SCa-7- e topi Sca1-/mdx. 2a. Identificazione di cellule staminali muscolari nei topi Sca1-/- che rispondono a HDACi Nei nostri esperimenti preliminari abbiamo osservato che questi topi mostrano una risposta a HDACi identica a quella osservata nei topi wt o mdx, e dunque ci forniscono una preziosa risorsa per isolare cellule responsive a HDACi in mancanza di anticorpi Sca1. Questa informazione è fondamentale per individuare la controparte umana dalle biopsie. I dati ottenuti dal profilo genico effettuato nelle FAPs dai topi wt e mdx definirà i markers di superficie che permetteranno l isolamento delle corrispettive cellule nei topi Sca1-/-. Dati preliminari hanno mostrato che l espressione del PDGF-R1 è particolarmente elevata a livello delle cellule FAPs, e che l utilizzo di anticorpi anti PDGF-R1 in combinazione con i marker CD31 neg /α7integrin neg /CD45 neg /CD34 pos permette di isolare una popolazione con caratteristiche morfologiche e funzionali simili alle FAPs. 2b. Identificazione ed analisi delle cellule staminali muscolari che rispondono a HDACi nelle biopsie muscolari umane Utilizzeremo le informazioni ottenute
5 FILAS.1 Manipolazione farmacologica dell espressione genica... dagli obiettivi descritti sopra per isolare e analizzare la popolazione corrispondente di cellule staminali umane dalle biopsie di pazienti affetti da DMD o con atrofia muscolare da disuso o da invecchiamento. Le biopsie muscolari verranno ottenute da pazienti con DMD nelle varie fasi della malattia, e da individui con diversi gradi di atrofia muscolare verranno fornite da una collaborazione con un chirurgo. Questa collaborazione include l accesso alle informazioni cliniche dei pazienti che permetteranno di effettuare correlazioni tra il profilo funzionale dei muscoli da cui derivano le biopsie e lo stato delle cellule staminali muscolari endogene. In breve, ripeteremo gli stessi studi funzionali, studio dell espressione genica (Affymetrix) e analisi ChIP-ChIP descritte nell obiettivo 1a sulle FAPs sortate ottenute dalle biopsie muscolari. Questa analisi stabilirà una correlazione tra lo stato clinico e funzionale dei muscoli dei pazienti nelle diverse fasi della DMD o dell atrofia muscolare e il profilo funzionale ed epigenetico delle cellule che rispondono a HDACi. Questa informazione sarà utile per identificare i pazienti candidati al trattamento con farmaci epigenetici, sulla base dello status delle cellule che rispondono a HDCAi. 3. Identificazione di nuove strategie per ripristinare la responsività a HDACi nelle cellule staminali muscolari isolate da muscoli resistenti a HDACi, sia umani che murini La resistenza dei muscoli dei topi mdx nelle fasi avanzate della malattia agli effetti benefici di HDACi indica che cambiamenti nel profilo delle cellule che rispondono a HDACi possono contribuire a tale resistenza. La correlazione tra la resistenza agli HDACi e gli elevati livelli di trimetilazione di H3-K27 indica che le strategie mirate agli enzimi responsabili di tale modificazione possono ristabilire, a livello delle cellule staminali muscolari, un profilo epigenetico favorevole per la responsività a HDACi. 3a. Somministrazione di RNAi specifico per le sub unità enzimatiche di Polycomb EzH1 e 2 per ripristinare il profilo epigenetico tipico delle cellule che rispondono a HDACi Utilizzeremo la metodologia dell RNAi per bloccare le sub unità enzimatiche di Polycomb nelle FAPs dei muscoli dei topi mdx e dai muscoli atrofici che mostrano una ridotta responsività a HDACi. La ripresa della responsività a HDACi da parte di questi geni verrà valutata mediante l analisi dello stato di acetilazione e verrà correlata con l abilità delle FAPs di acquisire un destino miogenico. Il locus della follistatina sarà il primo ad essere analizzato. 3b. High throughput screening per identificare nuovi composti che ripristinino il profilo epigenetico tipico delle cellule che rispondono a HDACi Questo approccio verrà utilizzato per identificare i composti che ripristinano la responsività delle FAPs isolate dai muscoli resistenti a HDACi. Questa analisi verrà effettuata grazie alla collaborazione con il Burnham Center for Chemical Genomics (LA Jolla, CA, USA). Il primo screening verrà effettuato su HRC in cui la follistatina-gfp è stata integrata mediante vettori lenti virali. Questo screening si
6 Sezione III: Attività per progetti basa sull espressione di GFP. Il secondo screening (test di validazione) verrà effettuato tra i composti selezionati dal primo screening e si baserà sulla loro abilità di indurre l espressione di folli statina. Uno screening finale sarà effettuato con i composti selezionati dai primi due screening e si baserà sull abilità dei composti di ripristinare l effetto degli HDACi sulle FAPs isolate dai muscoli resistenti a HDACi. FINALITÀ DEL PROGETTO Il meccanismo su cui si basa l effetto rigenerativo muscolare risiede nel profilo epigenetico di geni chiave per la rigenerazione (quali la follistatina) nella popolazione di cellule staminali muscolari sensibili agli HDACi. Obiettivi specifici 1. Caratterizzazione dello stato funzionale ed epigenetico delle cellule staminali muscolari che rispondono a HDACi nelle diverse fasi della progressione della DMD nei modelli murini di malattia. 1a. Sorting mediante citofluorimetria delle cellule staminali muscolari, seguito da prove funzionali, studio dell espressione genica (Affy, metrix), e ChIP-ChIP nei topi trattati o meno con HDACi. 1b. Determinazione di parametri funzionali e morfologici. 1c. Identificazione di cellule staminali muscolari che rispondono agli HDACi nei topi Sca-/-, mdx, e nei modelli di atrofia muscolare. 2. Isolamento e caratterizzazione funzionale ed epigenetica del corrispettivo umano delle cellule staminali muscolari con fenotipo CD31 neg /α7integrin neg /CD45 neg /CD34 pos /Sca1 pos nelle biopsie di pazienti affetti da DMD e da atrofia muscolare. 3. Identificazione di nuove strategie che ripristinano la responsività agli HDACi da parte delle cellule muscolari staminali isolate sia dal topo che dall uomo. 3a. Somministrazione di RNAi per le sub unità di PRC2 EzH1 e 2 per ripristinare il profilo epigenetico caratteristico di cellule sensibili agli HDACi. 3b. High throughput screening per identificare nuovi composti che ripristinano il profilo epigenetico tipico delle cellule sensibili agli HDACi. Obiettivi intermedi 1. La definizione dei criteri funzionali ed epigenetici che identificano i pazienti candidati al trattamento con HDACi. 2. La definizione delle condizioni ottimali per la somministrazione del farmaco nel trattamento delle malattie muscolari. 3. L identificazione e la caratterizzazione funzionale delle cellule staminali endogene sensibili agli HDACi nelle biopsie muscolari di pazienti affetti da malattie muscolari. 4. L identificazione delle condizioni farmacologiche che possono ripristinare la risposta agli HDACi anche nelle fasi di malattia refrattarie a questi farmaci. 5. L identificazione di biomarker che possano monitorare l efficacia terapeutica degli HDACi nelle malattie muscolari
7 FILAS.1 Manipolazione farmacologica dell espressione genica... RILEVANZA E POTENZIALITÀ INNOVATIVA DEI RISULTATI ATTESI Una delle domande chiave che verranno affrontate in questo progetto riguarda i cambiamenti associati all invecchiamento e alla malattia nel microambiente tissutale (nicchia delle cellule staminali) in cui vengono attivate le cellule staminali, e le conseguenze che questi cambiamenti hanno sulla risposta agli HDACi. Le molecole che possono essere utilizzate per attivare queste cellule porteranno ad un approccio più efficace alla medicina rigenerativa del muscolo. APPLICAZIONE DEI RISULTATI ATTESI IN AMBITO SANITARIO Potenzialità dei risultati previsti per possibili impieghi terapeutici di medicina rigenerativa Durante il corso di questo progetto verranno generate informazioni chiave che concernono la biologia delle cellule staminali muscolari endogene. In particolare, verranno definiti i profili funzionali ed epigenetici che possono predire la risposta a HDACi da parte dei pazienti affetti da DMD o da atrofia muscolare di altra natura. Dato che queste informazioni riflettono lo status delle cellule staminali muscolari che rispondono a HDACi, l isolamento e la caratterizzazione di queste cellule dalle biopsie muscolari dei pazienti forniranno criteri essenziali che possono predire la responsività al trattamento con HDACi. Dunque, sulla base di questi dati, sarà possibile stratificare i pazienti affetti da patologie muscolari per poi assegnarli ai diversi gruppi sperimentali nel corso di futuri trials clinici. A tal proposito, è necessario sottolineare che la corretta selezione dei pazienti arruolati nei trials clinici è cruciale per il successo del trial stesso. Dati i costi elevati necessari per i trials clinici nei pazienti, l impatto economico delle nostre scoperte è ovvio. Dunque, ci aspettiamo che le informazioni generate da questo progetto contribuiranno ad accelerare la traslazione clinica degli interventi farmacologici volti a riparare i muscoli scheletrici affetti da patologie. Durante le ricerche descritte in questo progetto, verranno raggiunti degli obiettivi intermedi. Tra questi, la conoscenza dei network epigenetici che regolano il potenziale rigenerativo delle cellule staminali muscolari durante la progressione delle patologie muscolari. Questa informazione può essere estesa ad altri tessuti e quindi può ispirare nuovi progetti nel campo delle cellule staminali adulte e della medicina rigenerativa. Altre informazioni intermedie che saranno generate da questo studio riguardano l identificazioni di biomarkers che permetteranno di monitorare l efficacia terapeutica di HDACi nelle malattie muscolari. Più in generale, la scoperta di applicazioni farmacologiche che favoriscano l utilizzo delle cellule staminali adulte nelle malattie neuromuscolari può aiutare a stabilire nuovi criteri per la medicina rigenerativa traslazionale, può inoltre ispirare nuove tecnologie, può dare impulso a nuove iniziative che attraggono risorse finanziarie, e può creare una nuova generazione di scienziati devoti allo studio delle cellule staminali
8 Sezione III: Attività per progetti RAZIONALE DI FATTIBILITÀ L aumentata lunghezza della vita nella popolazione dei paesi in via di sviluppo porta nuove questioni legate al controllo sanitario e all assistenza sociale nella popolazione anziana. Ad esempio, l atrofia muscolare legata all invecchiamento (sarcopenia) e il catabolismo muscolare conseguente alle malattie croniche o ai trattamenti farmacologici prolungati portano a ridotta performance, aumentato stato patologico, e richiesta per l assistenza medica e sociale da parte di una percentuale della popolazione sempre in aumento. Dunque, l identificazione delle strategie farmacologiche volte a rigenerare tessuto muscolare malato è fondamentale. Inoltre, l identificazione di strategie nella medicina rigenerativa che utilizzino le cellule staminali potrebbe alimentare le speranze di un trattamento per le malattie genetiche neuromuscolari, quali le distrofie muscolari, e potrebbe ridurre l impatto emotivo, sociale, ed economico che i pazienti relegati sulla sedia a rotelle hanno sul resto della popolazione. Lo scopo generale di questo progetto è l identificazione, e la caratterizzazione funzionale ed epigenetica di cellule staminali muscolari che rispondono agli HDACi. Le informazioni che deriveranno dagli studi nei modelli murini saranno trasferite alle malattie dell uomo, attraverso l isolamento e l analisi delle corrispondenti cellule staminali endogene ottenute dalle biopsie muscolari dei pazienti. A tal proposito abbiamo stabilito delle collaborazioni con neurologi e chirurghi che ci forniranno il materiale. AI momento, diversi studi sono volti a utilizzare cellule staminali trapiantate per la cura delle malattie degenerative o l invecchiamento, tuttavia questi sforzi devono essere integrati con l aumento delle conoscenze sulla biologia delle cellule staminali endogene. Gli approcci volti a mobilizzare le cellule staminali endogene stanno prendendo piede grazie alle nuove evidenze sulla presenza di cellule pluripotenti con potenziale rigenerativo all interno dei tessuti nell adulto. La capacità di rigenerare declina con l invecchiamento e con le malattie croniche. Inoltre, il reclutamento delle cellule staminali in risposta al danno tissutale spesso produce una cattiva organizzazione del tessuto con conseguente formazione di cicatrice (fibrosi), vascolarizzazione inadeguata. Infine, le nostre conoscenze sulla localizzazione anatomica della nicchia delle cellule staminali è notevolmente cambiata. In questo progetto, ci focalizzeremo sulla biologia del muscolo scheletrico, in cui la popolazione di cellule che risponde a HDACi può agire in concerto con altre cellule staminali residenti per generare il tessuto muscolare
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